Introducción

El desierto chihuahuense (DC) es el de mayor extensión en Norteamérica, considerado como una de las regiones secas con mayor riqueza de especies del mundo (^{Morafka, 1977}; ^{Sutton, 2000}; ^{Hoyt, 2002}), tiene una extensión aproximada de 507 000 km² que va desde el centro de México (estados de Guanajuato, Hidalgo y Querétaro) hasta el norte, en el sur de Texas, Nuevo México y una pequeña porción de Arizona. Hacia occidente y oriente está delimitado por las Sierras Madre Occidental y Madre Oriental, respectivamente (^{Hernández et al., 2008}). ^{Henrickson y Johnston (1986)} consideran ocho subdivisiones primarias, matorral chihuahuense, matorral de lechuguilla, bosque de izotal, matorral de Prosopis-Atriplex, matorral alcalino, matorral gipsófilo, matorral de cactus y bosque ripario. ^{Rzedowski (1978)} denominó una región específica como matorral cactus-mezquite, ^{Miranda y Hernández (1963)} como nopalera. Las especies de Opuntia spp. se distribuyen en diferentes tipos de vegetación, (Miranda y Hernández X, 1993); se incluye en el DC a la zona árida de Tehuacán-Cuicatlán y a la Cuenca del Río Balsas (^{Rzedowskii, 1978}).

En México existen más de 100 especies de nopales, la mayoría localizadas en zonas áridas; estás plantas poseen características morfológicas y fisiológicas adaptadas a la escasa disponibilidad de agua, a las variaciones extremas de la temperatura y a las condiciones de las zonas áridas y semiáridas. En los estados de Aguascalientes, Guanajuato, Hidalgo, San Luis Potosí, Zacatecas y parte de Jalisco, Michoacán y Querétaro, se encuentra la mayor riqueza de especies de nopales silvestres (35% del total de Opuntia spp.) y variedades cultivadas (144) (^{Gallegos-Vázquez et al., 2003}).

La producción nacional de nopal verdura se concentra en los estados de Morelos y México; los estados más productivos de nopal forrajero son Coahuila, Aguascalientes y Oaxaca, lo cual tiene mucha importancia económica y social (SIAP, 2016). Algunas especies del género Opuntia spp.se consideran amenazadas y en peligro de extinción (Norma NOM-059-ECOL-2001), debido al comercio ilegal, a la extracción de sus hábitats, enfermedades e insectos plaga.

Los nopales son para México un recurso relevante en los ecosistemas de zonas áridas y semiáridas, presentes en más de 50% de su territorio. Se distribuyen en todo el país, pero la mayor concentración se encuentra en las zonas áridas y semiáridas del DC y en la zona semiárida de Tehuacán- Cuicatlán (^{Scheinvar et al., 1982}), 29 especies son microendémicas o de distribución restringida, ocurriendo en áreas muy específicas; Las regiones con mayor riqueza de especies son el centro y norte del Altiplano, el noroeste, el Bajío, el Eje Neovolcánico y el Valle de Tehuacán-Cuicatlán. En las regiones tropicales secas y los desiertos del norte hay menor riqueza, pero suelen encontrarse especies endémicas de gran importancia (CONABIO, 2017).

El endemismo de Opuntia spp. en México que es 73% (^{Hérnández y Godínez, 1994}) genera que haya muchas especies de insectos cohabitando en ellas, para México, Soria (1993) reporta a ocho como plagas principales del nopal y a 22 como perjudiciales, resaltando a una especie de Miridae, tres de Coreidae y una de Lygaidae. Algunas de las plagas de importancia que atacan tanto a nopales silvestres como cultivados son: Narnia femorata Stal (Hemiptera: Coreidae) que afecta a Opuntia ficus-indica (^{Palomares et al., 2012}), Cactophagus spinolae Gyllenhall (Coleoptera: Curculionidae), Cactoblastis cactorum Berc (Lepidoptera: Pyralidae) (^{Zimmermann et al., 2007}), el picudo de las espinas, Cylindrocoptorus biradiatus Champs, el gusano blanco del nopal, Lanifera cyclades Druce, el gusano cebra, Olycella nephelepsa Dyar y la grana o cochinilla, Dactylopius indica Green y D. opuntiae (^{Vanegas, 2010}).

El orden Hemiptera es uno de los más abundantes a nivel mundial. El objetivo del presente trabajo fue conocer la diversidad de Hemípteros del suborden Heteroptera asociados a Opuntia spp. en el desierto chihuahuense.

Materiales y métodos

Las recolectas de insectos se realizaron durante los meses de julio de 2016 a mayo de 2017 en diferentes estados ubicados en el DC de la República Mexicana, para lo cual se consideraron cuatro rutas de muestreo:

Ruta 1. Carretera 40, Saltillo-Chihuahua; ruta 2. Carretera 57, Saltillo-San Luis Potosí; ruta 3. Carretera 23, Saltillo-Durango, ruta 4. Carretera 57, Saltillo-Piedras Negras.

En cada ruta, cada 100 km, se recolectaban insectos al azar en diferentes especies de nopales silvestres que quedaban aledañas a 200-300 m de uno y otro lado de la carretera, dedicando dos horas en cada sitio. Para recolectar los insectos, se utilizaban cinco formas, manteo, redeo, muestras de suelo, trampas de caída con fruta y directamente con las manos.

Manteo. Se utilizó tela de manta que se colocó sobre el suelo, debajo del área de goteo de nopales o conjuntos de nopales y luego se aplicaba, con una bomba Cipermetrina 80% diluida en agua, se dejaban pasar 30 min para recoger con pinza con mucho cuidado, a los insectos caídos en la manta, mismos que se colocaban en frascos de plástico transparente de 100 ml, etiquetados (recolector, fecha, ruta, carretera, kilometro, forma de recolecta) que contenían alcohol etílico al 75% (v/v).

Redeo. Con red entomológica de 30 cm de diámetro, en cada sitio, se daban el mayor número posible de redazos alrededor de nopales; los insectos capturados se ponían en frascos etiquetados con alcohol etílico al 75%.

Recolecta directa. Se observaban con cuidado nopales para recolectar huevecillos, ninfas, larvas, pupas y adultos de insectos presentes con las manos utilizando pinzas, pinceles o mini red entomológica, los insectos obtenidos se colocaban en alcohol etílico como ya se ha comentado antes.

Trampas de caída. En cada sitio se hacían hoyos en el suelo, debajo de nopales, para colocar en los mismos frascos etiquetados de 100 mL que contenían frutas podridas como atrayentes y cuya boca abierta quedaba al ras del suelo y permanecían de 1-3 días de acuerdo con las rutas planteadas (se colocaban de ida y se recogían al regreso del recorrido). Los insectos capturados se conservaban en alcohol etílico a 75%.

Suelo. En cada sitio de recolecta se tomaban al azar cinco muestras de suelo de 1 kg tomado de 0 a 20 cm de profundidad debajo de nopales; luego se juntaban y se revolvían para tomar 1 kg que se ponía en una bolsa de papel etiquetada que se colocaba en una hielera vacía.

Todos los insectos recolectados por los diferentes métodos se trasladaron al Laboratorio de Insectos y Ácaros (LIA) del Departamento de Parasitología Agrícola de Saltillo (DPA-S) de la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, Campus Buenavista (UAAAN-CB), donde considerando las rutas, sitios y formas de muestreo se contaban y se separaban primero por familia y luego género y especie.

Resultados y discusión

Con los procedimientos antes descritos se recolectaron 1 707 especímenes de insectos, de los cuales 750 correspondieron a Hemiptera y 719 a Hemiptera-Heteroptera.

El número de muestreos varió entre rutas, por ejemplo, en la ruta de Chihuahua se realizaron 14 muestreos, en la de Durango nueve y en la de Piedras Negras y San Luís Potosí, cinco.

En la ruta Chihuahua (Saltillo, Coahuila;Torreón, Coahuila; Gómez Palacio, Durango; Jiménez, Chihuahua; Ciudad Juárez, Chihuahua) se recolectó 51% insectos, seguido de la ruta Saltillo-Piedras Negras, Coahuila (Saltillo, Monclova, Sabinas, Piedras Negras), donde se obtuvo 23.7%, la ruta San Luis Potosí (Saltillo, San Rafael, Matehuala, San Luis Potosí) con 15% y la ruta Durango (Saltillo, Torreón, Gómez Palacios y Durango, Durango) 10.2% (Cuadro 1).

Cuadro 1 Familias de Hemiptera-Heteroptera y número de especímenes recolectados en el desierto chihuahuense mexicano en cuatro rutas de muestreo, utilizando cinco técnicas, 2017. 

Ch= ruta Chihuahua; D= ruta Durango; PN= ruta Piedras Negras, Coahuila; SLP= ruta San Luis Potosí. M= manteo; R= redeo; S= suelo; T= trampas; D= directo.

En la ruta Chihuahua, se obtuvieron diez familias de Heteroptera; en la de Durango cuatro y en las de Piedras Negras y San Luis Potosí tres.

De las diez familias identificadas siete se caracterizan por presentar hábitos fitófagos (Miridae, Coreidae, Lygaidae, Pentatomidae, Tingidae, Alydidae y Corimelaenidae), mientras que Reduviidae y Anthocoridae tienen hábitos depredadores y Cimicidae es hematófaga. Las familias numéricamente más recolectadas fueron Coreidae y Miridae (fitófagas). La abundancia de especímenes con hábito fitófago representó 99% (Cuadro 1).

El manteo y la recolección directa fueron los mejores métodos para obtener insectos ya que con éstos se obtuvo 93% del total registrado.

La frecuencia de muestreos, tipo de muestreos, época del año, situaciones ecológicas, entre otros aspectos, son variables que explican la diferencia de la cantidad de especímenes obtenidos y la diversidad en cada una de las rutas.

En las diez familias de insectos Hemiptera-Heteroptera asociadas a Opuntia spp. y Nopalea spp. se determinaron 14 géneros y 17 especies. Diez géneros incluyen especies fitófagas, dos hematófagas y una depredadora. A nivel de especie, once son fitófagas, tres hematófagas y dos depredadoras (Cuadro 2).

Cuadro 2 Familias, géneros y especies de HemipteraHeteroptera recolectadas en el desierto chihuahuense mexicano. 

Del total de especímenes, 353 incluyeron a cuatro especies de Coreidae y 252 a dos especies de Miridae, respectivamente, se hace esta referencia porque especies de Coreidae y Miridae están reportadas como plagas importantes de Opuntia spp. (Soria, 1993; ^{Palomares et al., 2012}).

Coreidae. Grupo taxonómico con 80 especies reportadas en Norteamérica, tienen glándulas olorosas desarrolladas; la mayoría son fitófagas, pocas son depredadoras (^{Borror and White, 2005}).

Chelinidia tabulata (Burmeister, 1835). Se tienen reportes de C. tabulata en la zona de Milpa Alta, Estado de México (^{Vargas-Mendoza et al., 2008}). ^{Brailovsky (1994)} encontró a esta especie en el valle de Tehuacán, Puebla y la describe como robusta con el jugum sobrepasando al tylus.

Chelinidea vittiger aequoris (Uhler, 1863). Se reportó por primera vez en Florida (^{McAtee, 1919}; ^{Hamlin, 1924}; ^{Torre-Bueno, 1941}). ^{McAtee (1919)} reconoció dos especies de Chelinidea de la Región Neártica y dividio a Chelinidea vittiger en dos subespecies. Observó variaciones en color en cada subespecie nombrándolas Chelinidea vittiger aequoris y Chelinidea vittiger artuatra. Para el desierto chihuahuense mexicano no existen reportes de Chelinidea vittiger aequoris hasta el momento. El adulto mide de 10 mm a 13.5 mm, con el pronotum de 4 a 5 mm de ancho, el dorso conspicuo, bandas amarillentas anaranjadas en la cabeza, pronotum amarillento, con venas amarillas. La apariencia general es muy similar a la de los coreidos comunes.

Narnia femorata (Stål, 1862). Palomares et al. (2015) reportaron a N. femorata para la región de Milpa Alta. ^{De Lestang y Miller (2009)}, mencionan que estos coreidos se alimentan principalmente de frutos de algunos opuntias como O. humifusa, aunque también comentan que pueden alimentarse de cladodios. Para O. ficus-indica, no existe información precisa que indique la presencia del insecto sobre esta hortaliza ni el daño que le causa (^{Mann, 1969}; Brailovsky y Sánchez, 1983; Lestang y Miller, 2009). Palomares et al. (2015) afirman que se alimenta principalmente de pencas tiernas y los puntos de alimentación ocasionan una pequeña cicatriz que impide el crecimiento del cladodio, tomando un aspecto de corazón.

Anasa tristis (De Geer, 1773). ^{Hunter et al. (1912)} la reportan como plaga de las principales cactáceas de Estados Unidos de América. ^{Brailovsky (1985)} la encontró en tallos de O. streptacantha en Honduras.

Miridae (Hahn, 1831). Es la familia más grande del orden Hemiptera con alrededor de 1 750 especies en Norteamérica. Tienen hábitos fitófagos y depredadores; cuerpo suave de 4-10 mm de longitud marcado con colores rojos, naranja, verde o blanco; presencia de cuneo y una o dos celdas cerradas en la base de la membrana (^{Borror and White, 2005}).

Hesperolabops gelastops (Kirkaldy, 1902). Ruíz et al. (2010) hicieron el primer reporte de H. gelastops en O. ficus-indica en el oriente del Estado de México; las ninfas y adultos de la chinche roja se alimentan de savia de los cladodios (^{Mann, 1969}; ^{Badii y Flores, 2001}). La alimentación de este insecto se asocia con pústulas cafés que interfieren con la fotosíntesis de la planta que se conoce como síntoma del “cacarizo del nopal” (Palomares et al., 2010).

Taylorlygus pallidulus (Blanchard 1852). Lo ^{Verde y La Mantia (2011)} la encontraron en floración de O. ficus-indica. ^{Richmond (1968)} la reportó en especies de cactáceas.

Pentatomidae (Leach, 1815). Se conocen más de 200 especies en Norteamérica; se reconocen por su cuerpo redondeado a ovoide y antenas de cinco segmentos, se divide en las subfamilias, Asopinae, Discocephalinae, Edessinae, Podopinae y Pentatominae. Las cuatro últimas son fitófagas (^{Borror y White, 2005}).

Euchistus variolarius (Uhler 1857). Walker (2012) reportó a este insecto presente en Opuntia spp. ^{Rider (2012)} la reportó en diferentes especies de flora de Arkansas, entre ellas en Opuntia spp. El reporte anual (2014) de la Universidad de Cornell, menciona a O. humifusa como hospedero de E. variolarius causando daños en tallos.

Chinavia hilaris (Say, 1832). También conocida como Acrosternum hilare (^{Schwertner and Grazia, 2007}; ^{Rider 2009}) es plaga principal del algodón Gossypium hirsutum L. (^{Barbour et al., 1990}). También se ha encontrado en maíz y cacahuate (^{Panizzi et al., 1980}; ^{Velasco y Walter, 1992}; ^{Bundy y McPherson, 2000}; ^{Ehler, 2000}; ^{Tillman et al., 2009}; ^{Toews y Shurley, 2009}; ^{Tillman, 2011}), hasta el momento no hay reportes en Opuntia spp. en México.

Cimicidae (Latreille, 1802). Son insectos de hábitos nocturnos, aplanados, ovalados, ápteros de 6 mm de longitud, hematófagos de aves y mamíferos; algunas especies son plagas urbanas y atacan a murciélagos y aves.

Hesperocimex coloradiensis (List, 1925). Hematófaga; ^{Scudder and Smith (2011)} describen al género Hesperocimex List, 1925 que incluye a una especie rara, encontrada en diversas especies de fauna del estado de Dakota.

Hesperocimex cochimiensis (Ryckman, 1958). Hematófaga de aves. Ryckman and Ueshima (1973) la encontraron parasitando a aves a las que comúnmente se les conoce como Martín pescador.

Alydidae (Amyot y Serville, 1843). Parecidos a coreidae, la cabeza es tan grande como el pronotum y el cuerpo es largo y estrecho. Emiten más olores que Pentatomidae (^{Triplehorn y Johnson, 2005}).

Stenocoris tipuloides (De Geer, 1773). Offman (2000) la reportó en sorgo y Opuntia spp.

Anthocoridae (Fieber, 1837). Conocidas como chinches piratas; son insectos pequeños aplanados de 2-5 mm de longitud, elongados. Muchas especies son negras con marcas blancas; tienen hábitos depredadores (^{Triplehorn y Johnson, 2005}).

Orius laevigatus (Fieber 1860). ^{Laxmi et al. (2015)} consideran a esta especie como útil en el control biológico de insectos que afectan especies de flores, en general se considera que protegen diferentes cultivos, entre ellos a Opuntia spp.

Orius niger (Wolff, 1811). ^{Lundgren (2009)} en su estudio sobre enemigos naturales incluye a diferentes especies de Orius presentes en Opuntia spp. ^{Figueroa et al. (2014)} encontraron a O. niger en especies de Cactáceas.

Corimelaenidae (Uhler, 1872). Insectos ovalados, convexos, color negro brillante de 3-6 mm de longitud. Poseen un scutellum largo que cubre la mayor parte del abdomen y alas (^{Triplehorn y Johnson, 2005}).

Corimelaena lateralis (White, 1839). Heads et al. (2015) reportaron la diversidad de Heteroptera en Illinois, USA enlistando a C. laterallis. ^{Rider (2012)} la reporta asociada a Opuntia spp. en Dakota.

Tingidae (Laporte, 1807). Llamadas comúnmente chinches de encaje, son un grupo con alrededor de 140 especies en Norteamérica, pequeñas, menores a 5 mm de longitud, fitófagas (^{Triplehorn y Johnson, 2005}).

Teleonemia scrupulosa (Stål, 1873). Especie fitófaga que Julien et al. (2008) la consideran tan dañina como Dactylopius ceylonicus en Opuntia spp. y Cactoblastis cactorum (Berg, 1885; Srivastava y Singh, 1997).

Lygaeidae (Schilling, 1829). Las especies presentan colores brillantes, naranja y negro o rojo y negro. Tienen los espiráculos abdominales dorsales. Se alimentan de semillas o plantas tóxicas para otros organismos. Se conocen 75 especies en Norteamérica (^{Triplehorn y Johnson, 2005}).

Nysius vinitor (Dallas, 1852). El género Nyzius es cosmopolita e incluye a N. californicus Stål y N. raphanus (Howard, 1872) es plaga del algodón. En México están reportadas otras especies como plagas potenciales en cacahuate, algodón, trigo y malváceas (^{Coronado y Márquez, 1981}). Cartron et al. reportan a Nysius spp. en Opuntia spp.

Reduviidae (Latreille, 1807). Conocidas como chinches asesinas. Es un grupo con más de 160 especies en Norteamérica, hábitos depredadores, muchas especies son negruzcas a cafesuscas o colores brillantes, cabeza elongada (^{Triplehorn y Johnson, 2005}).

Triatoma guasayana (Wygodzinsky y Abalos, 1949). Es vector peridomiciliario de la enfermedad de Chagas, de importancia epidemiológica. En el medio silvestre se presentan poblaciones abundantes de esta especie principalmente en biotipos que incluyen Cactáceas (Opuntia quimilo), chaguares (Bromelia sp.) y troncos, alimentándose de roedores, marsupiales y aves (Carcavallo et al., 1988; ^{Vezzani et al., 2001}).

Conclusiones

La diversidad de Hemiptera-Heteroptera asociada a Opuntia spp. en el Desierto Chihuahuense Mexicano es diversa e importante, dado que incluye especies que están jugando diferentes papeles ecológicos en el ecosistema, entre ellos como fitófagos plaga, incluyendo a nopales y hematófagos de interés médico veterinario.

La familia Coreidae está presente en abundancia con respecto a las otras familias en el desierto chihuahuense. La especie más numerosa fue C. vittiger aequoris. Los factores abióticos, así como el número de muestreos pueden explicar dicha diversidad entre sitios.

Se reporta por primera vez en el desierto chihuahuense a Chelinidea vittiger aequoris (Uhler, 1863) y a Chinavia hilaris (Say, 1832).