Introducción

El dióxido de carbono (CO₂) es uno de los gases de efecto invernadero (GEI) impulsores del cambio climático, sus emisiones hacia la atmosfera son tanto de origen natural como antrópico (^{Zárate Malpica & Miranda Zambrano, 2016}). En este sentido, el cambio de uso del suelo y la silvicultura representaron el 6.3% (46.9 millones de toneladas de CO₂) de las emisiones totales en el periodo de 1990 a 2010, donde el consumo de combustibles fósiles fue la principal fuente de emisiones (^{Instituto Nacional de Ecología y Cambio Climático [INECC], 2013}). Los bosques cubren aproximadamente el 30% de la superficie terrestre y son considerados como el principal reservorio de carbono con 681 ± 66 Pg, de esa cantidad alrededor del 44% se encuentra en el suelo (383 ± 28 Pg C), por tal razón estos juegan un papel significativo en la mitigación del cambio climático (^{Brown & Markewitz, 2018}).

En el interior del suelo existen dos procesos biológicos responsables del flujo de CO₂: la respiración autótrofa emitida por la actividad metabólica de las raíces y la producción de dióxido de carbono generada por la respiración heterótrofa, cuando los organismos realizan la descomposición de material orgánico (^{Vargas et al., 2010b}). Esta variable ecopedológica es considerada como un indicador de las tasas de descomposición y liberación de los nutrientes las cuales están sujetas por la calidad de la materia y otras variables del suelo (humedad y temperatura del suelo) (^{Guerrero et al., 2012}), por lo que su evaluación es de importancia para definir criterios del manejo sustentables del suelo y vegetación (^{Vargas et al., 2010a}; ^{Millan-Romero et al., 2018}; ^{Yan et al., 2019}).

De acuerdo a ^{Cruz-Sánchez et al. (2022)} los balances en las emisiones de gases como el dióxido de carbono en bosques son importantes por su extensión a nivel global, donde la mayor producción de CO₂ se origina por la respiración del suelo (^{Oertel et al., 2016}). Particularmente se estima que la respiración del suelo libera entre 50 y 75 Pg C año^-1, y según ^{Cueva et al. (2012)} es considerada como la segunda mayor fuente de intercambio de CO₂ terrestre a la atmósfera, solo después de la fotosíntesis. Sin embargo, a nivel global el suelo se encuentra sometido a diferentes presiones tales como urbanización, actividades agrícolas, silvicultura e incendios forestales que afectan su funcionalidad, desencadenando reacciones inmediatas sobre procesos relacionados con el cambio climático (^{Sahagún & Reyes, 2018}). El manejo forestal puede alterar directa o indirectamente en las emisiones de CO₂ del suelo, convirtiéndolos en fuentes o sumideros dependiendo del bosque, su composición, edad y las prácticas silvícolas que se implementen (^{Jandl et al., 2007}).

Específicamente en el estado de Durango el manejo forestal contempla dos cortas de regeneración para la cosecha de las masas forestales, las cuales son cortas de selección (individual o grupal) y árboles padre correspondientes al Método Mexicano de Ordenación de Bosques Irregulares (MMOBI) y Método de Desarrollo Silvícola (MDS), respectivamente (^{López Hernández et al., 2017}). Sin embargo, durante la última década se han implementado cortas de regeneración de corta total o Matarrasa, aunque en menor extensión de terreno por la orografía de la región. La ejecución de estas prácticas silvícolas implica variada intensidad de mecanización y sistema de aprovechamiento (^{Monárrez-González et al., 2018}), las influyen en la respiración del suelo, a través de la extracción de biomasa y la apertura de la cubierta forestal, lo que modifica las características micro climáticas del suelo (^{Lull et al., 2020}). Asimismo, la eliminación parcial del arbolado influye en la densidad de raíces, comunidades microbianas, incorporación de materia orgánica y los ciclos de nutrientes, además las cortas resultarán en la muerte de los sistemas de raíces de los árboles cosechados, lo que debería reducir la contribución de la respiración de las raíces al CO₂ liberada de los suelos (^{Olajuyigbe et al., 2012}).

A nivel mundial los primeros antecedentes en la literatura relacionados sobre respiración del suelo datan de inicios del siglo XX principalmente en regiones europeas y norte americanas (^{Bond-Lamberty & Thomson, 2010}), en cuanto a México a pesar de su marcada diversidad de ecosistemas se han realizado evaluaciones en regiones desérticas, boscosas y tropicales mayoritariamente a partir del siglo XXI dominando aquellos realiza dos en sistemas agrícolas y forestales tropicales sobre los realizados en bosques templados (^{Cueva et al., 2012}). Es importante resaltar que varios de los estudios en áreas forestales de México abordan los efectos de los cambios de uso de suelo donde los flujos de CO₂ aumentan significativamente derivado de las diferentes prácticas que se implementan para maximizar la producción agrícolas o pecuarias (^{Cueva et al., 2016}; ^{Yáñez Díaz et al., 2017}). En bosques templados ha sido reportado por ^{Cruz-Sánchez et al. (2022)} que la respiración del suelo está influenciada por la cobertura vegetal, la temperatura y humedad del suelo, y las condiciones climáticas dependiendo de la temporada del año. Aunado a lo anterior, cabe señalar que la respiración media anual del suelo es hasta en un 72% superior en bosques característicos de latifoliadas que en los bosques de coníferas. Diversos estudios han demostrado que las practicas silvícolas implementadas alteran el entorno del suelo, pero la mayoría de los estudios se centran en evaluar los impactos sobre las reservas de carbono y otras propiedades físicas y químicas mientras que la información sobre la respuesta fisiológica de los procesos del suelo, como la respiración es limitada (^{Luna-Robles et al., 2021}; ^{Cantú Silva & Luna Robles, 2022}). No obstante, entre los estudios que reportan los efectos de los tratamientos silvícolas sobre la respiración del suelo destacan que los cambios en las tasas de entrada y descomposición de la materia orgánica, derivado de la apertura del dosel, cambios en la humedad y temperatura del suelo son los principales factores que alteran el flujo de CO₂ del suelo a la atmósfera (^{James & Harrison, 2016}; ^{Darenova & Čater, 2018}).

Con la finalidad de entender si las prácticas forestales conducen a reducir o aumentar los flujos de dióxido de carbono emitidos por la respiración del suelo tipo Umbrisol, los propósitos de este trabajo fueron: a) comparar la respuesta de la respiración del suelo en rodales con regeneración natural establecida a través de las cortas de regeneración de Árboles padre, Selección y Matarrasa contra un área regenerada Post incendio y un rodal control denominado de Referencia y b) analizar la relación de las variables temperatura y humedad del suelo con la respiración en bosques templados fríos de Durango, México.

Métodos

Área de estudio

El estudio se llevó a cabo en el ejido de La Ciudad (2583 msnm), en la Sierra Madre Occidental, en el municipio de Pueblo Nuevo, Durango. El clima característico es semifrío subhúmedo con lluvias en verano con una temperatura media anual que oscila de 5 °C a 12 °C, la precipitación media anual es de 1200 mm, siendo el intervalo de julio a septiembre como el período más húmedo (^{García, 1973}). El tipo de suelo dominante es el Umbrisol, el cual se caracteriza por tener un alto contenido de materia orgánica dentro del primer metro de profundidad y niveles de pH muy ácidos (<5.5) con baja saturación de bases (^{WRB, 2022}), solo ocupan el 1% de la superficie continental de México, el 2.91% de la superficie del estado de Durango y específicamente el 3.3% del Municipio de Pueblo Nuevo, concentrándose principalmente en los bosques del ejido La Ciudad, (Fig. 1) (^{INEGI, 2005}). La vegetación está compuesta principalmente por Pinus durangensis Martínez, P. cooperi C. E. Blanco, P. ayacahuite Ehren, Juniperus deppeana Steud. y Quercus sideroxyla Bonpl. (^{González-Elizondo et al., 2022}).

Fig. 1 Ubicación del área de estudio. 

La evaluación se llevó a cabo en cinco rodales silvícolas con diferentes condiciones de manejo y perturbación, los cuales se describen a continuación: a) Matarrasa (intensidad de corta: 100%): consistió en la extracción total de la masa forestal en un área de 10.29 ha; b) Árboles Padre (intensidad de corta: 80%): aplicada en un área de 9 ha con un volumen inicial y posterior de 206.8 y 41.3 m³ ha^-1; c) Selección (intensidad de corta: 34%); superficie aplicada de 20 ha, con un volumen inicial y posterior de 223.8 y 147.4 m³ ha^-1, y d) Área regenerada Post incendio de 10 ha; y e): Rodal de Referencia o testigo de 4.35 ha con una masa arbórea próxima a aplicarse corta de regeneración. Algunas características de los rodales se presentan en la Tabla 1.

Tabla 1 Valores promedio de las características de la vegetación y del suelo de los diferentes rodales silvícolas. 

Características		Vegetación			Suelo
Rodal	Densidad Individuos ha-1	DN (>7 cm)	Altura (m)	DA (g cm-3)	Ho (Mg ha-1)	Humus (Mg ha-1)	pH	MOS (%)
Matarrasa	160	7.7	3.2	0.5	0.3	0.7	4.2	10.7
Árboles Padre	80	38.1	18.2	0.7	0.9	2.3	4.4	9.6
Selección	250	26.8	15.4	0.8	2.1	2.4	4.0	8.8
Post incendio	6400	8.1	7.4	0.6	0.9	2.5	4.7	9.6
Referencia	660	21.2	16.2	0.6	1.6	2.3	4.3	8.1

DN= Diámetro normal, DA= Densidad aparente, Ho= hojarasca, MOS: Materia orgánica del suelo Fuente: ^{Luna-Robles et al. (2021)}; ^{Cantú Silva & Luna Robles (2022)}.

Muestreo

La respiración del suelo se determinó en cada uno de los rodales durante el periodo del 21 de diciembre de 2020 al 10 de octubre de 2021 con mediciones en la tarde (12:30 a 15:00 h) semanalmente, considerando este horario como el de mayor actividad de flujo de CO₂ (^{Yáñez Díaz et al., 2017}). Las lecturas se tomaron en cada rodal silvícola, con cuatro repeticiones distribuidas aleatoriamente en el área de muestreo con una distancia mínima entre ellas de 10 m, con un total de 20 mediciones por fecha de muestreo.

La respiración se estimó a partir de la metodología descrita por ^{Cantú et al. (2010)}, la cual consiste en utilizar el sistema portátil EGM-4 (PP-Systems, U.K.). Este equipo cuenta con un analizador de gases por infrarrojos (IRGA) y una cámara dinámica cerrada (SCR-1) que calcula y registra la tasa de respiración del suelo (flujo de CO₂). Su uso es muy práctico e implica la colocación directa de la cámara sobre el suelo por aproximadamente 120 s, registrando las concentraciones de CO₂ en micromoles de dióxido de carbono por metro cuadrado por segundo (µmol CO₂ m^-2 s^-1). La temperatura del suelo se midió en conjunto con la respiración, mediante un sensor (STP-1) instalado en el EGM-4 (Fig. 2).

Fig. 2 Estimación del flujo de CO₂ mediante el sistema portátil EGM-4 

Resultados

De acuerdo a las pruebas de normalidad de Kolmogórov-Smirnov ninguna de las variables cumplió con este supuesto a pesar de realizar las trasformaciones disponibles (P≥0.05), por lo cual se emplearon pruebas no paramétricas para detectar diferencias significativas entre rodales silvícolas (Kruskal Wallis, P <0.05). En este sentido solo temperatura y respiración del suelo presentaron diferencias significativas (P≤0.05) entre los diferentes rodales silvícolas en contraste con la humedad del suelo que no presentó diferencias (Tabla 2).

Los flujos medios de CO₂ van de un mínimo de 6.31 hasta un máximo de a 8.86 μmol CO₂ m^-2 s^-1, particularmente se observó una disminución de la respiración del suelo en todos los rodales respecto al rodal de Referencia, presentando el siguiente orden descendente Referencia > Arboles Padre > Selección > Matarrasa < Post incendio. Los valores más altos y bajos de temperatura del suelo se presentaron en Referencia y Post incendio, por último, la humedad del suelo promedio fue de 44% (Tabla 3).

Respiración del suelo

La tasa de respiración del suelo osciló entre 0 μmol CO₂ m^-2 s^-1 (21 de diciembre de 2019, rodal de Matarrasa) y 36.45 μmol CO₂ m^-2 s^-1 (27 de julio, rodal Árboles Padre). En la Figura 3 se aprecia que la respiración del suelo se mantuvo baja durante el periodo de diciembre de 2019 a mayo de 2020, incrementándose durante el periodo de julio a agosto, el cual coincide con la temporada de lluvias de la región. Pasado el periodo de lluvias la respiración del suelo tiende a disminuir a los niveles registrados durante el invierno y primavera. Particularmente, se presentaron diferencias en 13 de los 28 muestreos durante el periodo evaluado entre los rodales silvícolas.

Fig. 2 Variación estacional de la respiración del suelo para los distintos rodales silvícolas. El valor p de la prueba de Kruskal-Wallis para detectar diferencias significativas (≤0.05), se señala para cada fecha de muestreo en negrillas. 

Temperatura del suelo

El comportamiento de la temperatura del suelo siguió una misma tendencia en los distintos rodales evaluados en el área de estudio, con registros bajos durante el muestreo de invierno, aumentos paulatinos durante primavera y estabilidad durante los muestreos correspondientes al verano y parte de otoño. La temperatura más baja registrada ocurrió en la fecha correspondiente al 21 de diciembre de 2019, variando de 3 a 6 °C y las temperaturas del suelo más altas observadas (18.5 a 34 °C) fueron durante el mes de mayo de 2020. La temperatura del suelo presentó diferencias en 25 de los 28 muestreos realizados (Fig. 4).

Fig. 3 Variación de la temperatura del suelo para los distintos rodales silvícolas. El valor p de la prueba de Kruskal-Wallis para detectar diferencias significativas (≤0.05), se señala para cada fecha de muestreo en negrillas. 

Humedad del suelo

Durante el periodo evaluado la humedad del suelo se comportó de manera más variable, fluctuando de manera general entre el 9 y 90%. Los registros de mayor humedad se produjeron en verano, el cual corresponde a la temporada de lluvias en la región, durante el intervalo de muestreos 7-16 (16 de febrero a 31 de mayo de 2020) presentó una notoria disminución coincidiendo con la época seca. La prueba de Kruskal-Wallis indicó que solo 8 muestreos presentaron diferencias significativas entre los rodales (Fig. 5).

Fig. 4 Variación de la humedad del suelo para los distintos rodales. El valor p de la prueba de Kruskal-Wallis para detectar diferencias significativas (≤0.05), se señala para cada fecha de muestreo en negrillas. 

Discusión

Los flujos de CO₂ observados en la respiración del Umbrisol son considerados como típicos para bosques templados y bajos en comparación con otro tipo de ecosistemas, pudiendo atribuirse a la composición y calidad de la materia orgánica y residuos leñosos, cambios en la densidad del rodal y variables como temperatura y humedad del suelo (^{Sun et al., 2018}; X. ^{Zhang et al., 2018}).

El nivel de pH del Umbrisol es considerado como altamente acido para todos los rodales analizados (Cuadro 1), coincidiendo con lo establecido por la ^{WRB (2022)} quien señala que el suelo Umbrisol posee niveles de pH muy bajos (<5.5). Lo anterior puede llegar a influir sobre los procesos de humificación y mineralización de la materia orgánica y en el desarrollo adecuado de los microorganismos del suelo, pudiendo reducir considerablemente las tasas de respiración del suelo_, lo cual ha sido reportado por otros estudios con valores de pH menores a 5 (^{Zhang et al., 2016}; ^{Barajas Guzmán et al., 2020}).

Los rodales aprovechados con las cortas de regeneración, así como en Post incendio presentaron tasas bajas de respiración promedio del suelo, respecto al rodal de Referencia, dicha tendencia ha sido reportada en otros estudios sobre respiración del suelo en zonas templadas y boreales. ^{Zhang et al. (2018)} señalan que los flujos de CO₂ son mayores durante los primeros dos años de recuperación de las masas forestales, pero no en etapas posteriores, debido principalmente a que los cambios en el piso forestal y las variables edáficas provocan una activación significativa de los organismos heterótrofos. Particularmente los rodales del presente estudio cuentan con una edad promedio de ocho años de ser sometidos el aprovechamiento y, en su caso, siniestrados por el incendio, tiempo en el cual pudo haberse estabilizado la actividad biológica del suelo. Aunado a lo anterior, los resultados del presente estudio concuerdan con ^{Ma et al. (2013)} quienes señalan que las cortas alteran en diferente proporción la densidad de los rodales, raíces vivas y entrada de materia orgánica a los suelos y por ende se reducen las emisiones de CO₂ que realizan las raíces y microorganismos asociados. Así mismo las reducciones de respiración del suelo pueden también ser atribuidas a cambios en la comunidad microbiana, tales como la aclimatación y adaptación microbiana (^{Mayer et al., 2017}).

En el presente estudio la respiración del suelo presentó correlaciones positivas con la temperatura y humedad del suelo lo cual provocó que la tasa de respiración presentará una variación estacional asociada principalmente a los cambios de temperatura y humedad del suelo, variables que dependen de varias características propias del sitio, por ejemplo, la densidad, exposición a la radiación, cobertura, viento o acumulación de materia orgánica, al igual que las diversas condiciones ambientales (^{Han et al., 2018}).

Particularmente en el periodo de diciembre-marzo la respiración del suelo presentó los flujos más bajos de CO₂, lo cual puede también estar atribuido principalmente a la ecología del ecosistema ya que durante el periodo invernal es cuando se reducen considerablemente los procesos biológicos relacionados con la respiración del suelo tales como como la actividad microbiana y el crecimiento de raíces (^{Oertel et al., 2016}; Monterroso et al., 2022). Mientas que, los flujos bajos de CO₂ registrados en los meses de abril a mayo pueden estar atribuidos al impacto de la sequía de la región sobre la humedad y temperatura del suelo (^{Han et al., 2018}; ^{Comisión Nacional del Agua, 2020}). Lo anterior coincide con ^{Tucker et al. (2019)} quienes señalan que el comportamiento de las actividades biológicas en el interior del suelo se ven reducidas por bajos contenidos de humedad y/o cambios drásticos en la temperatura.

Por otra parte, se detectó un aumento significativo de la respiración a partir del inicio de la temporada de lluvias, dicho comportamiento ha sido reportado por ^{Millan-Romero et al. (2018)} y ^{Lopera (2019)}, quienes lo relacionan con el aumento de la humedad del suelo, debido a sus efectos directos en la reactivación de procesos metabólicos de raíces y microorganismos del suelo. Además, procesos físicos como la desgasificación (efecto de la humedad del suelo que provoca la liberación de gases guardados en los poros del suelo) puede ser una fuente extra de emisión de CO₂ al iniciar la temporada de lluvias (^{Liu et al., 2002}; ^{Cueva et al., 2012}; ^{Yan et al., 2019}).

El rodal de Matarrasa registró la mayor temperatura promedio del suelo en comparación con los demás rodales evaluados, debido principalmente a la ausencia de la cobertura aérea, lo cual incrementó la intensidad de la radiación solar que llega al suelo (^{Wang et al., 2011}; ^{Ma et al., 2013}; ^{Wang et al., 2018}). Sin embargo, la humedad del suelo no presentó cambios significativos entre rodales, pudiendo estar relacionado con la estructura post cortas, ya que, al reducirse la densidad del arbolado, aumenta la temperatura y velocidad del viento, lo cual en combinación puede estimular la evaporación manteniendo una humedad del suelo equilibrada (^{Cheng et al., 2015}).

Los flujos de CO₂ promedios más bajos se encontraron en el área de Post incendio. La cual, además, pudo verse afectada por la etapa de crecimiento dinámica que experimenta el rodal, así como a su alta densidad, donde existe una acelerada caída y acumulación de hojarasca, interfiriendo en los procesos de microorganismos del suelo y las raíces, principalmente por la competencia del suministro de nutrientes (^{Wang et al., 2015}).

Conclusiones

De acuerdo con los resultados, las emisiones de CO₂ del suelo a la atmósfera se logran reducir de manera significativa posterior a la implementación de las cortas de regeneración.

Los flujos de CO₂ para el suelo evaluado Umbrisol son consideradas como típicas para bosques templados y bajas en comparación con otro tipo de ecosistemas, pudiendo atribuirse a las características del Umbrisol y a la composición y calidad de la materia orgánica (lignina, resina y celulosa los principales componentes), cuyas características recalcitrantes afectan la dinámica de la actividad biológica.

En general la respiración del suelo se ve influenciada por cambios radicales en la temperatura, particularmente durante el periodo invernal y la sequía es cuando las emisiones de CO₂ se reducen significativamente.

A partir del inicio de la temporada de lluvias se incrementaron los flujos de CO₂ emitidos por la respiración del suelo, sugiriendo que los niveles de temperatura y humedad del suelo pudieron incidir en la creación de un ambiente edáfico apto para la actividad autótrofa y heterótrofa.