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Introducción
El establecimiento de Áreas Naturales Protegidas (ANP's) es una de las estrategias principales para la conservación, protección y mantenimiento de espacios naturales que tienen gran diversidad biológica, recursos naturales y culturales (CONABIO 1998). En México se tienen 176 ANP's de carácter federal distribuidas en nueve regiones del país, que representan 25 394 779 ha (CONANP 2015). Otra estrategia de conservación es el establecimiento de Áreas Privadas de Conservación (APC), que funcionan como mecanismos para la conservación de la biodiversidad y de los recursos naturales regionales, lo que permite la generación de ingresos para la población local, actividades tradicionales (Rodríguez-Luna et al. 2011). Para conocer el potencial de conservación de las APC, se requiere realizar inventarios biológicos que permitan conocer la diversidad de estos sitios (Cervantes et al. 1994). Los cuales toman especial relevancia por la pérdida de la fauna silvestre por la actividad humana (Dirzo et al. 2014).
Uno de los grupos biológicos más importantes de conservación son los mamíferos, debido a que intervienen en una gran cantidad de procesos ecológicos dentro de los ecosistemas que habitan; por lo que la presencia de determinado tipo de especies es característico de la calidad del hábitat (González-Christen 2010). Dentro del grupo de mamíferos, se tienen los considerados como dispersores primarios y secundarios de semillas, los cuales son elementos clave para la conservación de la diversidad de las selvas (Mendoza-Ramírez y Camargo-Sanabria 2014). Otros se alimentan de invertebrados, como los insectos que afectan la actividad agrícola, lo que los convierte en controladores de plagas y reguladores de diversos grupos biológicos (Monroy-Vilchis et al. 1999). En el caso de los mamíferos terrestres, algunos roedores cumplen con interacciones ecológicas, como la polinización, además de contribuir con la aireación y la permeabilidad del suelo, debido a que construyen nidos o excavan madrigueras (Tzab-Hernández y MacSwiney 2014).
Para el desarrollo de inventarios de mamíferos existen variadas técnicas de registro, como las trampas Sherman, trampas Tomahawk y trampas cámara, las cuales presenta ventajas y desventajas (Aranda 2012, Díaz-Pulido y Payan 2012, Santos-Filho et al. 2015). El uso del método de muestreo depende del aspecto biológico o ecológico que se requiera evaluar (Wilson y Delahay 2001). Sin embargo, se ha demostrado que la mejor estrategia para el desarrollo de inventarios adecuados es el uso simultáneo de técnicas diferentes de registro (Santos-Filho et al. 2015).
La biodiversidad en el estado de Veracruz está considerada entre las más altas del país, no solo de especies y ecosistemas, ya que se sitúa dentro de la transición entre las regiones Neártica y Neotropical (Benítez-Badillo et al. 2010). La riqueza de mamíferos se calcula en 192 especies, representadas de manera heterogénea dentro de los límites políticos del estado. Siendo la zona norte la menos estudiada (González-Christen 2010), mientras que las zonas centro y sur concentran el mayor número de estudios (Tlapaya y Gallina 2010, García-Burgos et al. 2014, Rodríguez-Macedo et al. 2013). Por lo anterior, el objetivo del trabajo fue evaluar la diversidad de mamíferos terrestres en el APC Talhpan, municipio de Papantla, Veracruz, para determinar la importancia del sitio como reservorio de la diversidad.
Materiales y Métodos
Área de estudio
El APC Talhpan se ubica en el municipio de Papantla de Olarte, Veracruz, México; en su mayor parte dentro del ejido El Remolino (97° 13' a 97° 15' LO y 20° 22' a 20° 26' LN), con una superficie de 24 ha. Tiene lomeríos de 100 a 200 msnm, que en la porción oeste colindan con los márgenes del río Tecolutla (Figura 1), con una inclinación de más de 60°. El principal tipo de vegetación en la zona es la selva mediana subperennifolia, las especies características y más abundantes en el ejido son el chilismin (Aphananthe monoica), el ojite (Brosimum alicastrum), la chaca (Bursera simaruba), el alzaprima (Dendropanax arboreus), la pimienta (Pimenta dioica), el copal (Protium copal) y el palo volador (Zuelania guidonia). Esta última especie es de importancia cultural, debido a que es el principal árbol utilizado en el rito de los voladores. Algunos mamíferos registrados son el zorrillo cadeno (Conepatus leuconotus), la comadreja (Mustela frenata) y la nutria de río (Lontra longicaudis) (Rodríguez-Luna et al. 2011).
Para el desarrollo del trabajo se seleccionaron tres sitios de muestreo, uno en un fragmento con vegetación de selva mediana subperennifolia (SMSP) y con estrato arbóreo desarrollado; el segundo un sitio ribereño compuesto por vegetación de 5 a 12 m, cuyas especies principales son el palo de agua (Heliocarpus microcarpus), el ojite (B. alicastrum), la chaca (B. simaruba) y el copal (P. copal) (Ticante, Obs. Per.); y un sitio de cultivo de naranja (Citrus sinensis) y maíz (Zea mays), con árboles aislados de ojite y chaca.
Muestreo
Se realizaron siete muestreos, uno cada mes, desde agosto de 2014 a febrero de 2015; cada muestreo fue de tres días, un día por sitio, de 8 a 13 h y de 16 a 19 h. Para el registro de pequeños mamíferos se utilizaron 30 trampas tipo Sherman de 8 x 9 x 23 cm, colocando 15 estaciones de muestreo por sitio, en cada estación se colocó una trampa en el suelo y otra a una altura entre 0.50 y 2.5 m, dependiendo del sitio de muestreo. Se utilizó como cebo semillas de girasol (Helianthus annus) y esencia de vainilla. Las trampas estuvieron activas los tres días de muestreo, los recorridos para las revisiones se realizaron por las mañanas. Para cada individuo capturado se registró el número de trampa, transecto en que se encontró y la especie, para luego liberarlo. También se utilizaron trampas de caída o Pitfall de 1000 ml de capacidad, 11 cm de diámetro y 16 cm de profundidad, colocando cinco por sitio. A cada trampa se le realizaron agujeros pequeños en el fondo, para que en caso de lluvia el agua pudiera fluir y evitar que el animal capturado se ahogara, las cuales se enterraron al ras del suelo. Para la activación de la trampa se colocó hojarasca a su alrededor y en los dos días posteriores se realizaron recorridos diurnos para revisarlas.
Como método indirecto se consideró todo vestigio, señal o indicio que dejan los mamíferos durante sus actividades, así como cualquier resto que quede de ellos (Aranda 2012); estos datos sir ven para determinar las especies que se encuentran en un área determinada. Para la observación directa mediante avistamientos y para la búsqueda de evidencias indirectas de la presencia de las especies, se realizaron caminatas de 2 km de forma aleatoria en el interior de la selva mediana, cultivo y a lo largo del río en el sitio ribereño. En horario matutino y vespertino, para buscar huellas, excretas, madrigueras activas, marcas en las plantas o señales de alimentación; georreferenciando cada una de las evidencias encontradas. El registro de las huellas se realizó mediante fotografías tomadas con cámaras fotográficas digitales, colocando una navaja como referencia para determinar el tamaño. También se utilizó como método indirecto el uso de trampas cámara, una marca CORE modelo STC-Z3IRTL y otra marca SIMMONS modelo 119236C, las cuales se colocaron en caminos frecuentemente usados por los animales. Las cámaras se instalaron a una altura de 80 cm. Se utilizó como atrayente, alimento procesado para gatos sabor atún, empleado para atraer carnívoros, insectívoros y carroñeros (Bilenca et al. 1999), el cual fue distribuido a una distancia de 2 m frente a la cámara. Una vez colocada la cámara y el atrayente, se activó de 18:00 a 8:00 h para luego revisar las fotografías tomadas (Díaz-Pulido y Payán 2012).
Análisis de datos
El esfuerzo de muestreo por sitio para cada método se calculó como el número total de trampas o kilómetros en el caso de las caminatas, multiplicado por el número total de días muestreados. El éxito de captura de cada método se calculó dividiendo el número total de individuos registrados entre el esfuerzo de muestreo, multiplicado por 100 para expresarlo en porcentaje (Pérez-Irineo y Santos-Moreno 2012). El cálculo de la eficiencia del muestreo se realizó mediante curvas de acumulación de especies (Moreno 2001); para evitar el sesgo por el orden de los muestreos, las curvas se aleatorizaron 1000 veces. Para estimar la riqueza de especies se emplearon los estimadores Chao 2 y Jacknife 1 (Hortal et al. 2006); el estimador Chao 2 sólo requiere datos de presencia-ausencia, mientras que el estimador Jacknife de primer orden (Jacknife 1) se basa en el número de especies que ocurren sólo en una muestra reduciendo el sesgo (Moreno 2001). Los análisis se realizaron con el paquete estadístico EstimateS versión 9.1 (Colwell 2013). Se comparó la diversidad beta entre sitios a niveles taxonómicos de especie, familia y orden, por medio del índice de complementariedad de Colwell y Coddington (1994), que se basa en datos de presencia-ausencia y se expresa en porcentaje. El índice toma valores de 0, cuando los sitios son iguales, hasta 100, cuando los sitios son diferentes.
Resultados
Se registraron 17 especies que corresponden a seis órdenes, 12 familias y 16 géneros. Para los métodos directos, con las trampas Sherman se realizó un esfuerzo de 630 trampas por noche con un éxito de 16.8 %, mientras que para las trampas Pitfall con 105 trampas por noche tuvo un éxito de 0.95 %. En tanto que para las observaciones directas de 14 km por noche se tuvo un éxito de 14.2 %. Para los métodos indirectos el esfuerzo en el método de rastros fue de 14 km por noche con un éxito de 4.7 % y para las trampas cámara, de 42 trampas por noche se tuvo un éxito de 59 %. En lo referente a la riqueza de especies, el método con mayor número de especies fueron las trampas cámara con ocho especies, seguido por las observaciones directas con seis, las trampas Sherman con cuatro, los rastros con dos y las trampas Pitfall con una (Tabla 1).
Tabla 1 Listado taxonómico de los mamíferos del Área Privada de Conservación Talhpan, Papantla, Veracruz, México.
∗método de registro, OD: observación directa, R: rastro, TS: trampas sherman, TC: trampas cámara, TP: trampas Pitfall.
La mayor riqueza de especies se registró en la selva mediana, seguida del cutivo y del sitio ribereño (Figura 2). El porcentaje de representatividad de la riqueza de especies registrado con los estimadores empleados fue menor del 80 % (Tabla 1), lo que puede deberse a la gran cantidad de especies raras o que tuvieron sólo un registro. Los órdenes Carnivora y Rodentia fueron los mejor representados, con seis especies cada uno (Tabla 1). Se registraron tres especies que se encuentran en la NOM-059-SEMARNAT 2010 tres especies que se encuentran en la NOM-059-SEMARNAT 2010, Cryptotis parvus y Potos flavus sujetas a protección especial y Tamandua mexicana en peligro de extinción.
Figura 2 Riqueza y diversidad de especies por sitios de muestreo en el área privada de conservación Talhpan, Papantla, Veracruz, México.
Para la diversidad beta entre sitios, el mayor porcentaje de recambio en los diferentes niveles taxonómicos se mantuvo constante con la combinación de la selva mediana y el sitio ribereño, siendo de 80, 66 y 50 % a nivel de especies, familia y orden, respectivamente. El menor porcentaje de recambio taxonómico se registró a nivel de orden entre el cultivo y el sitio ribereño (25 %) (Figura 3).
Figura 3 Complementariedad a diferentes niveles taxonómicos; los valores dentro de los círculos representan los taxa incluidos en cada sitio; los porcentajes representan el valor del índice de complementariedad de Colwell y Coddington (1994). ∗SM: Selva Mediana, Rib: Ribereño, Cul: Cultivo.
Discusión
Se registraron 17 especies de mamíferos terrestres, que representan 8.85 % de las especies registradas en el estado de Veracruz (González-Christen 2010), aunque a nivel regional representa 50 % de las especies registradas en el programa de manejo del Área Natural Protegida Entorno Tajín. Esta diferencia que se presenta a nivel regional puede deberse no sólo a la mayor variedad de hábitats que incluye el Entorno Tajín, sino principalmente a la diferencia en las superficies que abarcan estas zonas, ya que Talhpan representa menos del 1 % de la superficie de Tajín (Secretaría de Desarrollo Regional 2001). El bajo porcentaje de representatividad registrado indica que en los diferentes sitios puede haber una mayor riqueza de especies, lo que se comprueba con el recambio de especies que se presenta entre los sitios de estudio. Esto se puede confirmar ampliando las escalas de estudio tanto espacial como temporal (Ochoa-Ochoa et al. 2014), debido a que esto podría no sólo incrementar la riqueza de especies sino también reducir el número de especies raras, ya que 50 % de las especies del estudio fueron registradas una vez.
Se registró la presencia de tres especies que se encuentran en la NOM-059-SEMARNAT-2010, C. parvus que se encuentra sujeta a protección especial, en la selva mediana; lo que puede deberse a que este hábitat presenta una topografía accidentada, además de gran cantidad de hojarasca, condiciones que favorecen la presencia de sitios de resguardo y alimento para la especie (Ceballos y Oliva 2005). Potos flavus, que se encuentra sujeta a protección especial, la cual es una especie arborícola de hábitos frugívoros (Wilson y Mittermier 2009); se registró en un árbol de ojite (B. alicastrum) en el área de cultivo, lo que demuestra que puede adaptarse a sitios perturbados (González-Christen 2010). Mientras que T. mexicana, especie en peligro de extinción, en la selva mediana, debido a que es una especie de hábitos arborícolas, cuya presencia está ligada al desarrollo vertical de la vegetación. La mayor riqueza de especies registrada en la selva mediana, demuestra que éste es el hábitat más importante para la mastofauna, ya que se registraron todos los órdenes taxonómicos encontrados. Este patrón ha sido reportado en otros sitios del estado de Veracruz, donde se encontró que la selva mediana alberga más especies con relación a otros hábitats, debido a que tiene mayores recursos, de alimento y refugio (Rodríguez-Macedo et al. 2013).
En el sitio de cultivo se observaron 10 especies, aun cuando es el sitio que presenta mayor disturbio debido a las actividades agrícolas. Ello se debe a que este sitio alberga especies omnívoras como el mapache (P. lotor) o el tlacuache (D. marsupialis); oportunistas como el coyote (C. latrans) o la zorra gris (U. cinereoargenteus), que pueden aprovechar la presencia de posibles presas (Ceballos y Oliva 2005), o incluso especies arborícolas, como la martucha (P. flavus) (Wilson y Mittermier 2009). Por lo que los árboles aislados pueden ser un elemento importante en el paisaje dentro de ambientes alterados (Guevara et al. 2005). El sitio que registró la menor riqueza fue el ribereño, con ocho especies, pero fue el que presentó más especies exclusivas, lo que incrementó la riqueza general del área de estudio. Posiblemente se deba a que especies como C. leuconotus y H. irroratus suelen tener afinidad con los cuerpos de agua (Martínez-Ku et al. 2008). En la diversidad beta, se encontró un alto recambio taxonómico de especies, familias y órdenes, entre los sitios de selva mediana y ribereño, ya que a pesar de ser los sitios más cercanos, presentaron condiciones ambientales y recursos favorables para los mamíferos. La selva mediana tiene una vegetación con un estrato arbóreo desarrollado que actúa como refugio y alimento, mientras que el sitio ribereño ofrece una oferta constante de agua.
Diferentes investigaciones han demostrado que para lograr una adecuada representatividad de la diversidad de mamíferos se requiere incluir distintos métodos de muestreo (Santos-Filho et al. 2015). Lo que se comprobó en el presente trabajo, ya que con los métodos empleados se registraron especies de forma exclusiva. Trabajos previos con diferentes métodos de registro, han reportado que el método más eficiente son las trampas cámara y en ocasiones supera a los métodos convencionales en el registro de la riqueza (Botello et al. 2008). Esta misma tendencia se observó en el presente estudio, ya que las trampas cámara fueron el método con el que se obtuvo la mayor riqueza de especies.
Con las observaciones directas se registraron seis especies, cuatro de las cuales no fueron captadas con las trampas cámara, lo que demuestra la importancia de no sólo realizar muestreos indirectos, sino también hacer recorridos dentro del área de muestreo, ya que esto permite incrementar la riqueza total de especies. Con las trampas Sherman se registraron cuatro especies de roedores que no fueron registrados con las trampas cámara o los recorridos. Este método está diseñado principalmente para los mamíferos de este orden, por lo cual, restringe el registro de otro grupo de mamíferos por el tamaño de la trampa (Wilson y Delahay 2001), pero es muy útil para complementar la riqueza de especies de mamíferos (García-Burgos et al. 2014). Por medio de las trampas Pitfall sólo se registró una especie, aunque fue el método que aportó la menor riqueza es importante el uso de este tipo de trampas, debido a que son muy eficientes para la captura de musarañas, difíciles de registrar por su tamaño y desplazamiento (Santos-Filho et al. 2015). A pesar de que los rastros han sido el principal método de registro de mamíferos en otros estudios (García-Burgos et al. 2014), en el presente estudio se obtuvieron pocas especies con este método. Esto se pudo deber a la condición del terreno, lo que no favoreció el registro de huellas, además de vegetación densa y la hojarasca que provoca que las huellas y excretas sean difusas o de difícil observación (Aranda 2012).
La riqueza de especies de mamíferos registrada en el APC es superior a la registrada en otras regiones del estado, como en la Sierra de Otontepec donde se reportan 11 especies, lo que se puede deber a los métodos de muestreo empleados. Haciendo una comparación basados únicamente con los registros de las trampas cámara, las técnicas adicionales empleadas en este trabajo incrementaron de forma considerable la riqueza de todas las especies de mamíferos, principalmente el registro de mamíferos pequeños. Las diferencias con otros estudios a partir de los registros con trampas cámara se acentúan más si comparamos los resultados con otros sitios del centro de Veracruz, como en la Estación de Biología Tropical de Los Tuxtlas donde se han registrado 17 especies de mamíferos, de las cuales siete se encuentran dentro de la NOM-059-SEMARNAT-2010 (Flores et al. 2014).
Estas diferencias se deben al mayor registro de mamíferos medianos y grandes en otros trabajos. Como en la Sierra de Otontepec donde se registraron seis especies que no fueron encontradas en el presente trabajo, mientras que en la Estación de Biología Tropical de Los Tuxtlas se registraron nueve especies no reportadas en la APC (Flores et al. 2014) (Tabla 2). Lo que puede deberse a la menor extensión de Talhpan con relación a los otros dos sitios, aunado a que los mamíferos medianos y grandes tienen amplios ámbitos hogareños, por lo cual se requeriría incrementar el área de estudio para aumentar la probabilidad de registrarlos. La riqueza registrada fue menor al de otras zonas del estado, en un inventario de mamíferos en el centro del estado se reportaron 44 especies (Rodríguez-Macedo et al. 2013). Esto se puede deber a las diferencias en los grupos biológicos analizados y la superficie estudiada. Además de que en el presente trabajo se excluyeron los murciélagos, orden con la mayor riqueza de especies en otros trabajos.
Conclusiones
Se registraron 17 especies, 16 géneros, 12 familias y seis órdenes de mamíferos. Los órdenes Carnivora y Rodentia fueron los mejor representados, mientras que los órdenes Pilosa y Soricomorpha fueron los menos representados. A pesar de que se obtuvo un bajo porcentaje de representatividad de especies en el APC Talhpan alberga una buena riqueza de especies que se encuentran en alguna categoría de riesgo. Lo que demuestra la importancia de este tipo de estrategias para la conservación de mamíferos, a fin de mantener los procesos y servicios ecológicos en los cuales éstos intervienen, ya que a pesar de su pequeña extensión, el APC Talhpan alberga riqueza de especies. El uso de diferentes técnicas de muestreo permitió realizar un adecuado inventario de mamíferos terrestres, debido a que prácticamente con las técnicas empleadas se registraron taxa de manera exclusiva, incluso órdenes.
