Sistemas iniciales y de referencia

En 2017 se realizó un muestreo estratificado, establecido con base en las diferentes coberturas vegetales. Se establecieron 16 unidades de muestreo (UM) (Fig. 1), cada una compuesta por: 1) cuatro parcelas de 100 m² (total 400 m²) para el estrato arbóreo, en el que se consideraron individuos con al menos un tallo con diámetro normal (DN) > 5.5 cm; 2) cuatro parcelas de 25 m² (total 100 m²) para el estrato arbustivo, donde también se consideraron a los subarbustos; 3) cuatro parcelas de 1 m² (total 4 m²) para el estrato herbáceo.

Se recolectaron ejemplares botánicos de todas las especies de plantas vasculares presentes en las UM, y se midieron las variables de altura y cobertura de la copa (en todos los estratos), abundancia (en los estratos arbóreo y arbustivo) y DN (en el estrato arbóreo), necesarios para obtener los estimadores dasométricos y estructurales por especie.

La determinación de los ejemplares se realizó mediante claves taxonómicas (^{Mickel y Smith, 2004}; ^{Romero-Rangel et al., 2002}; ^{Rzedowski y Rzedowski, 2005}, entre otras) y el apoyo de especialistas, los ejemplares se depositaron en el Herbario IZTA (Facultad de Estudios Superiores Iztacala - UNAM). La lista florística se organizó por estrato (arbóreo, arbustivo y herbáceo) y luego alfabéticamente por familias y especies. Para cada especie, se incluyó información sobre forma de vida, distribución geográfica, origen y estado de sucesión donde suele habitar. La nomenclatura se basó en ^{Tropicos (2024)}.

Sistema reforestado

La reforestación se realizó con fines de restauración, ocupó una superficie de 3.7 ha, dividida en tres polígonos cubiertos por vegetación secundaria herbácea y arbustiva. Durante 2020 y 2021, se plantaron ocho especies arbóreas, con una densidad de 821 ha-1 individuos (Alnus acuminata, Buddleja cordata, Crataegus mexicana, Fraxinus uhdei, Prunus serotina, Quercus deserticola, Q. frutex y Tecoma stans) y ocho especies arbustivas intercaladas entre los individuos arbóreos (Agave inaequidens, Baccharis heterophylla, Brongniartia intermedia, Dalea lutea, Dodonaea viscosa, Eysenhardtia polystachya, Senna multiglandulosa y Verbesina virgata).

Todos los individuos plantados se obtuvieron de germoplasma recolectado en la región y fueron producidos en un vivero forestal. De 2020 a 2022, se realizaron actividades de mantenimiento, como riego, deshierbe en los cajetes, construcción de brechas cortafuego, cercado y señalización de los polígonos para impedir el paso de personas o animales, entre otras.

En 2023, se establecieron 12 UM (Fig. 1) dentro de los polígonos reforestados, se replicó diseño, métodos de muestreo y procesamiento de datos empleados en los sistemas de referencia. Sin embargo, para el estrato arbóreo se consideraron también los individuos plantados, con la finalidad de realizar comparaciones con el sistema de referencia.

Análisis de datos y comparación de los sistemas

Para clasificar las UM, se construyó una matriz de cobertura por especie en cada de ellas, se empleó el índice de similitud de Bray-Curtis (donde 0 indica similitud completa y 1 indica disimilitud completa). Se generó un dendrograma mediante promedios aritméticos (UPGMA) con el paquete “vegan” del software R (^{Oksanen et al., 2023}).

Para las asociaciones resultantes, se calcularon los estimadores de las variables dasométricas y estructurales, así como el valor de importancia (VI) (^{Curtis y McIntosh, 1951}), este último permitió evaluar la importancia relativa de cada especie, por estrato, para cada asociación vegetal. Para los estratos arbóreo y arbustivo, se consideraron las tres variables: abundancia, frecuencia (presencia por UM) y dominancia (cobertura de copa), por lo que el VI máximo para ambos estratos fue de 300. Sin embargo, por la dificultad de cuantificar los individuos herbáceos, algunos de ellos con tallos rizomatosos, se usaron solamente las variables de frecuencia y cobertura, dando un VI máximo para el estrato herbáceo de 200.

Se calculó el complemento del índice de diversidad de Simpson (1-D) para cada asociación, aplicándolo en dos enfoques: 1) con la abundancia de especies arbóreas y arbustivas, 2) con la cobertura de copa. Esto permitió incluir al estrato herbáceo y evaluar si este incrementa la diversidad o, por el contrario, la reduce debido a la dominancia de algunas especies.

Finalmente, se realizó un análisis de agrupamiento basado en los VI de cada especie, para comparar la similitud entre los sistemas reforestados y de referencia.

Composición y estructura de los sistemas de referencia

Durante el muestreo realizado en 2017, se identificó que el sitio estaba cubierto por: 1) bosque de encino (BQ), 2) vegetación secundaria arbustiva (VSC) y 3) vegetación secundaria herbácea (VSH). Los dos últimos surgieron tras la deforestación del BQ para actividades agropecuarias; en la VSC se realizaba pastoreo de ganado equino y bovino, mientras que la VSH se desarrolló durante los periodos de descanso agrícola. Ambas asociaciones secundarias eran frecuentemente afectadas por incendios.

En el BQ se registraron 70 especies pertenecientes a 63 géneros y 33 familias, destacaron Asteraceae (21% de las especies), Fabaceae (11%), Pteridaceae (6%), además de Acanthaceae, Fagaceae y Rosaceae (4% cada una). La VSC presentó la menor riqueza, con 42 especies distribuidas en 36 géneros y 23 familias, donde predominaron Asteraceae (23%), Fabaceae (16%), Apocynaceae, Fagaceae, Lamiaceae, Poaceae y Pteridaceae (5% cada una). En la VSH se identificaron 56 especies de 51 géneros y 29 familias, donde Asteraceae (21%), Fabaceae (13%) y Poaceae (7%) fueron las principales (Material complementario).

La tabla 1 resume las características estructurales y especies más importantes de los sistemas de referencia. El BQ se localizó en laderas y partes altas de cañadas, su estrato arbóreo alcanzó hasta 14 m de altura, con una cobertura cerrada y copas traslapadas. El estrato arbustivo tuvo una riqueza de especies alta y cobertura intermedia, mientras que el herbáceo fue muy abierto.

En contraste, la VSC y VSH presentaron estratos arbóreos semiabierto y muy abierto, respectivamente, compuestos por árboles remanentes del bosque o plantados durante la ocupación de las actividades agropecuarias, entre ellos Cupressus lusitanica, cuyos individuos fueron los más altos registrados. En ambos casos, el estrato arbustivo tuvo una cobertura semiabierta, mientras que el estrato herbáceo fue muy cerrado.

Composición y estructura del sistema reforestado

En el sistema reforestado se identificaron 117 especies (cuatro de ellas solo se reconocieron a nivel de morfoespecies), distribuidas en 93 géneros y 50 familias (Material complemen- tario). De acuerdo con el análisis de clasificación, a un nivel de 58% de similitud se distinguieron cuatro asociaciones; en la tabla 2 se resumen sus características.

Comparación entre los sistemas de referencia y los sistemas reforestados

El análisis de agrupamiento (Fig. 2) identificó tres grupos principales: 1) sistemas de referencia, 2) sistemas reforestados (RF1, RF2, RF3) y 3) RF4 como grupo único.

Entre las especies comunes a todos los sistemas de referencia se encontraron a Opuntia megacantha en el estrato arbóreo; y Agave inaequidens, Ageratina isolepis, Aldama buddlejiformis, Baccharis heterophylla, B. pteronioides, B. salicifolia, Bouvardia ternifolia, Brongniartia intermedia, Dalea versicolor, Dodonaea viscosa, Eysenhardtia polystachya, Gymnosperma glutinosum, Loeselia mexicana, Malacomeles denticulata, Mimosa aculeaticarpa, Quercus deserticola, Q. frutex, Rhus standleyi y Verbesina virgata en el estrato arbustivo; Castilleja tenuiflora, Evolvulus prostratus, Muhlenbergia emersleyi. Stenandrium dulce y Wedelia acapulcensis en el herbáceo. La mayor similitud se observó entre el BQ y la VSH, debido a la dominancia de Quercus deserticola y Q. frutex en el estrato arbóreo.

BQ: Bosque de Quercus, VSC: Vegetación secundaria arbustiva; VSH: Vegetación secundaria herbácea; RF: sistemas reforestados.

FIGURA 2 Análisis de agrupamiento de los sistemas de referencia y de reforestación en un bosque de encino del Estado de México. 

Entre los sistemas reforestados que formaron un grupo (RF1, RF2 y RF3), las especies comunes fueron:

Quercus deserticola y Q. frutex en el estrato arbóreo; Bouvardia ternifolia, Loeselia mexicana, Quercus deserticola y Q. frutex en el estrato arbustivo y, Eragrostis intermedia, Eryngium serratum, Euphorbia macropus, Gaga chaerophylla, Hypoxis mexicana, Ipomoea capillacea, Myriopteris aurea, Panicum hallii, Peperomia campylotropa, Perymenium mendezii, Ruellia lactea, Selaginella pallescens, Stevia micrantha, Stevia serrata en el estrato herbáceo. RF4 se distinguió del resto, ya que su estrato arbóreo estaba conformado solamente por Opuntia megacantha.

Respecto a sus características estructurales (Tablas 1 y 2), RF1 y RF3 tuvieron densidades arbóreas comparables al BQ, mientras que RF2 y RF4 mostraron densidades más bajas, incluso RF4 estuvo por debajo de la densidad arbórea presente en la VSC.

La densidad y cobertura del estrato arbustivo de RF1 fue similar a la VSC, RF2 y RF4 fueron parecidos al BQ, mientras que RF3 presentó valores muy bajos. El estrato herbáceo de los sistemas reforestados, excepto RF2, superaron al BQ en cobertura, pero se mantuvieron por debajo de la vegetación secundaria de referencia.

La riqueza mostró que los sistemas reforestados tenían menos especies arbóreas que el BQ. Para el estrato arbustivo, RF1 y RF3 se acercaron a la riqueza de la vegetación secundaria, pero quedaron por debajo del BQ. Por el contrario, para el estrato herbáceo todos los sistemas reforestados, con excepción de RF4, presentaron una riqueza superior a los sistemas de referencia.

El índice de Simpson reveló que el BQ tuvo la mayor diversidad en los estratos arbóreo y arbustivo (1-D= 0.92), seguido de VSH y RF2 (1-D= 0.88), mientras que RF3 mostró la menor diversidad (1-D=0.78). Sin embargo, al incluir al estrato herbáceo, los sistemas reforestados superaron a todos los sistemas de referencia con una diversidad mayor a 0.9.

Los sistemas reforestados presentaron una mayor proporción de especies herbáceas, tanto perennes como anuales, así como una menor proporción de especies de árboles y arbustos en comparación con los sistemas de referencia. La proporción de especies de árboles fue más elevada en el BQ, mientras que los arbustos fueron más importantes en la VSC (Fig. 3).

FIGURA 3 Proporción de especies en los sistemas de referencia y de reforestación, en cuanto a formas de vida, en un bosque de encino del Estado de México. 

En cuanto a la distribución geográfica de las especies, los sistemas de referencia presentaron una mayor proporción de endemismos de México. En los sistemas reforestados, las especies que salen de los límites políticos del país México pero que se restringen al continente americano, fueron las mejor representadas. Solamente los sistemas de referencia y RF1 presentaron especies endémicas del Estado de México y estados colindantes (Fig. 4).

FIGURA 4 Proporción de especies en los sistemas de referencia y de reforestación, en cuanto a su distribución geográfica en el área de estudio, en un bosque de encino del Estado de México. 

La proporción entre especies propias de los bosques templados de la región y aquellas que son favorecidas en condiciones de disturbio no mostró un patrón claro. En el BQ se observó la mayor proporción de especies de sistemas conservados, seguido de RF1; por el contrario, RF4 presentó la menor proporción de este tipo de especies (Fig. 5).

FIGURA 5 Proporción de especies en los sistemas de referencia y de reforestación, en cuanto a indicador ambiental, en un bosque de encino del Estado de México. 

A pesar de que la mayoría de los sistemas de referencia son de tipo secundario y han sido afectados por las actividades antropogénicas, la proporción de especies no nativas de México fue muy baja, ausentes en RF2 y con muy baja proporción en RF1 y BQ (Fig. 6).

FIGURA 6 Proporción de especies en los sistemas de referencia y de reforestación, de acuerdo con su origen, en un bosque de encino del Estado de México. 

Sistemas de referencia

La información sobre los sistemas de referencia debe provenir de sitios lo más cercanos posible a las áreas de restauración, esto permite realizar comparaciones más precisas y útiles, dado que ambos comparten las mismas condiciones naturales (Ruíz-Jaén y Aide, 2005). En el área de estudio, el BQ de referencia se encontraba en sitios de difícil acceso y a manera de fragmentos, mientras que las asociaciones de vegetación secundaria fueron sencillas de localizar. Los datos obtenidos son importantes, ya que solo se identificaron un par de estudios previos con información florística y descripción de la vegetación para la región, uno de ellos sin datos cuantitativos (^{Medina Lemus y TejeroDíez, 2006}; ^{Rubio-Licona et al., 2011}).

En relación con los grupos florísticos registrados, las familias mejor representadas coinciden con las observadas en otros bosques de encino del centro de México, entre estas destacan Asteraceae, Fabaceae, Fagaceae, Lamiaceae, Poaceae y Pteridaceae (^{Block y Meave, 2015}; ^{Cabrera-Luna et al., 2015}; ^{Gutiérrez-Pacheco et al., 2021}). Algunas de ellas figuran entre las más diversas en el territorio nacional, como Asteraceae, Fabaceae, Lamiaceae, Poaceae y Pteridaceae (^{Mickel y Smith, 2004}; ^{Villaseñor, 2003}). En otras, su elevada riqueza está relacionada con su historia evolutiva, por ejemplo, el género Quercus (mejor representante de la familia Fagaceae), tiene su centro de diversificación en México (^{Valencia, 2004}).

Al comparar la riqueza de especies del BQ en la zona de estudio con la registrada en otros bosques de encino del Estado de México, se encontró que el estrato arbóreo presenta una riqueza similar, con 11 especies de árboles, en concordancia con los 12 registrados en Texcoco (^{HerreraRamos et al., 2022}) y los ocho documentados en Villa del Carbón (^{Rubio-Licona et al., 2011}). En cuanto al estrato arbustivo, la zona de estudio muestra una mayor diversidad, con 37 especies, en comparación con las 15 registradas en Texcoco y las siete en Villa del Carbón. Y la riqueza del estrato herbáceo es menor, con 27 especies frente a las 41 registradas en Texcoco, lo que podría atribuirse a que el muestreo se realizó en una época menos favorable para el desarrollo de este tipo de especies.

En general, las características de la flora de los sistemas de referencia sugieren que puede servir como modelo para guiar las actividades de restauración. Más de 90% de sus especies son nativas de México, menos de 30% de las especies presentes en el BQ son indicadoras de sinantropía, y más de 50% son endémicas del país. Estos porcentajes reflejan un buen estado de conservación en comparación con otros bosques de encino del centro de México, donde se registra entre 37% y 42% de flora sinantrópica y entre 35% y 59% de endemismo (^{Cabrera-Luna et al., 2015}; ^{Gutiérrez-Pacheco et al., 2021}; ^{Medina Lemus & TejeroDíez, 2006}).

Sistemas reforestados

Los sistemas reforestados mostraron diferencias en la composición y el valor de importancia de sus especies, lo cual responde a la heterogeneidad de las condiciones ambientales actuales. Estas condiciones son el resultado de una combinación de factores físicos (pendiente, orientación, topoforma, etc.) y de la historia de perturbación, la cual influye fuertemente en la vegetación, por ejemplo, el pastoreo y la recolección de plantas son selectivos y afectan a ciertas especies, el fuego afecta de manera generalizada, la apertura del dosel provoca una menor incorporación de materia orgánica, y todos afectan de forma diferente la dinámica de nutrientes y la biota del suelo (^{Almazán-Núñez et al., 2016}; ^{Ruiz González et al., 2022}).

En este sentido, RF2 al estar en una cañada, presentó condiciones de mayor humedad y menor insolación, lo que favoreció el desarrollo de individuos plantados de Alnus acuminata, especie asociada a vegetación secundaria húmeda (^{Conafor, s.f}). Además, la presencia de árboles remanentes contribuyó al mantenimiento y reaparición de especies propias del sotobosque (^{Ventura-Ríos et al., 2017}). En RF3 se detectó la introducción de especies no nativas, como el pasto invasor Cortaderia selloana (^{Teixeira et al., 2024}). Y en RF4 se observó vegetación muy disímil al resto, debido a un suelo más erosionado y a mayor insolación provocada por la ausencia de árboles.

Comparación entre sistemas de referencia y reforestados

La ausencia de agentes de perturbación en los sistemas reforestados permitió el establecimiento de muchas especies pioneras, principalmente hierbas (^{Ramírez et al., 1998}; ^{Ruiz-González et al., 2022}). Lo anterior generó similitud entre estos sitios y formaron un grupo independiente a los sistemas de referencia, con excepción de RF4 cuyas condiciones particulares favorecieron una composición florística diferente.

La elevada cantidad de especies encontrada en los sistemas reforestados coincide con lo observado en vegetación secundaria temprana, donde la riqueza suele aumentar conforme a la recuperación de la vegetación; sin embargo, una vez que estos sistemas alcanzan estabilidad, la riqueza puede disminuir debido a que algunas especies se pierden (^{Ventura-Ríos et al., 2017}). Otro factor relevante fue la reintroducción de especies a través de las actividades de reforestación, lo que favoreció la riqueza del estrato arbóreo y arbustivo, resultando mayor en comparación con la vegetación secundaria de referencia (VSC y VSH).

Aunque en los bosques de encino es común que las hierbas dominen en términos de riqueza específica (^{Cabrera-Luna et al., 2015}), en los sistemas reforestados se registró una mayor proporción de hierbas anuales. Estas especies corresponden principalmente a pioneras y sinantrópicas, que se establecen a partir del banco o la lluvia de semillas; sin embargo, en fases avanzadas de recuperación, es probable que sean desplazadas por especies características de los bosques (^{Ruiz-González et al., 2022}).

Si bien la pérdida de cobertura del estrato herbáceo en los sistemas reforestados, en comparación con la vegetación secundaria de referencia, puede considerarse un avance hacia las condiciones deseadas y se espera que su representatividad disminuya conforme avance la sucesión (^{Ramírez et al., 1998}; Ruíz-Jaén y Aide, 2005), es necesario continuar con el monitoreo de árboles y arbustos. La riqueza de estos estratos sigue siendo inferior a la de BQ; de continuar esta tendencia, se deberán implementar acciones de enriquecimiento.

Conocer el centro de origen de las especies permitió detectar especies no nativas, cuya cobertura o densidad debe vigilarse para detectar especies invasivas, como Cortaderia selloana (observado en RF3), y en caso de ser necesario, realizar acciones de control; o bien, evitar que se induzcan en los sitios de restauración, como Cupressus lusitanica, presente en la vegetación secundaria de referencia, pero ausente en los sitios reforestados.

La distribución geográfica es otro indicador que facilitó identificar especies de importancia biológica, ya que reveló la presencia de especies endémicas de la región y de México. Se observó que las primeras están ausentes en los sistemas reforestados y las segundas están en poca proporción, por lo que se deberían establecer acciones para su propagación y reintroducción en los ambientes recuperados.

Los atributos estructurales también proporcionaron información clave para definir acciones orientadas a alcanzar los objetivos de restauración. Aunque la densidad inicial de árboles plantados fue alta (821 ha-1 individuos), superando la registrada en el BQ, cuatro años después de la plantación, solo RF1 y RF2 mantienen posibilidades de alcanzar las densidades esperadas. Se ha documentado que la tasa de supervivencia de las plantaciones en la región varía entre 0% y 62% (^{Chávez-García y Mendoza, 2017}; ^{Martínez, 2023}; ^{Ramírez, 2013}). Ante la baja densidad registrada en RF3 y RF4, se hace necesario reemplazar los árboles muertos e implementar estrategias que aumenten su supervivencia. En particular, en RF4 podrían requerirse acciones de conservación de suelos, como la construcción de terrazas individuales o la plantación inicial de arbustos que actúen como nodrizas para los árboles (^{Martínez-Orea et al., 2024}), estas medidas enriquecerían el estrato arbóreo que actualmente está conformado únicamente por Opuntia megantha con un VI=300, especie cuyo VI en los sistemas de referencia oscila entre 15 y 26.

Es importante señalar que todas las asociaciones reforestadas, excepto RF4, presentan Quercus deserticola y Q. frutex. En RF1 y RF3, estas especies alcanzan un VI mayor (101 y 88, respectivamente) en comparación con el BQ (VI=65); sin embargo, sería recomendable plantarlas en RF2, donde su VI es menor (VI=20). Asimismo, se sugiere la introducción de Q. obtusata, especie con un VI=94 en BQ, pero ausente en la reforestación. Además de Q. obtusata, otras especies como Arbutus xalapensis, Monnina ciliolata, Nolina parvifolia, Roldana angulifolia y Rhus standleyi, aunque son esporádicas en los estratos arbóreo y arbustivo de BQ (con VI<10), contribuyen a la diversidad el ecosistema y, en fases avanzadas, se sugiere sustituir a Alnus acuminata y Fraxinus uhdei, especies empleadas en la reforestación por su fácil reproducción y establecimiento, pero que actualmente muestran VI superiores a los de BQ.

El índice de diversidad de Simpson indica que, en los sistemas reforestados, las hierbas representan un componente importante. Como se discutió anteriormente, su riqueza elevada en fases tempranas (^{Ramírez et al., 1998}; ^{Ruiz-González et al., 2022}), junto con la temporada del año, influye en este valor, resultando en un índice de diversidad elevado. No obstante, si se excluyen las hierbas, los índices de diversidad son similares entre la vegetación secundaria y los sistemas reforestados, e incluso comparables con otros bosques de encino del Estado de México. En Villa del Carbón se registraron valores de 0.84 y 0.81 para los estratos arbóreos y arbustivos, respectivamente (^{RubioLicona et al., 2011}), mientras que para Texcoco fueron menores, con 0.61 para los árboles y 0.56 para los arbustos (^{Herrera-Ramos et al., 2022}). Sin embargo, el BQ de referencia en la zona de estudio presenta un valor superior (0.92), lo que refuerza la necesidad de llevar a cabo acciones de enriquecimiento en estos estratos.

El monitoreo de distintos atributos de la flora y vegetación permite reconocer, de manera indirecta, los avances en la recuperación de la función y servicios de los sistemas; por ejemplo, la complejidad estructural está asociada a la productividad del ecosistema y generación de nichos para otras especies, mientras que el establecimiento de especies de flora trae consigo cambios en la fauna herbívora, frugívora o polinizadora (Ruíz-Jaén y Aide, 2005).