Área de estudio

El experimento se estableció durante 2015 al 2018 en tres áreas regionales de control (ARCO’S) ubicadas en el municipio de Padilla, El Barretal, El Carmen, Estación Santa Engracia, Güémez y Victoria, Tamaulipas (Figura 1).

Figura 1 Ubicación geográfica de las áreas regionales de control (ARCO’S) en Tamaulipas, México. 

El ARCO 1 estuvo conformado por 5 402.38 ha, 65 huertas comerciales (Cuadro 1) sembradas con árboles de naranja valencia. La edad promedio de los árboles fue de 15 años, la separación entre los árboles y líneas fue de cuatro y siete metros. Los árboles fueron regados con un sistema de riego rodado.

El ARCO 2 estuvo conformado por 3 491.23 ha, 49 huertas comerciales (Cuadro 2) sembradas con naranja valencia. La edad promedio de los árboles fue de 15 años, la separación entre los árboles y líneas fue de cuatro y siete metros. Los árboles fueron regados con un sistema de riego rodado.

El ARCO 3 estuvo conformado por 1 575.75 ha, 18 huertas comerciales (Cuadro 3) sembradas con árboles de limón italiano. La edad promedio de los árboles fue de cinco años, la separación entre los árboles y líneas fue de cuatro y siete metros. Los árboles fueron regados con un sistema de riego por microaspersión.

Registro de la fenología de los árboles de cítricos

El registro de la fenología de los cultivos de naranja valencia y limón italiano se realizó cada ocho días tomando como referencia lo publicado por ^{Robles y Delgadillo (2010)}; ^{Lozano y Jasso (2012)}.

Monitoreo de adultos de D. citri en los ARCO’S

Los adultos fueron capturados con trampas de color amarillo de 7.5 cm por 12.5 cm, estampadas con una cuadrícula negra de 1.5 cm y acompañadas de una base cubierta con el adherente Stick Bug 50%^®. En las huertas, las trampas fueron colocadas con base en el manual operativo de la campaña del HLB. Se colocaron 10 trampas en la periferia (sur-este) y 10 trampas en línea transversal a esta, a una distancia entre trampas de 12 m y 1.2 m del nivel del suelo. Las trampas fueron remplazadas cada ocho días y el número de adultos fue cuantificado en el laboratorio. En el ARCO 1, ARCO 2 y ARCO 3 se instalaron 1 300, 980 y 360 trampas.

Análisis estadístico

El número de individuos de D. citri fueron agrupados en seis categorías con rangos de 0 a 100 individuos tomando como referencia que el número menor de adultos capturados por mes es de 20 y el mayor de 134 (^{Flores et al., 2017}). Las categorías de las densidades poblacionales del insecto fueron: plaga 1 (0 individuos), plaga 2 (1 a 100 individuos), plaga 3 (100 a 200 individuos), plaga 4 (200 a 300 individuos), plaga 5 (300 a 400 individuos) y la plaga 6 (400 a 500 individuos). Las categorías fueron asociadas con las fases de brotación, brotación-fructificación, brotación-floración, brotación-desarrollo y dormancia de huertos comerciales de naranja valencia (ARCO 1 y 2) y limón italiano (ARCO 3).

Finalmente, las categorías fueron sometidas a un análisis multivariado de correspondencia múltiple (^{Benzécri, 1973}; ^{Greenacre, 1983}). El análisis considera el porcentaje de inercia de los ejes X y Y interpretándose el que presenta el mayor porcentaje de inercia. La interpretación de los resultados consiste en asociar las categorías con mayor cercanía considerando datos de frecuencia sin perder la identidad u origen de los sitios muestreados (^{Rencher, 2002}).

Fenología del cultivo de naranja valencia y limón italiano

Los árboles de naranja valencia presentaron la siguiente fenología: producción de brotes, floración, desarrollo del fruto, dormancia y fructificación. La producción de brotes se presentó de enero a julio y de octubre a diciembre, la fructificación ocurrió en enero y en diciembre. La floración inicio a finales de marzo y finalizó en la tercera semana de abril, la fase de desarrollo inició a finales de abril y finalizó en julio y la fase de dormancia ocurrió a finales de julio y finalizó en la primera semana de octubre. Por otro lado, los árboles de limón italiano presentaron la siguiente fenología: producción de brotes, floración, desarrollo del fruto y fructificación. La producción de brotes ocurrió todo el año, la fructificación se presentó en enero y en diciembre, la floración inició a finales de marzo y finalizó en la tercera semana de abril y la fase de desarrollo inició a finales de abril y finalizó en julio.

Abundancia estacional de D. citri asociada a las fases fenológicas de los cítricos en los ARCO’S

En 2015, la población de D. citri presentó dos asociaciones significativas con las fases fenológicas en los tres ARCO’S X²= 1664.78, df= 121 (Figura 2). Poblaciones de 1 a 100 individuos se asociaron con la fase de brotación-desarrollo en el ARCO 1 (A1). Mientras que, poblaciones de 1 a 100 individuos se asociaron con la fase de brotación-desarrollo, brotación-floración y dormancia en el ARCO 2 (A2) y las densidades poblacionales de 100 a 200 individuos se asociaron con la fase de brotación en el ARCO 3 (A3).

Figura 2 Análisis de la asociación de la abundancia estacional de Diaphorina citri en las fases fenológicas del cultivo de naranja valencia y limón italiano en tres áreas regionales de control en 2015. Las categorías de las densidades poblacionales del insecto fueron plaga 1 (0 individuos), plaga 2 (1 a 100 individuos), plaga 3 (100 a 200 individuos), plaga 4 (200 a 300 individuos), plaga 5 (300 a 400 individuos) y la plaga 6 (400 a 500 individuos). 

En 2016, los adultos de D. citri presentaron asociación significativa con las fases fenológicas en los tres ARCO’S X2= 1998.24, df= 169 (Figura 3). Poblacionales de 100 a 200 individuos se asociaron con la fase de brotación-desarrollo en el ARCO 1 (A1). Mientras que, poblaciones de 400 a 500 individuos se asociaron con la fase brotación-desarrollo en el ARCO 2 (A2). Del mismo modo, densidades de 400 a 500 individuos se asociaron con la fase de brotación en el ARCO 3 (A3).

Figura 3 Análisis de la asociación de la abundancia estacional de Diaphorina citri en las fases fenológicas del cultivo de naranja valencia y limón italiano en tres áreas regionales de control en 2016. Las categorías de las densidades poblacionales del insecto fueron plaga 1 (0 individuos), plaga 2 (1 a 100 individuos), plaga 3 (100 a 200 individuos), plaga 4 (200 a 300 individuos), plaga 5 (300 a 400 individuos) y la plaga 6 (400 a 500 individuos). 

En 2017, se presentaron dos asociaciones entre el número de individuos de D. citri con las fases fenológicas en los tres ARCO’S (X2= 2087.39, df= 169 (Figura 4). La primera asociación se llevó a cabo con densidades poblacionales de 1 a 200 individuos en la fase de brotación en el ARCO 3 (A3). Para la segunda asociación, poblaciones de 200 a 300 individuos se asociaron con las fases de brotación-floración y brotación-desarrollo en los ARCO’S 1 y 2 (A1, A2).

Figura 4 Análisis de la asociación de la abundancia estacional de Diaphorina citri en las fases fenológicas del cultivo de naranja valencia y limón italiano en tres áreas regionales de control en 2017. Las categorías de las densidades poblacionales del insecto fueron plaga 1 (0 individuos), plaga 2 (1 a 100 individuos), plaga 3 (100 a 200 individuos), plaga 4 (200 a 300 individuos), plaga 5 (300 a 400 individuos) y la plaga 6 (400 a 500 individuos). 

En 2018, la población de D. citri presentó asociaciones significativas con las fases fenológicas en los tres ARCO’S (X²= 2313.21, df= 196 (Figura 5). Densidades poblacionales de 1 a 100 individuos se asociaron con las fases de brotación, brotación-floración, brotación-fructificación y dormancia en el ARCO 1 (A1). Densidades poblacionales de 100 a 200 individuos se asociaron con la fase brotación-desarrollo en el ARCO 2 (A2). Por último, densidades de 200 a 300 individuos fueron asociadas con la fase de brotación en el ARCO 3 (A3).

Figura 5 Análisis de la asociación de la abundancia estacional de Diaphorina citri en las fases fenológicas del cultivo de naranja valencia y limón italiano en tres áreas regionales de control en 2018. Las categorías de las densidades poblacionales del insecto fueron plaga 1 (0 individuos), plaga 2 (1 a 100 individuos), plaga 3 (100 a 200 individuos), plaga 4 (200 a 300 individuos), plaga 5 (300 a 400 individuos) y la plaga 6 (400 a 500 individuos). 

La abundancia de D. citri fue diferente en los ARCO’S y en los años de estudio. De acuerdo con ^{Razeto (2005)}, la variedad del cultivar y la producción de brotes en los árboles de cítricos influye en la abundancia de D. citri. En el presente trabajo, la diferencia en la abundancia de D. citri posiblemente fue debido a la cantidad y al período de producción de brotes en el cultivo de naranja valencia y limón italiano, ya que el cultivo de naranja produce menos brotes (38.70 brotes/mes) al año que el cultivo de limón (673.5 brotes/mes) (^{Medina et al., 2007}; ^{Chávez et al., 2016}).

En los ARCOS, los árboles del cultivo de naranja valencia produjeron brotes de enero a julio y de octubre a diciembre. Mientras que, los árboles del cultivo de limón italiano presentaron brotes todo el año, posiblemente por el sistema de riego por microaspersión, uso de fertilizantes, poda de los árboles y porque los árboles de limón son más jóvenes (cinco años) que los árboles de naranja (^{Pluke et al., 2008}). Mientras que, las huertas del cultivo de naranja no cuentan con un sistema de riego, el uso de fertilizantes es limitado y los árboles tienen en promedio 15 años.

En los tres años, la mayor abundancia de D. citri registrada en el ARCO 3 estuvo asociada a la fase de brotación del cultivo de limón italiano. Mientras que, la mayor abundancia registrada en el ARCO 1 y ARCO 2 estuvo asociada a la fase de brotación y brotación-desarrollo del cultivo de naranja valencia. En ambos cultivos, D. citri ocurre en la fase de producción y desarrollo de brotes, debido a que los adultos y las ninfas se alimentan de estos para madurar sus huevos y completar el desarrollo (^{Ortega et al., 2013}). Aunque también, los adultos se alimentan y sobreviven por varios meses en las hojas desarrolladas (^{Tsai et al., 2002}; ^{Fernández y Miranda, 2005}; ^{Stansly y Qureshi, 2007}; ^{Qureshi y Stansly, 2008}). ^{Hall et al. (2008)} indicaron que los picos poblacionales de D. citri ocurren cuando existen condiciones ambientales favorables y disponibilidad de brotes.

Al respecto, el cultivo de limón italiano produjo brotes todo el año (de diciembre a marzo se observó la abundancia mayor de brotes) y D. citri estuvo presente en los árboles. De forma similar, esto ha ocurrido en el cultivo de limón mexicano en el municipio de Apatzingán, Michoacán (^{Luna et al., 2018}). D. citri está presente durante todo el año debido a que el cultivo produce brotes de forma constante. Sin embargo, el pico poblacional máximo ocurre en el mes de agosto a causa de las condiciones ambientales favorables para el insecto. Resultado similar fue determinado en el limón persa (C. latifolia) en el municipio de Huimanguillo, Tabasco (^{García et al., 2013}).

Al igual que en las huertas de limón mexicano, este cultivo produce brotes de forma constante y la abundancia mayor de D. citri ocurren de marzo a julio. De forma contraria, en el limón mexicano en Acapulco, Guerrero, la población menor de adultos de D. citri se presentó en febrero, cuando los árboles estaban en la etapa de producción de brotes. Mientras que, la abundancia mayor ocurrió en abril y en noviembre, en la etapa de amarre y desarrollo del fruto, respectivamente. En este caso la baja precipitación (^{Botero et al., 2014}) y temperatura óptima jugaron un papel importante en la ocurrencia de picos poblacionales altos de D. citri en los árboles (25 a 28 °C) (^{Liu y Tsai, 2000}; ^{Paris et al., 2017}).

De forma contraria al cultivo de limón italiano, los árboles del cultivo de naranja valencia no produjeron brotes todo el año. Sin embargo, la mayor abundancia de D. citri ocurrió en fase de producción de brotes y en el desarrollo de estos. Resultado similar fue reportado por ^{Ortega et al. (2013)} en Cazones, Veracruz. Los autores registraron los periodos de mayor abundancia de D. citri en los árboles de naranja (C. sinensis cv Mars, C. sinensis cv Valencia) y lima de chiche (C. limetta) de febrero a abril y en julio, que coinciden con la fase de producción y desarrollo de brotes.