Materiales y métodos

Sitios de estudio. Se estudiaron 13 especies creciendo bajo condiciones naturales en dos comunidades vegetales de la región central de Sonora, México (Figura 1). Las dos comunidades se clasificaron según el índice de aridez de De Martonne utilizando datos de precipitación y temperatura de Worldclim (^{Fick & Hijmans 2017}). El primer sitio es el rancho El Churi (EC), se encuentra a 11.55 km del municipio de la Colorada, Sonora. Se ubica en las coordenadas 28° 42' 6.77" N y 110° 32' 15.64" W. Presenta precipitación media anual de 400 mm y temperatura media anual de 22.59 °C. El grupo de suelo es un Regosol calcárico con textura media gravosa según datos de INEGI. La comunidad vegetal dominante dentro del rancho es Matorral subtropical (^{INEGI 2015}). El otro sitio es el rancho San Judas (SJ), este se encuentra a 32.45 km de la ciudad de Hermosillo. Se ubica entre 29° 17' 50.10" N y 111° 10' 8.60" W. Presenta una precipitación media anual de 285 mm, una temperatura media anual de 22.23 °C. Dentro de este sitio dominan comunidades vegetales de matorral xerófilo, con mayor presencia de arbustos desérticos. El grupo de suelo según INEGI es un Xerosol háplico con una textura media gravosa.

Figura 1 Sitios de estudio árido (SJ, anaranjado) y semiárido (EC, verde) en la región central de Sonora, México, mostrando la clasificación del índice de aridez de De Martonne. 

Mediciones de atributos ecofisiológicos y estequiométricos en campo. El muestreo en campo se realizó durante el periodo de mayor actividad fotosintética, de agosto a septiembre de 2019 entre 8:00 y 11:00 am, cuando las hojas presentaron menor estrés durante el día. En ambos sitios se seleccionaron las especies dominantes (Tabla 1), un total de 8 especies en el sitio árido (San Judas) y 9 en el semiárido (El Churi) y 4 de esas especies fueron comunes en ambos sitios. Cada especie se clasificó en un tipo funcional basado en el tiempo de vida de la hoja y la capacidad de fijación de N. La mayoría de las especies, en ambas comunidades, se clasificaron como caducifolias no fijadoras de nitrógeno, 50 % en SJ y 55 % en EC (Tabla 1). En SJ, las especies fijadoras se encontraron en un 25 % como perennifolias y 12.5 % como caducifolias. En El Churi las especies fijadoras caducifolias y perennifolias estuvieron representadas con porcentajes iguales (22.5 % cada una). En este sitio no se registraron especies perennifolias no fijadoras de nitrógeno.

De cada especie se marcaron de 3 a 5 individuos de manera aleatoria, a quienes se realizaron mediciones de fotosíntesis y fluorescencia de la clorofila por triplicado en hojas expuestas al sol y maduras; de los cuales, además, se colectaron muestras foliares en frío, manteniéndose así hasta posteriores determinaciones en laboratorio.

Atributos fotosintéticos. Se utilizó el sistema de fotosíntesis portátil LI6400XT (Licor, Lincoln, NE, USA) para determinar intercambio gaseoso en condiciones de campo. Se determinó la capacidad fotosintética neta (A_net = cantidad de carbono fijado), conductancia estomática (gs), transpiración (Tr), curvas de respuesta a la luz y al CO_2. El flujo de aire en la cámara fue de 300-500 μmol s⁻¹. Cada hoja medida se colectó para determinar el área foliar, corregir los valores de fotosíntesis y posterior determinación de nutrientes totales.

Las curvas de CO₂ se modelaron mediante la función Fitaci del paquete de R (^{R Core Team 2020}) Plantecophys utilizando el método “bilinear” (^{Duursma 2015}), ajustando la temperatura a 25 °C para una comparación válida entre mediciones (^{Sharkey et al. 2007}) y se modificó el set de parámetros de temperatura según ^{Bernacchi et al. (2001}), siguiendo lo recomendado por ^{Hinojo-Hinojo et al. (2018}). A partir de esto se determinaron los parámetros del modelo bioquímico de la fotosíntesis de ^{Farquhar (Farquhar et al. 1980}): V_cmax (velocidad de carboxilación máxima), J_max (transporte de electrones máximo).

Las curvas de respuesta a la luz se elaboraron utilizando los puntos de mejor ajuste máximo de cada especie, por lo que no se presentan desviaciones estándar. Los parámetros se obtuvieron utilizando la ecuación de la recta a partir de la pendiente inicial (0 a 150 μmol de fotones m^-2 s^-1):

Donde la pendiente de la recta (m) es el rendimiento cuántico de la fotosíntesis (ϕ, mol CO₂ mol fotones^-1), el valor de la fotosíntesis cuando la irradiancia (x) es igual a cero es la tasa de respiración oscura (Rd, μmol CO₂ m^-2 s^-1), y el punto de compensación de la luz (PCL) es el valor de irradiancia cuando la diferencia entre fotosíntesis y respiración es cero.

Para graficar las curvas de respuesta a la luz se utilizó el modelo de ajuste a una parábola no rectangular, utilizando el código en R publicado por ^{Heberling (2013)}. El modelo estima a través de la regresión de mínimos cuadrados no lineales los parámetros descritos en la siguiente ecuación:

Donde A_net y A_max son las tasas de fotosíntesis neta basadas en área y de fotosíntesis gruesa (μmol CO₂ m^-2 s^-1) respectivamente, ϕ es el rendimiento cuántico aparente (mol CO₂ mol fotones^-1), Ro es la tasa de respiración en la oscuridad (fotosíntesis en ausencia de luz; μmol CO₂ m^-2 s^-1), y θ es el factor de curvatura de la curva (adimensional).

Atributos de la fluorescencia de la clorofila. A la par de las mediciones de intercambio gaseoso, se realizaron determinaciones de los parámetros de la fluorescencia de la clorofila, a 5 hojas por cada especie, con el equipo portátil Handy PEA (Hansatech Instruments Ltd, Kings Lynn, UK). Las hojas se adaptaron a la oscuridad por 30 minutos para oxidar los centros de reacción y dejar inactivos los fotosistemas II (^{Strasser et al. 2000}).

Atributos relacionados con fotosíntesis. Se digitalizaron 3 hojas de cada individuo con un Scanner HP^® Deskjet Ink Advantaje 2515 junto a una referencia de 4 cm² y posteriormente se midió el área de la hoja con el software ImageJ v.1.48 (^{Schneider et al. 2012}). Cada una de las hojas medidas se transfirieron etiquetadas a un horno Felisa^® modelo FE 243 a 65 °C por 48 horas, para obtener el peso seco en una balanza analítica. El valor de área foliar específica (AFE) se obtiene mediante la división del área foliar de la hoja fresca entre el peso seco de la misma hoja y se expresa en m² kg^-1 (^{Perez-Harguindeguy et al. 2016}).

Los pigmentos fotosintéticos, clorofilas y carotenos totales se determinaron a través de la extracción del pigmento, macerando la muestra vegetal con 15 mL de acetona al 80 % en condiciones de oscuridad y temperatura fría; la medición se realizó utilizando un espectrofotómetro Genesys 20 (Thermo Scientific^® Inc). Para clorofila a, se tomó lectura de la absorbancia a 645 nm, para clorofila b se ajustó a 663 nm y para carotenos totales a 480 y 750 nm. Las fórmulas para las determinaciones de clorofilas y carotenos se basaron en ^{Arnon (1949)} y ^{Guerra-Cantú et al. (2016)}.

Carbono, nitrógeno y fósforo total. Las hojas colectadas se secaron en un horno (Felisa® modelo FE 243) a 65 °C por 48 horas hasta peso constante y se homogeneizaron triturándolas en un molino Wiley con malla de 20 mesh. Se pesaron 3 mg de muestra para determinar el contenido de carbono y nitrógeno total en un Analizador elemental PE-2400^® SERIES II (Perkin-Elmer CHNS/O 2400, Waltham, USA) mediante combustión total a 950 °C en presencia de oxígeno puro. El fósforo total se obtuvo por medio del proceso de digestión ácida con sulfato de cobre como catalizador y reacción colorimétrica con molibdato de amonio (^{Murphy & Riley 1962}), utilizando un analizador rápido de fluidos (SEAL, Norderstedt, Germany). Las concentraciones de C, N y P se expresan por unidad de masa y con base en área mediante la división de la concentración de nutriente por el área foliar específica del individuo. Se incluye la lista de los atributos medidos con sus abreviaturas y unidades para mayor clarificación (Tabla 2).

Análisis estadístico. Todos los análisis se llevaron a cabo con un 95 % de confianza en el software RStudio (^{RStudio Team 2020}). Se realizaron pruebas de normalidad de Shapiro Wilk para definir si los datos se ajustaban a una distribución normal o no y, pruebas de homocedasticidad de Levene para definir igualdad de varianzas entre los grupos a analizar.

A los datos paramétricos se realizaron pruebas de t para diferencias de medias entre las dos comunidades y ANOVA’s para diferenciar tipos funcionales usando la función “aov” del paquete “stats”, además de pruebas post hoc HSD de Tukey con la función HSD.test del paquete “agricolae”. Para datos no paramétricos se utilizaron pruebas de Wilcoxon con la función “wilcox_test” del paquete “coin” para diferenciar medianas de las dos comunidades y Kruskal Wallis para diferenciar atributos entre los tipos funcionales. Se realizaron análisis de componentes principales con la función “pca” del paquete “factoextra” (^{Kassambara & Mundt 2020}) para determinar los atributos más importantes por comunidad y tipo funcional. Los datos no normales se transformaron a logaritmo base 10 para ajustarlos a una distribución normal y realizar análisis de correlación y regresión lineal. Finalmente, se evaluaron las correlaciones múltiples entre los atributos ecofisiológicos y estequiométricos, así como relaciones bivariadas entre dichos atributos por medio de un análisis de regresión lineal.

Resultados

Atributos ecofisiológicos y estequiométricos en las especies. Las tasas fotosintéticas (A_area y A_mass) entre las especies presentaron alta variabilidad de hasta 4 veces en sus tasas máximas. F. macdougalii tuvo la tasa media más baja mientras que E. farinosa y J. cardiophylla registraron los valores promedio más altos (Tabla 3). Las curvas de respuesta a la luz mostraron variación entre las especies de los sitios, con el punto de compensación de la luz (PLC) fluctuando de 22.8 μmol fotones m²s^-1 en P.velutina a 130.0 μmol fotones m²s^-1 en L. tridentata; mientras que los valores del punto de saturación de la luz (PSL) fluctuaron entre 255 y 1,869 μmol fotones m²s^-1 (Figura 2). De la misma manera, los atributos de las curvas de respuesta al CO₂ presentaron alta variabilidad entre las especies. V_cmax25 varió desde 44.6 a 177.6 μmol m⁻² s⁻¹ con los promedios más altos en J. cardiophylla y E. farinosa del sitio árido en San Judas (SJ), mientras que J_max25 mostró tan solo en el sitio más árido (SJ) una diferencia de hasta 8 veces (53.5 a 477.8 μmol m⁻² s⁻¹) en su rango de valores (Tabla 3).

Figura 2 Curvas de respuesta fotosintética a la luz y pendientes iniciales de las especies en la comunidad árida (SJ, a y b) y semiárida (EC, c y d). Las curvas se modelaron con los datos del mejor ajuste de tres individuos de cada especie. 

La eficiencia en el uso del agua instantánea (UEA_inst = A_area/Tr) presentó también un alto rango de variabilidad, de 9 veces entre las especies del sitio semiárido (EC = 2.4 - 11.6 µmol CO₂ mmol^-1 H₂O) en donde O. tesota y M. laxiflora tuvieron los valores más altos, pero solo tres veces (2.5 - 6.2 µmol CO₂ mmol^-1 H₂O) en SJ (Tabla 3). La eficiencia intrínseca en el uso del agua (UEA_intrins= A_area/gs) fluctuó de 74.5 a 199.4 µmol CO₂ mol^-1H₂O, con los promedios más altos en I. arborescens y J. cordata de EC (Tabla 3).

La eficiencia cuántica del PSII (Fv/Fm) y algunos de los componentes involucrados en la respuesta fotoquímica (ABS/CS, TRo/CS, y DIo/CS) tuvieron poca variación entre las especies. En cambio, los parámetros que indican la integridad de la respuesta, PI_{abs y} PI_tot, variaron casi 30 veces (Tabla 4), lo que es interesante pues la proporción de clorofila a/b (Chl a/b) varió menos del doble en su valor (2.36 - 3.82 mg L^-1) entre las especies (Tabla 4). El promedio más bajo (O. tesota) y el más alto (E. orthocarpa) de carotenos totales, se presentó en especies fijadoras de nitrógeno.

En términos de nutrientes y cocientes estequiométricos, N_mass (11.7 - 39.3 mg g^-1) y P_mass (0.9 - 2.5 mg g^-1) fueron poco variables, al igual que los cocientes estequiométricos C:N (11.0 - 27.1) y N:P (8.9 - 26.9), sin embargo C:P (142.0 - 500.7) mostró amplios rangos de valores de 5 veces (Tabla 5). Aún así, la eficiencia en el uso del nitrógeno (EUN = A_mass/N_mass) varió entre 5.1 y 21.5, siendo F. diguetii y E. farinosa de SJ las que presentaron los promedios más altos (Tabla 5). En el caso de la eficiencia en el uso del fósforo (EUP) la media menor se registró en J. cordata (0.41) en EC y la mayor en F. diguetii (2.54) en el sitio árido (SJ).

Diferencias de los atributos entre las dos comunidades. Se establecieron las diferencias a nivel comunidad para analizar el efecto de la aridez sobre el conjunto de los atributos de las especies en cada comunidad. Los atributos mostraron gran variabilidad como se mencionó antes y solo 9 de 32 atributos analizados resultaron significativamente diferentes entre las dos comunidades, ninguno relacionado con atributos de la fotosíntesis (A_area, A_mass, gs, Tr, y V_cmax25), aun cuando tendieron a presentar promedios más altos en el sitio con más aridez (SJ, Tabla 6). Las principales diferencias se relacionaron con parámetros de los procesos fotoquímicos de absorción y atrapamiento de fotones (ABS/CS y TRo/CS) y las concentraciones de nutrientes (N y P) que fueron mayores en las hojas del sitio semiárido (EC). Otros parámetros relacionados con los centros de reacción como RC/ABS (t= -2.23, df = 74.3, P = 0.028), chl a/b (t = 2.62, df = 46, P = 0.01) así como los cocientes estequiométricos C:N (Z = -2.17, P= 0.029) y C:P (t = 2.97, df = 31, P = 0.005) fueron mayores en el sitio árido (SJ).

Relaciones bivariadas de atributos entre los sitios. Los análisis de relaciones bivariadas se obtuvieron a partir de las medias de las especies en cada comunidad y se obtuvo también el coeficiente de determinación general para todo el conjunto de todas las especies de ambas comunidades. Por ejemplo, aun cuando existieron diferencias en los coeficientes de determinación de A_area vs Tr y A_area vs gs entre SJ (R ² = 0.71, P = 0.007 y R ² = 0.62, P = 0.003) y EC (R ² = 0.43 y R ² = 0.27), las pendientes no fueron diferentes, indicando que en ambos sitios mayores tasas de fotosíntesis generan incrementos en la transpiración (UEA_inst) y la conductancia estomática (UEA_intrins). Las mayores correlaciones vincularon los procesos de fotosíntesis con fotoprotección en el sitio árido. Por ejemplo, la relación A_area vs DIo/CS presentó correlación inversa y significativa en ambos sitios, pero el coeficiente de determinación fue más alto en SJ (R ² = 0.66, P = 0.013, Figura 3). Igualmente, en SJ se registraron correlaciones altas y significativas entre Fv/Fm vs gs (R ² = 0.80, P = 0.002) y A_area vs Chl a (R ² = 0.71, P = 0.007), y solo en EC la relación Fv/Fm vs A_area presentó un mayor ajuste (R ²= 0.49, P = 0.03). En cambio, las relaciones asociadas al espectro económico de la hoja, fueron escasas, solo positiva entre AFE vs N_mass (R ² = 0.59 P= 0.02) en SJ y negativa entre AFE vs N_area (R ² = 0.78, P = 0.002) en EC (Figura 3), demostrando así diferencias importantes y únicas en las respuestas bivariadas de atributos de las especies de los dos sitios.

Figura 3 Relaciones bivariadas entre atributos funcionales transformados a logaritmo base 10 en las especies de San Judas (SJ) y El Churi (EC) y para todas las especies de las dos comunidades en general. Significancia estadística P = 0.05 (*), P = <0.01 (**), P = <0.001 (***). 

Tendencias multivariadas de atributos ecofisiológicos y estequiométricos entre las dos comunidades. El análisis de componentes principales (ACP) permitió diferenciar los atributos que más contribuyeron a explicar la varianza entre las dos comunidades vegetales, árida y semiárida. El total de la varianza explicada por los primeros dos componentes fue de 73.3 % (Figura 4). El primer componente (x) se asoció positivamente con la disipación de fotones y negativamente con las tasas de fotosíntesis, la EUN y el rendimiento fotoquímico. El segundo componente (y) se asoció positivamente con los cocientes estequiométricos y la eficiencia en el uso de los nutrientes, y de manera negativa con UEA_inst y N_mass. La mayor carga hacia l eje negativo del primer componente se relaciona con el sitio árido (SJ), asociado a las tasas de fotosíntesis, rendimiento fotoquímico y eficiencia en el uso de los nutrientes. En cambio, la comunidad semiárida (EC) presentó carga hacia el eje negativo del segundo componente que se asoció principalmente a N_mass, UEA_inst y PI_tot, y tuvo carga positiva con el primer componente asociado a DIo/CS.

Figura 4 Análisis de componentes principales entre los sitios de San Judas (triángulo) y El Churi (círculo). Gráfica de vectores propios (A) y de cargas por componente (B). 

Discusión

Este estudio amplía en gran medida el conocimiento existente sobre los atributos ecofisiológicos y estequiométricos de especies dominantes y tipos funcionales del Desierto Sonorense, comparándolas entre dos de sus comunidades vegetales, una árida y otra semiárida, ubicadas en la región central de Sonora. Además, busca resolver la siguiente hipótesis: los atributos estudiados, confieren una mayor eficiencia en el uso de agua a las especies y tipos funcionales de la comunidad más árida, y esos mismos atributos una mayor eficiencia en el uso de nutrientes en las especies y tipos funcionales de la comunidad semiárida. No obstante, este estudio revela que la hipótesis no fue válida en la escala de las comunidades, reflejando así posiblemente las diferencias en las interacciones ecológicas y la influencia de otras presiones selectivas locales diferentes a las limitantes de agua, en la determinación de las eficiencias en el uso de los recursos.

Efecto de la aridez en los atributos relacionados a la eficiencia en el uso del agua. Es ampliamente conocido que la UEA, tiene una fuerte relación con la aridez, tanto a nivel global como nivel comunidad (^{Ito & Inatomi 2012}, ^{Nolan et al. 2018}, ^{Marozas et al. 2019}), y es considerado un atributo económico crítico para las plantas en comunidades áridas (^{Ávila-Lovera et al. 2019}). Debido a esto, se esperaba encontrar, en promedio, mayor UEA (UEA_inst y UEA_intrins) en las especies del sitio con mayor aridez, pero está diferencia no fue clara, lo cual sugiere la utilización de múltiples estrategias en las especies, que permiten asegurar una mayor ganancia de carbono al tiempo que la pérdida de agua no pone en riesgo su sobrevivencia.

El mejor ajuste en las relaciones A_area vs Tr y A_area vs gs para las especies en el sitio árido sugiere una mayor UEA cuando el agua está disponible (Figura 3). Es decir, hubo mayor fijación de carbono mediante la fotosíntesis con respecto a la pérdida de agua por transpiración, a través de una mayor sensibilidad de los estomas. Las especies desérticas exhiben atributos “xeromórficos” y bajas tasas de transpiración para evitar la pérdida sustancial de agua, que consecuentemente, provocan la disminución de la fotosíntesis (^{Seddon 1974}). Una baja UEA puede ser atribuida a la alta demanda evaporativa del ambiente desértico (seco y cálido), por lo tanto, la sensibilidad en los estomas (^{Flexas et al. 2013}, ^{Gago et al. 2016}) permite que cuando hay suficiente humedad en el suelo y la transpiración puede incrementar, la UEA disminuya durante ese período de tiempo, permitiendo aumentar rápidamente las tasas fotosintéticas y la ganancia de carbono (^{Seddon 1974}).

Otras especies desérticas pueden mantener ganancias de carbono significativas como consecuencia de diferentes ajustes fisiológicos y no estructurales (^{Gibson & Rundel 2012}) o bien desacoplar sus requerimientos de humedad. Por ejemplo, algunas especies principalmente arbóreas freatofitas, obtienen el agua del subsuelo, y evitan el estrés hídrico atmosférico (^{Whitford 2002}). En este sentido, la poca diferenciación de la UEA entre los sitios SJ y EC, pudo estar afectada por su desacoplamiento con la precipitación, dada la utilización de agua del subsuelo, como en el caso de O. tesota y P. velutina. Previamente se ha reportado la escasa relación entre la precipitación con la eficiencia en el uso del agua intrínseca (UEA_intrins = A_area/gs) en especies de Prosopis (^{Salazar et al. 2018}), lo que indica el efecto que pueden tener la utilización del agua del subsuelo en las relaciones de UEA instantánea e intrínseca en sitios áridos y semiáridos. Las adecuaciones a escala local y no a las condiciones generalizadas de la precipitación, parecen ser más importantes y las mayores determinantes para el mantenimiento de una amplia diversidad de respuestas al uso del agua en las especies del sitio más árido (Tabla 3).

Efectos de la irradiancia y estrés lumínico en los atributos de las comunidades. Durante los eventos de precipitación en el desierto, las plantas activan su metabolismo y por ende la absorción de nutrientes y crecimiento. Por ello, en la comunidad semiárida, se esperaba una mayor limitación de nutrientes, así como una mayor eficiencia en su uso. Sin embargo, los resultados de este estudio indican que no hubo diferencias significativas en la eficiencia en el uso del agua (UEA_inst o UEA_intrins) o de nutrientes (EUN y EUP) entre el sitio árido (SJ) y semiárido (EC), dada la similitud en los promedios de las tasas fotosintéticas (A_area y A_mass), la gran variabilidad interespecífica en las variables hídricas y la alta concentración elemental de N y P. Por ejemplo, la concentración de N_mass en ambos sitios fue mayor que la media mundial de 18.9 mg g^-1 (^{Tian et al. 2018}), más alta que la media de otras regiones áridas (18.8 ± 4.9 mg g^-1 en China, ^{Zhang et al. 2018}) y similar a lo reportado para la zona de estudio 23.6 ± 0.5 mg g^-1 (^{Castellanos et al. 2018}). Así, los resultados de este estudio son una evidencia más del alto contenido de N reportado para especies desérticas, en comparación con especies de otros biomas (^{Wright et al. 2001}, ^{Castellanos et al. 2018}, ^{Hinojo-Hinojo et al. 2018}). De la misma manera, la concentración promedio de P_mass en ambos sitios, pero particularmente en el sitio semiárido (EC), fue significativamente mayor que la media mundial de 1.2 mg g^-1 (^{Tian et al. 2018}), y similar a las reportadas por ^{Zhang et al. (2018)} en China y ^{Castellanos et al. (2018)} en la misma región del estudio.

Aún a pesar del elevado promedio en la concentración de P, los cocientes estequiométricos revelaron una posible limitación de P en la mayoría de las especies del estudio y en particular en el sitio árido (SJ), debido tal vez al mayor requerimiento de este elemento en procesos diferentes a la captación de CO₂ en la fotosíntesis. Algunos estudios han relacionado el cociente N:P con características del crecimiento en las especies y reportan que valores de N:P <14 se asocian con tasas mayores de crecimiento y limitación de N (47 % de las especies en este estudio), mientras que el crecimiento es menor cuando N:P >16 (53 % de las especies en este estudio) debido a la limitación de P en las hojas (^{Koerselman & Meuleman 1996}, ^{Aerts & Chapin 2000}), aunque este porcentaje subió al 62.5 % de las especies presentes en el sitio más árido. Los datos estequiométricos sugieren que, aun cuando no hubo diferencias significativas entre sitios, existe una tendencia a menor limitación por P en el sitio semiárido, como lo muestra la tendencia a la mayor EUP. El promedio del cociente N:P en ambos sitios, similar a lo reportado para la región (16.8 ± 0.73; ^{Castellanos et al. 2018}) y mayor que la media reportada por ^{Zhang et al. (2018)} de 12.3 ± 5.3 en China, revela una amplia presencia de especies operando bajo limitación de P en los atributos y procesos ecofisiológicos la región y una baja eficiencia en su uso, en particular en el sitio con mayor aridez.

En contraste, el cociente estequiométrico C:N se ha asociado a estrategias para maximizar la ganancia de C mediante la fotosíntesis (^{Wright et al. 2004}). Las tasas de fotosíntesis se relacionan con la concentración de N en las hojas (^{Field et al. 1983}, ^{Evans 1987}), pero también con el uso eficiente de la luz en ambientes con alta intensidad lumínica (^{Sterner & Elser 2002}) y la mayor inversión en los complejos cosechadores de luz (^{Evans 1987}, ^{Ögren et al. 1993}). En este estudio, no hubo relación entre N_area o N_mass con la fotosíntesis. Sin embargo, dadas las condiciones de alta irradiación y los múltiples mecanismos de fotoprotección que poseen las plantas cuando la fotosíntesis disminuye por condiciones de estrés (hídrico, lumínico o nutrimental), como los mecanismos relacionados con la fotorrespiración, la respiración y la disipación del exceso de radiación (^{Demmig-Adams & Adams 2006}), es esperable encontrar cocientes de C:N más altos y menores eficiencias de uso de nitrógeno en relación con la fotosíntesis. En consecuencia, en este estudio, los mayores cocientes estequiométricos C:N y N:P parecen reflejar en ambos casos, estrategias de uso de N y P relacionadas más con la fotoprotección en las hojas, que en lograr mayores tasas fotosintéticas.

Lo mismo señalan las fuertes relaciones encontradas entre los atributos fotoquímicos (Fv/Fm y DIo/CS) y fotosintéticos que reflejan la importancia de los procesos relacionados con la fotoprotección en las estrategias de las especies y comunidades estudiadas (Figura 3, Tabla 4). Por ejemplo, la relación inversa entre la fotosíntesis neta y tasa de disipación señala que la fotoprotección aumenta al tiempo que las tasas fotosintéticas disminuyen. Los mecanismos de disipación requieren de la inversión en pigmentos relacionados con la absorción de fotones, pero de manera significativa en pigmentos que permitan su disipación no fotoquímica cuando la fotosíntesis disminuye (^{Björkman & Demmig-Adams 1995}, ^{Demmig-Adams & Adams 2006}). Esto sugiere que la mayor concentración de Chl a/b en el sitio con mayor aridez, podría ayudar a evitar el daño por estrés y alta irradiancia (^{Thayer & Björkman 1990}, ^{Zhu et al. 2003}), más cuando existe menor disponibilidad de N (^{Maina & Wang 2015}), tal como se observó en el sitio más árido (SJ). Aunque la inversión en fotoprotección puede ser costosa para la planta, parece evitar costos mayores a largo plazo ocasionados por fotodaño (^{Kothari et al. 2019}, ^{Marozas et al. 2019}). Aun cuando las mediciones realizadas en este estudio recuperaron tasas instantáneas, es claro por los atributos mencionados, que las estrategias de las especies aquí estudiadas privilegian la ganancia de C en el largo plazo.

Atributos de las especies de las comunidades. Los atributos de las especies mostraron la gran diversidad de estrategias ecofisiológicas y estequiométricas relacionadas con la mayor conservación y no la eficiencia en el uso de recursos en ambas comunidades (Figura 4). Igual sucedió al explicar la estructuración de las comunidades con base en los principales tipos funcionales reconocidos (Figura 5). En el sitio árido (SJ), los atributos mostraron que las especies perennifolias, tanto fijadoras de nitrógeno (NFj) como no fijadoras, se asociaron con atributos fotoprotectores en el primer componente, definido por mayores valores de C:P, C:N, DIo/CS y UEA_inst, y menos con atributos relacionados con las tasas fotosintéticas instantáneas, evidenciando así las estrategias de conservación de recursos de este grupo funcional (^{Ackerly et al. 2002}, ^{Warren & Adams 2004}, ^{Wright et al. 2004}, ^{Soh et al. 2019}). El tipo funcional de las caducifolias fijadoras tuvo un comportamiento opuesto y privilegió los componentes instantáneos de fotosíntesis máxima (A_area), de N_area foliar y una mayor UEA_inst, lo que sugiere una estrategia explotativa (^{Adams et al. 2016}, Wright et al. 2004). El cociente C:P concuerda con lo reportado para el grupo funcional de fijadoras de N en otros estudios (^{Adams et al. 2016}, ^{Castellanos et al. 2018}), el cual se ha relacionado con el alto costo de energía y de fósforo requerido para el mantenimiento de los nódulos fijadores de nitrógeno (^{Lea & Morot-Gaudry 2001}, ^{Delgado-Baquerizo et al. 2017}, ^{Smith et al. 1999}).

Figura 5 Cargas promedio de PCA obtenidas por tipo funcional para a) la comunidad de SJ y b) EC. CP1 = componente principal 1, CP2 = componente principal 2. 

En el sitio semiárido (EC) en cambio, los tipos funcionales de fijadoras de nitrógeno, tanto caducifolias como perennifolias, se asociaron de manera similar en sus atributos con la mayor UEA_inst, N_mass, C:P y EUP, y en menor grado DIo/CS (Figura 5). La relación del nitrógeno foliar (N_mass) y UEA_inst refuerza lo planteado en estudios previos que indican que las altas concentraciones de N en las hojas de especies bajo condiciones de estrés hídrico moderado, permiten la mayor eficiencia en el uso del agua al permitir que los estomas moderadamente cerrados puedan mantener tasas fotosintéticas elevadas (^{Buckley et al. 2017}, ^{Field et al. 1983}, ^{Flexas & Carriquí 2020}), tal como ha sido reportado para las especies en el mismo sitio de estudio (^{Hinojo-Hinojo et al. 2018}), aunque no se puede descartar la posibilidad de una mayor utilización de compuestos nitrogenados como osmolitos, aportando una ventaja competitiva en zonas secas (^{Erskine et al. 1996}, ^{Nolan et al. 2018}), o su uso en funciones de fotoprotección. En general, las especies tanto en SJ como en EC, mostraron gran diversidad de estrategias de eficiencia en el uso de los recursos (agua y nutrientes) y mecanismos de fotoprotección, por lo que es evidente que, los atributos ecofisiológicos y estequiométricos estudiados, ayudan a explicar la dominancia y el éxito de especies y tipos funcionales de plantas con altas concentraciones de N en sus hojas y que están presentes en las comunidades del Desierto Sonorense y posiblemente en otras regiones áridas del país.

A nivel comunidad se concluye que la aridez afectó especialmente a los atributos relacionados con la composición elemental de N y P, estequiométricos y algunos fotoquímicos. Contrario a lo esperado, en promedio, las especies y tipos funcionales de la comunidad árida se relacionaron más con las proporciones estequiométricas y eficiencia en el uso de nutrientes. Mientras que, la comunidad semiárida se asoció más a altos contenidos de nitrógeno y procesos de fotoquímica, como absorción de fotones y disipación. Las propiedades fotosintéticas y la eficiencia en el uso del agua tuvieron altas variaciones dentro de las comunidades, sugiriendo una gran diversidad de estrategias ecofisiológicas de las especies y los tipos funcionales presentes. Algunos estudios recientemente han sugerido que independientemente de las condiciones de estrés hídrico, otros factores selectivos locales promueven la mayor diversidad de estrategias de respuesta en las especies de una comunidad (^{Medeiros & Drezner 2012}, ^{Bruelheide et al. 2018}). Los tipos funcionales manifestaron en sus atributos, no solo concordancia con características afines al espectro económico de la hoja particularmente en las caducifolias y perennifolias, en específico fijadoras de N, sino también y de manera más importante, con estrategias de fotoprotección a corto plazo, que resultan en condiciones de optimización de la ganancia de C en el largo plazo.