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Introducción
Los artrópodos que habitan en el suelo desempeñan un papel importante en los servicios ecosistémicos, participan en las interacciones entre los procesos físicos, químicos y biológicos. Las funciones de los artrópodos edáficos muestran que son indicadores de la calidad del suelo y un recurso que debe manejarse de forma adecuada para mejorar los servicios proporcionados a los agroecosistemas (Zagatto et al. 2017). Los ácaros oribátidos e insectos colémbolos y hormigas son los grupos faunísticos más importantes que habitan en el suelo, debido a su abundancia, diversidad y funciones. Estos grupos intervienen en la regulación de poblaciones fúngicas y bacterianas, reciclamiento de minerales, procesos de descomposición, fragmentación de residuos vegetales y creación de bioporos (Norton y Behan-Pelletier 2009). También promueven la humificación y son componentes de numerosas cadenas tróficas (Giraldo-Mendoza 2014).
Los oribátidos y colémbolos son indicadores biogeográficos y ecológicos por su gran aptitud parala especiación, ciclos de vida cortos y poca dispersión (Palacios-Vargas 2003). También son indicadores de contaminantes ambientales (Gergócs y Hufnagel 2017) y se utilizan como bioindicadores de perturbación en la agricultura y ecosistemas forestales, (Flores-Pardavé et al.2011). Las hormigas son organismos que tienen gran capacidad de sobrevivir en suelos agrícolas, a pesar de las alteraciones, lo que les permite una alta prevalencia en abundancia y resistencia en sistemas que tienen algún nivel de intervención antrópica (Chanatásig-Vaca et al. 2011).La abundancia y diversidad de artrópodos del suelo se ha utilizado para señalar el impacto de prácticas agrícolas (Cabrera et al.2011, Lang-Ovalle et al. 2011), por ejemplo en los cultivos agrícolas se sabe que después de una perturbación, puede ocurrir una reducción selectiva de la diversidad de artrópodos (Salas-López et al. 2018).
El uso de suelo en la producción agrícola es uno de los factores claves que afecta la biodiversidad edáfica, con impactos negativos en las propiedades físicas, químicas y biológicas del suelo, provocando su disminución general o pérdida total (Lang-Ovalle et al. 2011, Franco et al. 2016). En la región centro del estado de Veracruz, la agricultura intensiva ha perdido la mayor parte de la cubierta forestal, sustituyendo el cultivo de la caña de azúcar a la vegetación arbórea, lo que afecta de forma negativa la biodiversidad del suelo, entre otros efectos (Gobierno del Estado de Veracruz 2016). El cultivo de mango es uno de los sistemas de producción más importantes, con una superficie cultivada de 17688 ha (SIAP 2018) bajo diferentes niveles tecnológicos de producción, por lo que es un posible factor de reducción de la biodiversidad de los artrópodos en el suelo (Cabrera et al. 2011, Lang-Ovalle et al.2011). En los municipios de Actopan y Tierra Blanca es importante la producción de mango (11 064.00 y 2 413.00 t, respectivamente) y caña de azúcar (552 200.00 y 1 225 846.52 t, respectivamente). En Actopan se siembran alrededor de 4 037 ha de mango y 6 275 ha de caña de azúcar y en Tierra Blanca 1 132 ha de mango y 20 073 ha de caña de azúcar (SIAP 2018).
Los efectos negativos sobre la biodiversidad de artrópodos del suelo tienen un gradiente de intensificación por las prácticas agrícolas, desde huertos de mango con sistema de manejo mínimo (tradicional), en transición e intensivo (tecnificado), hasta aquellos huertos que han sido sustituidos por caña de azúcar. Con base en lo anterior, el objetivo fue determinar la abundancia, riqueza y diversidad de oribátidos, colémbolos y hormigas como indicadores de perturbación del suelo en diferentes niveles de manejo del cultivo de mango Manila y caña de azúcar en la región centro del estado de Veracruz, México.
Materiales y métodos
Área de estudio y sistemas de producción
El estudio se realizó en dos localidades productoras de mango manila en la región centro del estado de Veracruz, México. Las cuales fueron: 1) Los Ídolos, municipio de Actopan 19° 25.705’ LN y 96°31.442’ LO con clima Aw”0(w)(i’) (el menos húmedo de los cálidos subhúmedos con lluvias en verano, con un porcentaje de lluvia invernal menor al 5%), oscilación térmica anual menor a 5°C (isotermal), precipitación media anual de 860.1 mm y temperatura media anual de 24.8 ◦C; y 2) El Pantano, 18◦ 37.983’ LN y 96◦ 16.599’ LO municipio de Tierra Blanca con clima Aw”2(w)(e)g (el más húmedo de los cálidos subhúmedos con lluvias en verano), oscilación térmica extremosa con temperaturas mayores en el primer semestre del año (García 1987).
En ambas localidades se seleccionaron huertos de mango Manila con los siguientes sistemas de producción agrícola: 1) Manejo tecnificado (S1) en el que se utiliza maquinaria agrícola de forma intensiva, así como aplicación de fertilizantes, insecticidas, fungicidas, herbicidas e inductores de floración, entre otros insumos. 2) Manejo en transición (S2) con uso escaso o nulo de maquinaria e insumos agrícolas. 3)Manejo mínimo tradicional (S3) sin uso de maquinaria e insumos agrícolas, con especies como Rhynchosia minima (L.) DC., Cucurbita argyrosperma K. Kock, Cardiospermum halicacabum Linn, Ipomoea sp., Cardiospermum halicacabum L., Achyranthes indica (L.) Mill, Blechum brownei (Lam.) Urb., Scleria pterota K. Presl ex C.B. Clarke, Cyperus rotundus L., Acalypha alopecuroides Jacq., Acrocomia sp., Vigna lasiocarpa (Mart. ex Benth.) Verdc., Malvaviscus arboreus Cav.,Tragia mexicana Müll.Arg., Emilia sonchifolia (L.) DC. ex Wight, Philodendron sp., Acacia cornigera (L.) Willd. y plántulas de Mangifera indica L.; y 4) Sistema de manejo tecnificado de la caña de azúcar (S4), donde por más de 50 años habían sido huertos de mango Manila y su sustitución ocurrió en los últimos cinco años, con poca riqueza de especies vegetales.
Muestreo de artrópodos
Los muestreos se realizaron en la primavera, verano e invierno, del 2017 y 2018. En cada sistema de producción se seleccionaron dos sitios de colecta, para la obtención de la muestra, se realizó una excavación de 25 x 25 x 30 cm en cada punto de muestreo. Los monolitos de suelo obtenidos, se dividieron en dos estratos sucesivos (hojarasca y 0-30 cm). Las muestras se colocaron en bolsas de plástico, etiquetaron y transportaron al laboratorio para su posterior procesamiento.
Procesamiento de muestras
Las muestras, se depositaron por separado en embudos de Berlese-Tullgren; se expusieron a una intensidad de calor de 60 W por 30 h; en la parte inferior de los embudos se colocaron frascos de vidrio con alcohol al 70% como medio de conservación de los organismos que salían del embudo por efecto del calor. La identificación taxonómica y el conteo de artrópodos extraídos se llevó a cabo con un microscopio estereoscópico. Otros organismos se procesaron en preparaciones permanentes previa identificación a nivel de orden, familia, género y especie. Algunos organismos fueron identificados por especialistas del grupo y con el apoyo de claves taxonómicas de Krantz (1975), Triplehorn y Johnson (2005) y Mackay y Mackay (2014)).
Diseño del experimento
Se utilizó un arreglo factorial en un diseño completamente aleatorio, considerando cinco factores:(A) Año de estudio, con dos niveles: a1) año 2017 y a2) año 2018; (B) Época del año, con tres niveles: b1) primavera, b2) verano e b3) invierno; (C) Localidad, con dos niveles: c1) Los Ídolos y c2) El Pantano; (D) Sustrato, con dos niveles: d1) hojarasca y d2) suelo y (E) El sistema de manejo de mango Manila, con cuatro niveles: e1) tecnificado cultivo de mango, e2) en transición, e3) mínimo tradicional y e4) tecnificado del cultivo caña de azúcar. Las variables de respuesta fueron la abundancia, riqueza y diversidad de especies de artrópodos.
Análisis de datos
Se calculó la abundancia con el número de organismos de cada especie, la riqueza con el número de especies, la diversidad con el índice de Shannon-Wiener (H’), utilizando el programa EstimateS versión 8.2.0. Para el análisis estadístico, se realizó un análisis de varianza para las variables de respuesta abundancia, riqueza y diversidad por factor e interacción y se compararon las medias (Tukey, p ≤ 0.05), con el programa SAS v 9.2.
Resultados
Al comparar los años de estudio, la abundancia de los artrópodos no registró diferencias significativas (p > 0.05); pero en el primer año registró mayor riqueza (3.8) y diversidad (0.75) de especies, valor que fue diferentes (F1,112 = 8.3, p = 0.0044; F1,112 = 12.7, p = 0.0004). Las épocas de estudio registraron diferencias en abundancia (F2,112 = 10.0, p =0.0001), riqueza (F2,112 = 3.8, p = 0.0241) y diversidad (F2,112 = 5.4, p = 0.0051) de especies, siendo verano la época de mayor abundancia de organismos (34.7 individuos) en comparación con la primavera (20.2 individuos) e invierno (12.9 individuos). En primavera se registró en promedio la mayor diversidad (0.79) y riqueza (3.6) de especies, valores que son diferentes a los que se obtuvieron en verano e invierno. La localidad Tierra Blanca con promedio de 28.9 individuos, 3.7 especies y 0.74 de diversidad fue superior a la localidad Los ídolos (18.9 individuos, 2.6 especies y 0.52 diversidad) en todas las variables ecológicas (abundancia, F1,112 = 10.7, p = 0.0012; riqueza, F1,112 = 9.9, p = 0.0018; diversidad, F1,112 = 7.3, p = 0.0072). Al comparar los sustratos, se observaron diferencias en la abundancia de organismos (F1,112 = 20.3, p = 0.0001), siendo la hojarasca el sustrato con mayor abundancia de organismos (33.7 individuos). El sistema de manejo tecnificado con caña de azúcar con 12.3 individuos,1.3 especies y 0.26 de diversidad fue inferior a los otros sistemas (abundancia, F3,112 = 7.2, p = 0.0001; riqueza, F3,112 = 13.3, p = 0.0001; diversidad, F3,112 = 13.2, p = 0.0001), los cuales no presentaron diferencias entre sí (p > 0.05).
Se colectaron 7 701 ejemplares de artrópodos habitantes de la meso y macrofauna del suelo y hojarasca, de los cuales 4 367 fueron ácaros, 1 129 colémbolos, 937 hormigas, y 1 268 ejemplares de otros artrópodos (Tabla 1). El mayor número de ácaros se registró en el sistema tecnificado del cultivo de mango, en los dos sustratos de estudio (suelo y hojarasca), a diferencia de los colémbolos y hormigas que abundaron más en el sistema de manejo mínimo tradicional. El sistema de manejo tecnificado del cultivo de caña de azúcar, registró la menor abundancia de estos organismos y en general de todos los grupos de artrópodos, destacando thysanopteros, isópteros, pseudoescorpiones, chilopodos, ortópteros y zorápteros.
Tabla 1 Número total de organismos por grupos de meso y macrofauna del suelo y hojarasca en los sistemas de manejo1 en la región centro de Veracruz, México.
| Hojarasca | Suelo | |||||||
| S1 | S2 | S3 | S4 | S1 | S2 | S3 | S4 | |
| Acarida | 1087 | 617 | 842 | 530 | 467 | 403 | 349 | 72 |
| Collembola | 118 | 45 | 255 | 21 | 135 | 231 | 303 | 21 |
| Hymenoptera (Formicidae) | 66 | 188 | 464 | 0 | 29 | 81 | 107 | 2 |
| Coleoptera | 51 | 46 | 101 | 9 | 36 | 76 | 38 | 4 |
| Psocoptera | 112 | 41 | 152 | 11 | 5 | 5 | 3 | 21 |
| Diplopoda | 30 | 12 | 51 | 1 | 15 | 3 | 20 | 3 |
| Isopoda | 33 | 1 | 25 | 1 | 19 | 15 | 11 | 2 |
| Araneae | 20 | 24 | 30 | 1 | 2 | 9 | 2 | 3 |
| Thysanoptera | 30 | 6 | 20 | 0 | 1 | 3 | 17 | 0 |
| Hemiptera | 6 | 5 | 2 | 0 | 4 | 0 | 18 | 9 |
| Isoptera | 1 | 0 | 0 | 0 | 1 | 32 | 0 | 0 |
| Pseudoscorpionida | 0 | 9 | 0 | 2 | 3 | 14 | 5 | 0 |
| Chilopoda | 6 | 1 | 0 | 0 | 1 | 10 | 9 | 0 |
| Orthoptera | 1 | 0 | 0 | 0 | 1 | 2 | 1 | 0 |
| Zoraptera | 0 | 1 | 0 | 0 | 0 | 1 | 2 | 0 |
| *Abundancia | 1561 | 996 | 1942 | 576 | 719 | 885 | 885 | 137 |
| **Riqueza | 53 | 54 | 48 | 16 | 41 | 56 | 45 | 21 |
| ***Diversidad | 1.9 | 2.6 | 2.5 | 0.7 | 2.4 | 2.8 | 2.7 | 2.4 |
1Sistemas de manejo: S1-Tecnificado con mango; S2-Transición; S3-Mínimo; S4-Tecnificado con caña de azúcar. *Número de individuos, ** Número de morfoespecies, *** Índice de Shannon-Weaver.
Del total de ejemplares colectados, el 66% se obtuvieron de la hojarasca (5 083 individuos) y el 34% (2 618 individuos) del suelo. En hojarasca, el sistema de manejo mínimo tradicional registró la mayor abundancia de artrópodos (1 942 individuos), seguido del sistema tecnificado del cultivo de mango, en transición y el manejo tecnificado de caña de azúcar. La menor riqueza y diversidad de especies se registró en el sistema de manejo tecnificado de caña de azúcar (16 especies y 0.7 de diversidad). En suelo la mayor abundancia se tuvo en los sistemas mínimo tradicional y en transición (885 individuos); la menor riqueza en el sistema de manejo tecnificado de caña de azúcar (21 especies) y diversidad en los sistemas tecnificados de mango y caña de azúcar (2.4).
El grupo más abundante de ácaros fue el Oribatidae (3 504 individuos), seguido de Gamasidae (434 individuos) y Prostigmata (429 individuos). Se identificaron tres subórdenes, 13 familias, 14 géneros y seis especies de ácaros; el ácaro Ceratozetes sp. (Figura 1a ) fue el más abundante, seguida de Archegozetes longisetosus (Figura 1b ), los cuales abundaron más en el sistema tecnificado de mango en la hojarasca y suelo. La especie Pseudoparasitus sp. (Figura 1c ), fue importante en abundancia, con mayor presencia en el sistema mínimo tradicional; otra especie abundante fue Paropanolophus sp. (Figura 1d ) que tuvo su mayor registro en el sistema mínimo tradicional en el sustrato hojarasca y en el sistema en transición en el sustrato suelo. La menor abundancia y riqueza de especies de ácaros se tuvo en el sistema de manejo tecnificado de caña de azúcar, en ambos sustratos (Tabla 2).
Figura 1 Especies de ácaros más importantes colectados en hojarasca y suelo en sistemas de manejo de mango Manila en la región centro de Veracruz, México. a) Ceratozetes sp., b) Archegozetes longisetosus, c) Pseudoparasitus sp., d) Paropanolophus sp
Tabla 2 Lista faunística de ácaros colectados en hojarasca y suelo en sistemas de manejo1 en la región centro de Veracruz, México.
| Hojarasca | Suelo | |||||||
| S1 | S2 | S3 | S4 | S1 | S2 | S3 | S4 | |
| ORIBATIDAE | ||||||||
| Ceratozetidae | ||||||||
| Ceratozetes sp. | 606 | 211 | 271 | 478 | 255 | 149 | 113 | 17 |
| Tryphochthoniidae | ||||||||
| Archegozetes longisetosus | 410 | 230 | 296 | 3 | 86 | 82 | 48 | 18 |
| Eupthyracaridae | ||||||||
| Scheloribates laticlava | 22 | 8 | 18 | 13 | 10 | 18 | 4 | 8 |
| Rhysotritia clavata | 2 | 4 | 7 | 0 | 0 | 0 | 3 | 0 |
| Eremulidae | ||||||||
| Eremulus rigidisetosus | 1 | 0 | 2 | 29 | 0 | 10 | 6 | 0 |
| Oppiidae | 0 | 2 | 1 | 0 | 2 | 19 | 14 | 1 |
| Galumnidae | ||||||||
| Galumna sp. | 1 | 2 | 1 | 0 | 12 | 0 | 10 | 0 |
| Malaconothridae | ||||||||
| Malaconothrus sp. | 0 | 0 | 0 | 0 | 1 | 0 | 0 | 0 |
| PROSTIGMATA | ||||||||
| Erythraeidae | ||||||||
| Paropanolophus sp. | 8 | 54 | 124 | 0 | 1 | 38 | 0 | 0 |
| Leptus sp. | 0 | 19 | 1 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
| Balaustium sp. | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 | 1 | 0 | 0 |
| Cheyletidae | ||||||||
| Cheletogenes sacalow | 6 | 7 | 15 | 0 | 64 | 16 | 45 | 24 |
| Smarididae | ||||||||
| Smaris sp. | 0 | 0 | 0 | 0 | 6 | 0 | 0 | 0 |
| GAMASIDAE | ||||||||
| Laelapidae | ||||||||
| Pseudoparasitus sp. | 27 | 75 | 106 | 7 | 29 | 56 | 96 | 4 |
| Phytoseiidae | 4 | 0 | 0 | 0 | 1 | 14 | 10 | 0 |
| Macrochelidae | ||||||||
| Macrocheles insignitus | 0 | 5 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
1Sistemas de manejo: S1-Tecnificado; S2-Transición; S3-Mínimo; S4- Tecnificado con caña de azúcar
En los colémbolos se determinaron 5 familias y 5 géneros. Los colémbolos Pseudosinella sp. y Seria sp. (Figura 2) fueron los de mayor abundancia y presencia en el sistema mínimo tradicional en los dos sustratos; el sistema de manejo tecnificado con caña de azúcar, tuvo la menor abundancia de especies. Mientras que en el sustrato hojarasca se ausentaron las familias Onychiuridae e Isotomidae (Tabla 3)
Tabla 3 Lista faunística de colémbolos colectados en hojarasca y suelo en sistemas de manejo1 en la región centro de Veracruz, México.
| Hojarasca | Suelo | |||||||
| S1 | S2 | S3 | S4 | S1 | S2 | S3 | S4 | |
| Entomobrydae | ||||||||
| Pseudosinella sp. | 102 | 31 | 130 | 19 | 59 | 188 | 247 | 18 |
| Seira sp. | 11 | 5 | 120 | 1 | 43 | 12 | 33 | 3 |
| Sminthuridae | ||||||||
| Jannenotia sp. | 5 | 7 | 5 | 1 | 30 | 9 | 9 | 0 |
| Tomoceridae | ||||||||
| Pongonognathelus sp. | 0 | 2 | 0 | 0 | 0 | 9 | 0 | 0 |
| Onychiuridae | 3 | 12 | 14 | 0 | ||||
| Isotomidae | ||||||||
| Folsomia sp. | 0 | 1 | 0 | 0 | ||||
1Sistemas de manejo: S1-Tecnificado; S2-Transición; S3-Mínimo; S4-Sustituido por caña de azúcar
Para las hormigas se identificaron 7 especies,Solenopsis conjurata (Figura 3a ) y S. terricola (Figura3b) fueron las de mayor abundancia; los sistemas de manejo mínimo tradicional y en transición fueron los que tuvieron mayor presencia de estas especies en los dos sustratos; el sistema de manejo tecnificado con caña de azúcar y tecnificado con mango registraron la menor abundancia y mayor ausencia de especies. En el sustrato suelo se ausento la especie Odontomachus laticeps y en hojarasca fue mínima su presencia (Tabla 4).
Figura 3 Especies de hormigas más importates colectadas en hojarasca y suelo en sistemas de manejo de mango Manila en la región centro de Veracruz, México. a) Solenopsis conjurata, b) Solenopsis terricola
Tabla 4 Lista faunística de hormigas colectadas en hojarasca y suelo en sistemas de manejo1 en la región centro de Veracruz, México.
| Hojarasca | Suelo | |||||||
| S1 | S2 | S3 | S4 | S1 | S2 | S3 | S4 | |
| Solenopsis conjurata | 49 | 106 | 387 | 0 | 14 | 44 | 81 | 2 |
| Solenopsis terricola | 0 | 54 | 70 | 0 | 7 | 28 | 7 | 0 |
| Pyramica brevicornis | 0 | 27 | 0 | 0 | 0 | 9 | 0 | 0 |
| Pachycondyla harpax | 5 | 1 | 5 | 0 | 4 | 0 | 18 | 0 |
| Eurhopalothrix gravis | 11 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 | 1 | 0 |
| Solenopsis geminata | 0 | 0 | 1 | 0 | 4 | 0 | 0 | 0 |
| Odontomachus laticeps | 1 | 0 | 1 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
1Sistemas de manejo: S1-Tecnificado; S2-Transición; S3-Mínimo; S4-Sustituido por caña de azúcar
En el sustrato hojarasca, el sistema de manejo mínimo tradicional tuvo la mayor abundancia de organismos compuestos por ácaros, colémbolos y hormigas (1 561 individuos), y sólo el sistema en transición fue similar a éste en riqueza (19 especies), diversidad (2.08) y equidad (0.62) de especies. Las equidades de estos dos sistemas de manejo muestran que las especies se encuentran bien distribuidas en relación a sus abundancias. Estos dos sistemas de manejo presentaron mayor similitud (0.73%) con respecto a los sistemas de manejo restantes.
En el sustrato suelo, los valores ecológicos fueron muy similares al sustrato hojarasca, siendo el sistema mínimo tradicional el de mayor abundancia (759 individuos), y el sistema en transición el de mayor riqueza (19 especies), diversidad (2.31) y equidad (0.69). En este sustrato, al igual que en suelo, las equidades registradas en estos dos sistemas de manejo demuestran una buena distribución de las especies. En relación a la similitud estos dos sistemas tuvieron uno de los valores más altos (0.61%), solo menor por la similitud del sistema mínimo tradicional y tecnificado con mango (0. 68%).El sistema de manejo tecnificado con caña de azúcar registro los valores ecológicos más bajos en los dos sustratos y la similitud más baja (0.35-0.50%) al compararlo con los restantes sistemas de manejo demango Manila.
Discusión
En los muestreos de suelo y hojarasca de los diferentes sistemas de manejo de mango Manila se observó la presencia de ácaros, colémbolos y hormigas; por lo que la abundancia, riqueza y diversidad de estos organismos pueden utilizarse como indicador biológico de la calidad del suelo (Mamani-Mamani et al. 2012, Genoy et al. 2013, Socarrás e Izquierdo 2014). La abundancia, riqueza y diversidad de ácaros, colémbolos y hormigas registrados en cada uno de los sistemas de manejo de mango Manila, permite inferir que el sistema de manejo agrícola afecta la micro y mesofauna edáfica. También permite conocer que el sistema de manejo tecnificado con caña de azúcar impacta de forma significativa a estos organismos, el cual es uno de los sistemas altamente tecnificado y con mayor perturbación ecológica en relación al cultivo de mango (Lang-Ovalle et al 2011).El cultivo de caña de azúcar se caracteriza por elevado consumo de fertilizantes y plaguicidas, lo que puede afectar las poblaciones de ácaros, colémbolos y hormigas, como lo menciona Socarrás y Robaina (2011) y de Groot et al. (2016) quienes mencionan que la diversidad y abundancia de estos organismos se reduce a medida que se incrementa la intensidad del manejo agrícola. Los resultados indican que la introducción de cultivos y/o técnicas agrícolas como las que se usan en el cultivo de caña de azúcar o sistema de manejo tecnificado de mango, perturban las comunidades de ácaros, colémbolos y hormigas como lo indican Mahdi et al. (2017) y Socarrás y Robaina (2011). Estos resultados coinciden con investigaciones que reportan mayor abundancia de los componentes de la mesofauna del suelo en los ecosistemas boscosos y agroforestales que en los de uso agrícola (Hernández-Vigoa et al. 2018), así como los que comparan los sistemas de producción de mango y caña de azúcar (Lang-Ovalle et al. 2011).
En los sistemas de manejo que incluyen sólo al cultivo de mango Manila, los ácaros fueron más abundantes en el sistema tecnificado, a diferencia de los colémbolos y hormigas, que fueron más abundantes en el sistema mínimo tradicional, lo que indica que es un sistema estable. Estos organismos pueden ser utilizados como bioindicadores de conservación/perturbación de los suelos en los sistemas de manejo de mango Manila, ya que los ácaros como los oribátidos son más abundantes en sistemas perturbados (Socarrás y Robaina 2011, Socarrás e Izquierdo 2014), debido a su capacidad de adaptación a los ambientes alterados (Morais et al. 2010). Por otro lado, los colémbolos son más sensibles que los ácaros, con capacidad de adaptación a distintos ambientes, lo que los hace buenos indicadores edáficos (Uribe-Hernández et al. 2010).
En el sistema de manejo mínimo tradicional, las comunidades de ácaros, colémbolos y hormigas edáficas fueron aproximadamente 3.6 veces superiores en abundancia con relación al sistema de manejo tecnificado por caña de azúcar y de aproximadamente de 1.2 y 1.5 veces más abundantes que el sistema tecnificado y en transición, respectivamente. Lo que indica, predominio de especies de arvenses y características de los árboles en el sistema mínimo tradicional, los cuales son frondosos y de gran porte, por lo que generan abundante materia orgánica por la caída de hojas, con relación C/N menor que otras plantas como las gramíneas (Hernández-Vigoa et al. 2018). Por otro lado, la compleja composición florística y mantillo heterogéneo típico de los huertos de mango Manila con sistemas de manejo mínimo tradicional, promueve el proceso de descomposición, lo que favorece la diversidad de hongos y bacterias, que son fuentes de alimento de los colémbolos y hormigas. Las familias: oribátidos Ceratozetidae, Eupthyracaridae, Oppiidae y Galumnidae, se reportan en otros cultivos agrícolas como en el ajo y papa, donde se observa efecto negativo sobre la acarofauna del suelo debido a posibles usos indiscriminados de agroquímicos (Vázquez-Rojas y Estrada-Venegas 2010, Genoy et al. 2013). En los colémbolos, la familia Entomobryidae, junto con las especies Pseudosinella sp. y Seria sp., se reportan en cultivos como nopal, maíz, alfalfa y café (Flores-Pardavé et al. 2011) con mayor riqueza en sistemas menos tecnificados. Las hormigas Solenopsis conjurata, S. terricola y S. geminata son especies comunes en suelo de plantaciones cafetales, forestales monoespecíficas de cedro y huertos caseros con cedro y especies frutales (Chanatásig-Vaca et al. 2011, Adolfo et al. 2013). En relación a plantaciones de mango o caña de azúcar es poco lo que se ha documentado con respecto a las especies de ácaros, colémbolos y hormigas, los trabajos realizados se enfocan a grupos taxonómicos superiores de macrofauna edáfica (Lang-Ovalle et al. 2011) y artrópodos asociados al follaje y arvenses (Cabrera et al. 2011). Lo que hace que la información generada sea uno de los primeros reportes de estas especies de ácaros, colémbolos y hormigas en mango y caña de azúcar.
Los efectos del sustrato y época del año sobre la fauna edáfica indican la importancia de estos factores en la abundancia de los organismos, ya que la mayor abundancia de ácaros, colémbolos y hormigas se tuvo en la hojarasca y en verano, lo que indica que el contenido de materia orgánica y la precipitación humedad son factores que influyen en la densidad poblacional de los ácaros, colémbolos y hormigas (Holmstrup et al. 2017). La importancia de las lluvias y el sustrato hojarasca en los sistemas de manejo de mango Manila puede deberse a que son factores generadores de abundancia biológica, ya que la hojarasca brinda cobertura al suelo, disminuye el efecto negativo de las labores agrícolas, mejora la humedad y temperatura en el medio edáfico, además garantiza una fuente adicional de alimento a los microartrópodos por los exudados radicales de las plantas.
Conclusiones
Las condiciones de espacio y tiempo en los sistemas de manejo de mango Manila modifican la abundancia, diversidad y riqueza de artrópodos y por consecuencia la función de estos en los sistemas agrícolas. El sistema de manejo tecnificado con caña de azúcar tuvo impacto negativo sobre los artrópodos asociados a suelo y hojarasca. La abundancia de colémbolos y hormigas, grupos indicadores de fertilidad y estabilidad del suelo, fue mayor en el sistema de manejo mínimo tradicional, seguido del sistema en transición, tecnificado de mango y tecnificado con caña de azúcar. Para los oribátidos, grupo indicador de perturbación del medio edáfico, se tuvo la mayor presencia en el sistema de manejo tecnificado con mango. Las lluvias y el sustrato hojarasca fueron las variables ambientales mas relacionadas con la abundancia, riqueza y diversidad
