Introducción

La superfamilia Ichneumonoidea es un grupo megadiverso del orden Hymenoptera que comprende dos familias, Ichneumonidae y Braconidae, las que a nivel mundial poseen 24,281 y 19,434 especies válidas, respectivamente (^{Yu et al., 2012}). Las especies de Ichneumonoidea son consideradas en su mayoría parasitoides, lo cual es indicativo de su importancia para el funcionamiento de los ecosistemas (^{Wahl & Sharkey, 1993}). Como parte de la biodiversidad destaca su alto número de especies y sus hábitos que proporcionan servicios de regulación para las poblaciones de sus hospederos (lepidópteros, coleópteros y dípteros) (^{Shaw & Huddleston, 1991}). Esto en sistemas naturales y manejados, hace atractivo a este grupo para su uso desde el punto de vista antropogénico (control integrado de plagas) (^{Nicholls, 2008}).

De acuerdo con ^{Ruíz-Cancino et al. (2014)} para México se tiene un registro de 1291 especies de ichneumónidos, lo cual representa el 5.3 % del total, con más de 300 géneros, el 59 % de las especies son neotropicales, el 29 % neotropicales-neárticas, 10 % neárticas y el 2 % restante tiene otra distribución mientras que 45 % son endémicas por el momento, lo que sugiere la necesidad de continuar con los estudios acerca de este grupo de himenópteros.

La pérdida de cobertura vegetal, la conversión y fragmentación de áreas naturales en los ecosistemas, generada por la expansión de actividades humanas como la agricultura, la urbanización y la industria es una realidad mundial (^{Alphan et al., 2009}; ^{Tang et al., 2012}). Estas actividades perturban a las especies que habitan y dependen de la vegetación, tiene efectos que dependen del área de distribución de la especie y de sus requerimientos de hábitat (^{Scolozzi & Geneletti, 2012}). Por lo tanto, el uso de la tierra agrícola y la conservación de la biodiversidad tradicionalmente se consideran incompatible (^{Schroth et al., 2004}).

La mayoría de las especies que viven en remanentes de selvas interactúan con sistemas agrícolas pero a veces ha sido ignorada la contribución del tipo de manejo para la supervivencia de las especies, así como el valor potencial de los agroecosistemas para la conservación (^{Perfecto & Vandermeer, 2012}). En estos sistemas, la diversidad de especies vegetal posee efectos en la productividad secundaria comparables con los sistemas naturales. En este sentido, se ha observado que ambientes con mayor diversidad de especies vegetales promueven incrementos en la riqueza y abundancia en los niveles tróficos (^{Campos-Navarrete et al., 2015}).

En este contexto, el presente estudio fue planteado con la finalidad de conocer la estructura de la comunidad de la superfamilia Ichneumonoidea en un agroecosistema de producción múltiple, en el cual se compararon tres áreas con diferente manejo y uso del suelo con la finalidad de analizar su influencia en la estructura de la comunidad de ichneumonoideos asociados, conocidos por su papel como parasitoides en los ecosistemas. Particularmente se requería saber si se presenta una influencia positiva del tipo de uso de suelo cuando ha dado lugar a una mayor diversidad de especies vegetales asociadas a cada uso. En cuanto al papel funcional de los ichneumonoideos se esperaba que la biología sea mayormente koinobionte (especialista) mientras que en los sitios de menor diversidad sea idiobionte (generalista), debido a una influencia de la diversidad vegetal en los niveles tróficos superiores y a la presencia de hospederos asociados.

Materiales y Métodos

Resultados y Discusión

Se colectó un total de 1,052 individuos correspondientes a dos familias (Braconidae e Ichneumonidae), 37 subfamilias, 107 géneros y 306 morfoespecies (Anexos A y B). La familia Braconidae estuvo representada por 553 individuos pertenecientes a 21 subfamilias, 57 géneros y 235 morfoespecies. Microgastrinae y Doryctinae fueron las subfamilias con mayor cantidad de morfoespecies, que comprenden el 32.5 % y 24.4 % del total de individuos colectados, respectivamente. En el caso de la familia Ichneumonidae se registró un total de 499 individuos pertenecientes a 16 subfamilias, 50 géneros y 166 morfoespecies. Cryptinae e Ichneumoninae fueron las subfamilias con mayor cantidad de morfoespecies que comprenden el 30.5 % y 9.4 % del total de individuos capturados, de manera respectiva.

Los bracónidos encontrados en este trabajo constituyen el 84 % de las 25 subfamilias (^{Delfín et al., 2002}) y el 29 % de los 194 géneros (^{Coronado & Zaldívar, 2013}) reportados para Yucatán. Para la familia Ichneumonidae se obtuvo el 57 % de las 28 subfamilias y el 12 % de los 343 géneros que se tienen reportados para México (^{Ruíz-Cancino et al., 2014}). Los resultados son similares a los reportados por ^{Chay et al. (2006)}, quienes encontraron 21 subfamilias y 84 géneros para la familia Braconidae y 19 subfamilias y 54 géneros para Ichneumonidae en un estudio realizado en un sistema similar. Sin embargo, en este trabajo no se registran nuevas especies.

En general, la mayor riqueza de especies y abundancia se encontró en el sitio del Huerto familiar (FG), seguida de la Vegetación secundaria (SV) y finalmente en el Cultivo hortícola (HC); las diferencias encontradas fueron estadísticamente significativas (F=17.2, g.l.=2, p=0.000; F=12.7, g.l.=2, p=0.000); sin embargo, no se encontraron diferencias significativas entre las familias para ambas variables (F=2.0, g.l.=1, p=0.153; F=0.22, g.l.=1, p=0.63) (Tabla 1). Para Braconidae, la mayor riqueza de especies y abundancia se presentó en el sitio de Huerto familiar (FG), seguida de Vegetación secundaria (SV) y finalmente el Cultivo hortícola (HC) y las diferencias fueron significativas respectivamente (F=13.2, g.l.=2, p=0.000; F=12.8, g.l.=2, p=0.000). Este patrón se encontró para Ichneumonidae (F=6.9, g.l.=2, p=0.000; F=4.62, g.l.=2, p=0.01).

El valor estimado de la riqueza, basado en los estimadores Chao1 y Jacknife de primer orden fue mayor que el valor observado para ambas familias de parasitoides. Para Braconidae se colectó entre el 39 % y el 65 % de la riqueza estimada en general, siendo el sitio de vegetación secundaria (SV) el mejor representado. Para Ichneumonidae se colectó entre 43 % y 70 % de lo estimado, el sitio cultivo hortícola (HC) fue el sitio que presentó un mayor porcentaje de colecta (Tabla 1).

En cuanto a la diversidad local, el patrón fue el mismo que el anterior de forma general y para los bracónidos respecto a los ichneumónidos, una diversidad más alta en el sitio de Huerto familiar (FG), seguida de Vegetación secundaria (SV) y finalmente el Cultivo hortícola (HC) (Tabla 1). Los resultados del coeficiente de similitud reflejan que el sitio de Vegetación secundaria (SV) y el Huerto familiar (FG) presentan mayor semejanza por las morfoespecies presentes, para ambas familias de parasitoides 0.85 y 0.93 respectivamente (Tabla 2). Particularmente, en Braconidae se encontró el mayor número de morfoespecies sencillas, dobles, únicas y duplicadas. Sin embargo, el sitio de Vegetación secundaria (SV) fue Ichneumonidae la que presentó la mayor abundancia, morfoespecies sencillas y únicas.

Se ha observado que los sistemas diversificados como los sistemas agroforestales, donde se pueden catalogar los dos sitios con mayor diversidad de especies vegetales, el Huerto familiar (FG) y el sitio de Vegetación secundaria (SV) ayudan a la conservación de la biodiversidad porque proporcionan hábitats para especies que puedan tolerar ciertos niveles de perturbación (^{Jose, 2009}). Además contienen mayor diversidad de plantas, lo que podría implicar diferentes niveles (especies, genética, funcional, filogenética) que en sistemas como los monocultivos, en general se traduce en un efecto positivo en la productividad primaria y en un beneficio a las comunidades de artrópodos que se asocian (^{Haddad et al., 2009}; ^{Campos-Navarrete et al., 2015}).

Particularmente, se encontró que la riqueza, abundancia y la diversidad de especies de ambas familias de parasitoides fueron mayores en el Huerto familiar (FG) y el sitio de Vegetación secundaria (SV), lo cual puede deberse a que son hábitats que ofrecen diferentes recursos como néctar, sitios de refugio y apareamiento, plantas hospederas de fitófagos y hospederos que son atractivos a diferentes especies de parasitoides (^{Altieri & Nicholls, 2004}; ^{Landis et al., 2000}). Las áreas con mayor diversidad, el Huerto familia (FG) y la Vegetación secundaria (SV), presentan mayor diversidad de especies vegetales, en su mayoría arbóreas, comparado con el sitio de Cultivo hortícola (HC) que no poseía especies arbóreas. Se puede relacionar con lo mencionado por ^{Fraser et al. (2007)}, ^{Randlkofer et al. (2010)}, ^{Barbieri & Dias (2012)}, que sugieren la existencia de un patrón que representa una relación positiva entre la diversidad estructural de la vegetación y la de insectos parasitoides. Adicionalmente, los sistemas diversificados son más heterogéneos como los usos de suelo en este trabajo, y pueden modificar los hábitos de consumo y el comportamiento alimenticio de herbívoros y depredadores, por ejemplo, complementando sus dietas y mediante la oferta de sitios con mayor disponibilidad de refugios (^{Agrawal et al., 2006}; ^{Castagneyrol et al., 2012}; ^{Hambäck et al., 2014}).

Particularmente en este sistema de estudio, se sugiere que el manejo agroecológico que se realiza en el área del Huerto familiar (FG) favorece la presencia de parasitoides, en conjunto con la exclusión de agroquímicos, las plantaciones mixtas contribuyen a la presencia de tales insectos (^{Nicholls, 2008}) ya que permitiría la generación de condiciones idóneas, como la permanencia de hospederos para los estados inmaduros, néctar para los adultos, agua y refugio de manera frecuente que permiten el incremento de las poblaciones de parasitoides (^{Tscharntke et al., 2005}; ^{Maeto et al., 2009}). En cuanto al sitio de Vegetación secundaria (SV), un área de sucesión de selva baja caducifolia que existía de manera natural en el agroecosistema, probablemente funcione como refugio para los parasitoides y les permite dispersarse hacia las diferentes áreas dentro del agroecosistema (^{Chay et al., 2006}).

La biología más frecuente fue la koinobionte respecto a la idiobionte para el total y por cada familia, aunque no existió diferencia estadística significativa (F=1.44, g.l.=1, p=0.55; Braconidae F=0.80, g.l.=1, p=0.46; Ichneumonidae F=0.63, g.l.=1, p=0.46). Se presentó mayor número de koinobiontes en el huerto familiar (FG) y el sitio de Vegetación secundaria (SV) pero no se encontraron diferencias significativas entre sitios (F=4.02, g.l.=2, p=0.07) (Tabla 2).

Respecto a la estrategia de parasitismo, el modo koinobionte es el de mayor presencia en los tres sitios, resultado que concuerda con lo establecido por ^{Askew & Shaw (1986)}, ^{Wharton et al. (1997)} y ^{Hawkins (1994)}, quienes consideran que las especies idiobiontes son menos abundantes en el trópico. Entre las varias explicaciones de este patrón destaca que los koinobiontes tienen una tendencia hacia la especialización respecto sus hospederos, mientras que en el caso de los idiobiontes son generalistas, lo cual tiene relación con los efectos del uso de suelo y la diversidad vegetal asociada en los niveles tróficos superiores mencionados anteriormente.

El efecto del uso del suelo, en conjunto con la diversidad vegetal asociada en los niveles tróficos superiores, se ha explicado fundamentalmente porque la mayor diversidad, al generar un ambiente más complejo, ofrece en consecuencia una mayor cantidad de refugios y de presas (^{Russell, 1989}; ^{Campos-Navarrete et al., 2015}), lo que a su vez genera incrementos en las tasas de depredación, ocasionando una reducción en la abundancia de las presas de los parasitoides (efectos de “arriba- abajo”). Evidentemente, este tipo de efectos son altamente relevantes para ser considerados en el diseño de sistemas productivos como los cultivos forestales, debido a su potencial en el control de plagas (^{Russell, 1989}; ^{Abdala-Roberts et al., 2015}). Este último factor puede reducir o aumentar la abundancia de las presas (herbivoros) en función de características como la especialización de su dieta (generalistas vs. especialistas) (^{Jactel & Brockerhoff, 2007}). Por ejemplo, existen evidencias que muestran que para los especialistas los efectos de un incremento en la diversidad pueden ser negativos, debido a la baja densidad de su recurso prioritario (^{Hambäck et al., 2014}). En contraste, para los generalistas los efectos de un incremento de la diversidad pueden variar y, en algunos casos, puede ser positivo debido a su dieta mixta y al incremento en la disponibilidad de sitios de refugio (^{Unsicker et al., 2008}; ^{Castagneyrol et al., 2013}). En este sentido, la presencia de los herbívoros puede mediar su interacción con el siguiente nivel trófico de los consumidores donde se incluyen los parasitoides (^{Abdala-Roberts et al., 2016}).

Conclusiones

Aún cuando estos resultados soportan lo predicho en la literatura, es necesario considerar que hay aspectos ecológicos y evolutivos de los parasitoides que se desconocen. Particularmente, la amplitud de hospederos de las especies puede cambiar en el espacio y el tiempo, existe evidencia de que algunos individuos presentan una alta plasticidad conductual que les permite adaptarse a los cambios y las irregularidades del ambiente, permitiendo que sean organismos exitosos (^{Gröbler & Lewis, 2008}; ^{Santos & Quicke, 2011}). En este sentido, el presente trabajo aporta información acerca de la diversidad de parasitoides en hábitats de origen antropogénico, sin embargo, queda por evaluar cómo se estructuran las interacciones entre los parasitoides y sus hospederos en término de las tasas de parasitismo y su alta sensibilidad en los ambientes manejados por el hombre.