INTRODUCCIÓN

El perro (Canis lupus familiaris) ha adquirido un estrecho contacto con el ser humano, desde su proceso de domesticación. Actualmente representa un importante papel en nuestras vidas, puesto que no solo es un animal de compañía, sino que también nos ayuda en diferentes actividades, al realizar rescates, sirviendo de guía para personas invidentes, participando en la detección de drogas y explosivos (^{Macpherson et al., 2013}) e inclusive, se usa la influencia de perros en el tratamiento de pacientes con timidez patológica, trastornos emocionales, falta de sociabilidad y autismo (^{Zapata et al., 2015}). Esta estrecha interacción entre el ser humano y el perro ha traído como consecuencia la posible adquisición de enfermedades zoonóticas (^{Macpherson et al., 2013}).

Los perros están relacionados con 60 zoonosis, dentro de las cuales destacan las de origen parasitario (^{Hernández et al., 2019}). Por medio de las heces fecales los perros pueden transmitir enfermedades zoonóticas a los seres humanos (^{Johnson et al., 2015}) cuando éstos últimos tienen contacto con alimentos, objetos, agua, aire o suelo contaminados (Desachy, 2016). Diferentes estudios realizados en México y en el mundo muestran que los géneros de los parásitos con mayor prevalencia son Toxocara spp. y Ancylostoma spp. (^{Rodríguez-Vivas et al., 2001}; ^{Romero-Núñez et al., 2011; Solarte-Paredes et al., 2013}; ^{Kaminsky et al., 2014}; ^{Vega et al., 2014}; ^{González et al. 2015}; ^{Huerto et al., 2015}; ^{Delgado-Fernández, 2017}; ^{Peña et al., 2017}; ^{Plúas-Hurtado & Sánchez- Hernández, 2021}). A su vez, las especies de parásitos zoonóticas más reportadas son Ancylostoma caninum y Toxocara canis (^{Encalada-Mena et al., 2011}; ^{Vélez-Hernández et al., 2014}; ^{Idika et al., 2017}; ^{Sarmiento-Rubiano et al., 2018}; ^{Lara-Reyes et al., 2019}; ^{Olave-Leyva et al., 2019}; ^{Silva et al., 2020}). Otros parásitos reportados en perros en Latinoamérica son Ascaris lumbricoides (^{Acosta-Jurado et al., 2017}), Cystoisospora spp. (^{Gorman et al., 2006}), Dypylidium caninum (^{López et al., 2006}; ^{Cisneros et al., 2020}), Echinococcus granulosus (^{Chuiquisana et al., 2014}), Spirocerca lupi (^{Rodríguez-Vivas et al., 2019}), Strongyloides spp. (^{Llanos et al., 2010}; ^{Diaz-Anaya et al., 2015}) y Taenia spp. (^{Fernández-Campos & Cantó-Alarcón, 2002}; ^{Luzio et al., 2017}), entre otros.

El fecalismo canino representa un importante problema de salud pública, debido al riesgo de transmisión de parásitos de riesgo zoonótico; puesto que no solo las personas que tienen mascotas se encuentran expuestas a contraer una enfermedad, sino que todas las personas lo estamos. En la ciudad de México se calcula que al menos cinco toneladas de heces de perros errantes terminan pulverizándose diariamente en el medio ambiente, así como de perros de dueños irresponsables (^{Zúñiga-Carraco & Caro-Lozano, 2020}), quienes no tienen la cultura ni precaución de recoger sus desechos biológicos.

La finalidad de esta investigación fue estimar la prevalencia de parásitos presentes en las heces fecales de perros domiciliarios y callejeros de Gómez Palacio, Durango, México, a través de un estudio epidemiológico descriptivo; así como identificar aquellos con potencial zoonótico.

MATERIAL Y MÉTODOS

RESULTADOS

DISCUSIÓN

La prevalencia de parásitos en heces fecales encontradas en este trabajo para perros domiciliarios (6%), difiere a la encontrada por ^{Ruvalcaba et al. (2012)}) en Zacatecas y por ^{Rodríguez-Vivas et al. (2011)} en Yucatán (94.7% y 80% respectivamente). Estas diferencias podrían deberse a que el estudio realizado en Zacatecas abarcó las cuatro estaciones del año y se utilizaron diferentes técnicas de diagnóstico; además de que ambas investigaciones se realizaron en zonas rurales, en donde se tiene una menor cultura de prevención de enfermedades en animales y generalmente los perros tienen acceso a la calle y conviven con perros errantes y otros animales; en contraste con el presente trabajo en el cual los perros son de un área urbana y tienen un acceso más limitado a áreas públicas. En cuanto a la prevalencia de parásitos para perros callejeros (22%) es similar a los resultados encontrados por ^{Trasviña-Muñoz et al. (2017)} en Baja California Norte y ^{García-Hinojosa et al. (2018)} en Chihuahua (21.5% y 25% respectivamente), esto pudo deberse a que sus estudios realizaron en zonas urbanas donde se tiene más prevención en el cuidado de las mascotas, y difiere a lo reportado por ^{Alvarado-Esquivel et al. (2015)} en Veracruz (98%). Estas diferencias podrían deberse a que el sitio de estudio era un refugio de perros, donde hay mayor propagación de parásitos debido a la cercanía, limpieza, condiciones nutricionales, entre otros factores. Con respecto a la prevalencia en base a su sexo y edad en perros callejeros y domiciliarios, la prevalencia más alta en ambos casos fue en perros menores de 6 meses de edad (100% y 12.5% respectivamente) y de acuerdo al sexo, las hembras tuvieron una mayor prevalencia de perros callejeros con un 25% y en el caso de los perros domiciliarios los machos fueron los de mayor prevalencia con un 8.33%. Lo que difiere a ^{Rodríguez- Vivas et al. (2011)}, ^{Ruvalcaba et al. (2012)}, ^{Alvarado- Esquivel et al. (2015)}, ^{Trasviña- Muñoz et al. (2017)} y ^{García- Hinojosa et al. (2018)}, debido a que ninguno evaluó la prevalencia en base a sexo y edad. Pero muy similar a lo obtenido por ^{Plúas- Hurtado & Sánchez- Hernández, (2021)} que obtuvieron las prevalencias de 46.9 % de parasitosis en perros de 0-24 meses; esto pudo deberse a que los perros cachorros son más susceptibles a los parásitos debido a problemas alimenticios, sistema inmunológico en desarrollo, entre otros.

Cystoisospora canis fue el parásito más prevalente en perros domiciliarios (6%), y también se encontró en perros callejeros (10%) en el presente trabajo, lo que difiere a ^{Sierra-Cifuentes et al. (2015)} en Colombia donde obtuvo una prevalencia de 4.4% para este parásito; esto puede deberse a que el estudio se realizó en un centro de bienestar canino donde sus habitantes en algún periodo del año tienen un control preventivo antiparasitario que pudo evitar la presencia y propagación del parásito.

Otro parásito encontrado en perros domiciliarios y callejeros fue Trichuris vulpis, con una prevalencia del 4% en este trabajo, lo que difiere a lo mencionado por ^{Torres-Chablé et al. (2015)}, quienes reportan bajas prevalencias en Tabasco (0.3%) con perros domiciliarios; mientras que ^{Medina-Pinto et al. (2018)} en Yucatán y ^{Vélez-Hernández et al. (2014)} en Oaxaca (1% y 1.1%, respectivamente) en perros callejeros: por otra parte, se tienen reportes de altas prevalencias por ^{Rodríguez-Vivas et al. (2011)} en Yucatán (25.4%) con perros domiciliarios y ^{Alvarado-Esquivel et al. (2015)} en Veracruz (18.8%) con perros callejeros. En el caso de las bajas prevalencias reportadas en Yucatán y Oaxaca, cabe destacar que ambos trabajos se realizaron en zonas con presencia de perros domiciliarios, lo que podría explicar los bajos valores reportados; sin embargo, en el caso de Oaxaca se presentaron valores altos en la prevalencia general y en los demás parásitos encontrados. Esto podría explicarse debido a que el periodo de prepatencia de Trichuris vulpis es relativamente largo, de aproximadamente tres meses; además la eliminación de huevos no es constante (^{Birchard et al., 2006}), por lo que se recomienda repetir el análisis de varias muestras de heces diferentes (^{Galán et al., 2019}). Esto también podría explicar las bajas prevalencias reportadas en Tabasco y en el presente estudio.

Con respecto a las altas prevalencias reportadas en Yucatán y Veracruz, los autores mencionan que ambos estudios se realizaron en áreas rurales, lo que podría influir en los resultados; además de otros factores como la humedad y temperatura que pudieron favorecer el desarrollo de los huevos al momento de realizar el estudio. En perros domiciliarios en Italia, ^{La Torre et al. (2018)} reportaron resultados similares a los del presente trabajo (5.5%); mientras que en perros callejeros, ^{Sierra-Cifuentes et al. (2015)} reportaron resultados superiores (16.2%) en Colombia. Las infecciones de humanos con Trichuris spp. suelen ser accidentales al ingerir huevos embrionados en alimentos y agua contaminada o por geofagia (^{Rodríguez-Vivas et al., 2001}).

Por otra parte, el parásito más prevalente en perros callejeros fue Ancylostoma spp. (12%), lo que es muy similar a otros trabajos en algunos estados de México, donde este parásito también ha sido reportado como el más prevalente, como en ^{Medina-Pinto et al. (2018)} en Yucatán (10%), pero inferiores a lo reportado por ^{Alvarado-Esquivel et al. (2015)} en Veracruz (88.1%). La diferencia encontrada pudiera atribuirse a que en la investigación realizada en Veracruz, la mayoría de los perros eran de procedencia rural; mientras que en el estudio realizado en Yucatán los perros correspondían a procedencia urbana. En otros países se reportan prevalencias que van desde 0.8% hasta 62.5% (^{Johnson et al., 2015}; ^{Sierra-Cifuentes et al., 2015}; ^{Idika et al., 2017}; ^{Kidima, 2019}; ^{Silva et al. 2020}; ^{Sulieman et al. 2020}).

Los análisis estadísticos mostraron diferencia significativa entre las frecuencias de los perros domiciliarios y los perros callejeros parasitados (p=0.021). Los perros domiciliaros mostraron una prevalencia de 6%, mientras que los perros callejeros una prevalencia de 22%. En un estudio realizado en Yucatán, ^{Medina-Pinto et al. (2017)} encontraron que las heces recolectadas en parques donde se observaron perros callejeros, tuvieron mayor probabilidad (p=0.046), de ser positivas para huevos de parásitos que en los parques donde se observaron perros con dueño. Estas diferencias se pueden deber a que los perros callejeros no cuentan con un manejo de salud preventivo y que tienen libre acceso a zonas donde existen altos índices de contaminación de huevos y larvas de parásitos, lo que puede causar infecciones y reinfecciones. Para determinar con mayor precisión estos factores, se propone realizar análisis de factores de riesgo en futuros estudios.

El parásito Toxocara spp. se encontró en perros callejeros con una prevalencia de 4% en este trabajo, similar a algunos trabajos en México donde se ha reportado en rangos de prevalencias que van desde 0.23% hasta 59.6% (^{Ruvalcaba et al., 2012}; ^{Torres-Chablé et al., 2015}; ^{Hernández et al., 2019}). En África, ^{Johnson et al. (2015),} lo han reportado con una prevalencia de 5.8% para perros domiciliarios, mientras que en Portugal ^{Silva et al. (2020)} lo reportaron con una prevalencia de 29% para perros callejeros. La baja prevalencia en perros domiciliarios puede deberse a que sus dueños cumplen con la responsabilidad de suministrar los antiparasitarios a sus mascotas, y en el caso de los perros callejeros las prevalencias tienden a ser más altas, debido a varios factores ambientales y antrópicos a los que están expuestos y que propician ambientes desfavorables para la reproducción y propagación de los parásitos.

Taenia spp. se encontró con una prevalencia de 2% para perros callejeros en este trabajo, semejante a lo reportado en nuestro país por ^{Trasviña-Muñoz et al. (2017)} en Baja California Norte, donde reportaron prevalencias de 3.9%; mientras que en Hidalgo, ^{Olave-Leyva et al. (2019)}, lo reportan con prevalencias del 16%. Estas diferencias se pueden deber a las altas temperaturas y baja humedad que se presentan en Baja California Norte, en comparación con Hidalgo, factores que intervienen con la presencia y desarrollo de este parásito. En Oklahoma se ha reportado con un porcentaje de 0.47% (^{Nagamori et al., 2020}) en perros domiciliarios, mientras que en perros callejeros en Colombia y Sudán se reportan prevalencias de 4.4% y 6.7%, respectivamente (^{Sierra-Cifuentes et al., 2015}; ^{Sulieman et al., 2020}). Esto podría deberse a que en las zonas de Colombia y Sudán donde se realizaron los estudios se presentaba una alta presencia y propagación del parásito; además de que quizás los hospederos caninos revisados se encontraban susceptibles a la infección. En otros estudios que se han realizado en el mundo, este parásito no se ha reportado (^{Johnson et al., 2015}; ^{Idika et al., 2017 ; La Torre et al., 2018}; ^{Kidima, 2019}; ^{Silva et al., 2020}), esto puede ser debido a las técnicas que se emplearon para rescatar los parásitos de las heces fecales, también por las diferentes condiciones ambientales, geográficas y sanitarias, entre otras.

Los resultados obtenidos en el presente trabajo coinciden con lo reportado por ^{Idika et al. (2017)} en Nigeria, donde no se encontró diferencia significativa entre la frecuencia y el sexo de los perros (p > 0.05), pero sí por grupo de edad, lo que coincide en este trabajo para perros callejeros (p=0.002), donde los mayores porcentajes de parásitos se obtuvieron en perros menores a 6 meses de edad. En México se tienen reportes similares, donde ^{Encalada-Mena et al. (2011)} en Campeche, ^{Rodríguez-Vivas et al. (2011)} en Yucatán y ^{Olave-Leyva et al. (2019)} en Hidalgo reportan que el factor edad tuvo diferencia significativa con respecto a la prevalencia de los parásitos; estos estudios reportan las mayores prevalencias de parásitos en las menores categorías de edad. Esto podría deberse a que los perros más jóvenes son más susceptibles de contraer infecciones parasitarias desde antes del nacimiento.

En cuatro de las cinco colonias muestreadas, se encontraron parásitos que pueden presentar un riesgo zoonótico para las personas que en ellas habitan, estas colonias presentan áreas semiurbanas donde los perros encuentran alimento, agua y territorio; es decir, las condiciones favorables para su supervivencia. Estos lugares generalmente se usan como basureros y las condiciones sanitarias son ineficientes; por lo tanto, los perros y los humanos estamos expuestos a altos grados de contaminación con parásitos intestinales.

Las bajas prevalencias reportadas en el presente estudio tanto para perros domiciliarios como callejeros, pueden deberse a las condiciones ambientales de la ciudad de Gómez Palacio, Durango, ya que es una zona desértica que registra temperaturas máximas de abril a septiembre con un rango de 41-44°C (^{Servicio Meteorológico Nacional, 2020}). Este factor podría impedir el desarrollo de los parásitos en ciertas estaciones del año, aunque son muchos los factores que pueden influir; por ejemplo, la sensibilidad y especificidad de las técnicas de flotación utilizadas para concentrar los huevos de los parásitos, la metodología usada, el tamaño de muestra, la cantidad de huevos larvados ingeridos por los perros, los ciclos biológicos de los parásitos y, aunque los huevos puedan sobrevivir en el medio, si no se presentan las condiciones ambientales favorables, no se desarrollan las larvas infectivas y por ende, las prevalencias disminuyen.

CONCLUSIONES

Los parásitos encontrados en heces fecales de perros domiciliarios y callejeros fueron: Ancylostoma spp., Taenia spp., Toxocara spp., Trichuris vulpis y Cystoisospora canis; siendo los primeros cuatro de carácter zoonótico, lo que supone un riesgo para la salud pública en el municipio de Gómez Palacio, Durango. Se encontró diferencia significativa entre las prevalencias de parásitos intestinales para perros domiciliarios y callejeros. Los perros callejeros obtuvieron una mayor prevalencia que los perros domiciliarios. En los perros callejeros se encontró diferencia significativa en relación con la clase de edad; todos los cachorros resultaron parasitados. No se encontró diferencia significativa entre el parasitismo y el sexo de los perros callejeros y domiciliarios.

Se sugiere continuar con estudios más amplios acerca de la prevalencia de parásitos en heces fecales de animales domésticos en zonas urbanas, tanto en aquellos animales con dueño como en los de condiciones de calle.