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Introducción
La conservación de especies silvestres atraviesa por tiempos difíciles, en particular para los mamíferos medianos y grandes, ya que su permanencia y estabilidad es constantemente amenazada por la cacería furtiva y el cambio de uso de suelo (Gallina y González-Romero, 2018). Los ecosistemas tropicales son los más afectados y se estima que la tasa anual de cambio de uso de suelo varía entre 0.7 y 4.5 % en la zona del Golfo de México (Leija et al., 2021). En estos hábitats, los mamíferos silvestres son un elemento esencial que regula las poblaciones vegetales mediante la herbivoría, la dispersión de semillas y la depredación, lo cual contribuye a mantener en equilibrio a las poblaciones del ecosistema (Mezhua-Velázquez et al., 2022). Asimismo, la fragmentación limita la conectividad entre los ecosistemas, ya que perturba el desplazamiento de las especies de mamíferos que requieren áreas extensas para habitar (Ruiz-Gutiérrez et al., 2020).
Estudios recientes exponen la importancia de realizar investigaciones continuas sobre los mamíferos mediante inventarios de fauna (Pérez-Solano et al., 2018; Serna-Lagunes et al., 2019; Salazar-Ortiz et al., 2020). Estos permiten conocer cuáles y cuántos taxones coexisten en un ecosistema o área determinada (Turner, 1996; Balam-Ballote et al., 2020), también proporcionan información básica sobre el estado de conservación de una región, ya que ciertas especies son indicadoras de la salud y calidad del ecosistema (Rumiz, 2010; Isasi-Catalá, 2011). Además, los inventarios son la base para realizar estudios sobre las interacciones entre grupos de taxa, como la relación depredador-presa, la migración y la adaptación a diferentes ambientes (Farías et al., 2015). A pesar de su importancia, todavía se desconoce la presencia y distribución de gran parte de los mamíferos en México (Ochoa-Espinoza et al., 2023).
Puebla es uno de los estados con mayor riqueza natural de México debido a su ubicación en la zona de transición entre las regiones Neártica y Neotropical, lo que genera las condiciones climáticas y los ecosistemas forestales apropiados para la existencia de mamíferos y otros taxones (Conabio, 2011; Hernández et al., 2017). Sin embargo, las actividades antropogénicas han afectado las condiciones del hábitat de la fauna, y con ello se pone en riesgo la biodiversidad que en muchas ocasiones aún no ha sido inventariada (Conabio, 2011).
Los bosques tropicales en la Sierra Norte y Nororiental de Puebla están formados por pequeños fragmentos discontinuos de Selva alta perennifolia (SAP), y se estima que 80 % de la vegetación nativa de este ecosistema ha sido sustituido por potreros y la agricultura (Evangelista et al., 2010), situación que representa un riesgo especial para las poblaciones de mamíferos grandes y medianos que, por su tamaño y hábitos ecológicos, requieren de grandes extensiones interconectadas de vegetación para su desarrollo y supervivencia (Charre-Medellín et al., 2016). La escasez de esas condiciones obliga a buscar alternativas para formular estrategias viables para su protección y conservación.
Una de las áreas más extensas y mejor conservadas de la Sierra Nororiental del estado de Puebla se localiza en el Sitio Experimental Las Margaritas (SELM), perteneciente al Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, ubicado entre los municipios Hueytamalco y San José Acateno. La extensión y grado de recuperación de la Selva alta perennifolia le permiten cumplir un papel fundamental en los servicios ecosistémicos de la región (Ordóñez-Prado et al., 2022). Lo anterior también ofrece la oportunidad de realizar estudios relacionados con la diversidad de fauna que ayude al diseño de estrategias efectivas de protección y conservación. El objetivo de esta investigación fue estimar la diversidad de especies de mamíferos medianos y grandes mediante fototrampeo en acahuales y Selva alta perennifolia del SELM.
Materiales y Métodos
Área de estudio
El estudio se realizó en los bosques tropicales del Sitio Experimental Las Margaritas, localizado al noroeste del estado de Puebla entre los municipios Hueytamalco y San José Acateno (Figura 1), tiene una superficie de 2 523 ha, 84 % cubierta por Selva alta perennifolia y acahuales.
SAP = Selva alta perennifolia.
Figura 1 Localización del Sitio Experimental Las Margaritas, municipios Hueytamalco y San José Acateno, Puebla, México.
La composición florística está representada por árboles maderables como Brosimum alicastrum Sw., Croton draco var. draco Schltld. et Cham., Matudaea trinervia Lundell, Cymbopetalum baillonii R. E. Fr., Guatteria amplifolia Triana & Planch., Alchornea latifolia Sw., Dussia mexicana (Standl.) Harms, y en menor proporción, Cedrela odorata L., Swietenia macrophylla King y Quercus spp. (Ordóñez-Prado et al., 2022). El clima corresponde a un semicálido húmedo dentro de los templados, con precipitación media anual de 3 153 mm, temperatura media de 21 °C y extremas de 8 y 35 °C (García, 2004). La orografía está compuesta por una serie de lomeríos entre los 400 y 500 msnm.
Obtención de datos de campo
Se monitorearon mamíferos medianos y grandes en la Selva alta perennifolia (SAP) y vegetación secundaria arbustiva (acahual). Se consideraron como SAP aquellas áreas con vegetación compuesta de especies arbóreas con más de 20 m de altura, lianas y helechos arborescentes, y como acahuales las que tuvieron presencia de vegetación secundaria característica de la sucesión ecológica de potreros abandonados, con pastos y especies herbáceas espinosas. Con base en la descripción de Hernández-Rodríguez et al. (2019), los mamíferos medianos correspondieron a las especies de 1 a 20 kg, y grandes a las de >20 kg. El periodo de muestreo inició en septiembre de 2016 y finalizó en mayo de 2018.Se estableció un diseño de monitoreo con fototrampeo, simultáneo e independiente en las dos condiciones de vegetación.
Previo al muestreo se entrevistó a trabajadores del SELM para determinar áreas con presencia de mamíferos, seguido de recorridos de reconocimiento, en los cuales se localizaron huellas, excretas, senderos, rascaderos y áreas de desplazamiento. Con esta información, se ubicaron en puntos estratégicos seis cámaras-trampa digitales con sensor de movimiento (ScoutGuard ®, modelo SG2060-U): tres en acahuales y tres en SAP, georreferenciadas con un navegador GPS Garmin ℮Trex ® 30x. Las cámaras-trampa se situaron en árboles a 40-50 cm del suelo, con orientación de sur a norte (Gutiérrez-González et al., 2012; Cruz-Jácome et al., 2015). Estas se programaron para permanecer activas 24 h al día; la información se recolectó mensualmente y se reubicaron cada 30 días manteniendo entre ellas una distancia mínima de separación de 500 m. En cada sitio de muestreo, se colocaron atrayentes como perfumes en troncos y carnadas (grasas, sardinas, atún, cereales y frutas). No se incluyen las coordenadas de ubicación de las cámara-trampa por la problemática de cacería existente en la zona de estudio.
Se conformó una base de datos con información de especie, sexo, arreglo taxonómico, fecha, hora y ubicación geográfica para cada registro (Ceballos y Oliva, 2005; Aranda, 2012; Ramírez-Pulido et al., 2014). Los registros fotográficos independientes se integraron como uno cuando todas las fotografías de una especie correspondieron a un periodo de 24 h. Se consideraron especies gregarias a aquellas que se observaron con más de un individuo en las fotografías (Monroy-Vilchis et al., 2011); el esfuerzo total de muestreo se obtuvo sumando los días en los que las cámaras trampa estuvieron activas. El estatus de conservación de cada taxón se verificó en la NOM-059-SEMARNAT-2010 actualizada en 2019 (Secretaría de Gobernación, 2019) y la lista roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN, por sus siglas en inglés) (IUCN, 2023).
Análisis estadístico
La riqueza de especies de la SAP y el acahual se estimaron con el conteo de especies registradas para cada unidad de esfuerzo de colecta y se compararon mediante una prueba de t-Student para muestras independientes. Se generó una matriz de presencia-ausencia para estimar la riqueza de mamíferos mediante el método de rarefacción con la paquetería Vegan del programa R (Oksanen et al., 2014). Con esta información se generaron las curvas de acumulación de especies por condición de vegetación.
Se estimó el Índice de Abundancia Relativa (IAR) de cada especie observada con la Ecuación 1 (Zamora, 2012; Lira-Torres et al., 2014).
Donde:
Se estimó la diversidad alfa (α), definida como la diversidad de especies a nivel local, con el Índice de Shannon-Wiener (H’). Se complementó con el Índice de Dominancia de Simpson (λ) y el Índice de Equidad de Pielou (J´), calculados con las siguientes ecuaciones (Moreno, 2001):
Donde:
λ = Índice de Dominancia de Simpson
n = Número de ejemplares por especie
N = Total de organismos presentes
J´= Índice de Equidad de Pielou
S = Número de especies
La diversidad beta (β) se determinó con el Índice de Jaccard, que estima la similitud en hábitats (Ecuación 5) (Magurran, 2005), y cuantifica el número de comunidades totalmente diferentes que están presentes en una región. Además, informa sobre el grado de diferenciación entre las comunidades biológicas de los lugares que hay en la región (Calderón-Patrón et al., 2012).
Donde:
Se comparó la diversidad (α) de ambas condiciones de vegetación con la t de Hutchinson, el grado de disimilitud se obtuvo con base en la complementariedad de especies entre pares de hábitats, y el porcentaje de complementariedad entre hábitats se calculó a partir del número de especies compartidas sobre el número total de especies entre hábitats (Moreno, 2001; Magurran, 2005).
Resultados
El esfuerzo de muestro fue de 2 951 días-trampa durante 21 meses. Se obtuvieron 3 393 registros fotográficos, de los cuales se identificaron 1 271 independientes. A nivel de condición de vegetación, el esfuerzo de muestreo en el acahual fue de 1 459 días-trampa, con 294 registros independientes, y en la Selva alta perennifolia fue de 1 492 días-trampa con 315 registros independientes. En la Figura 2 se presenta la curva de acumulación de especies para el acahual y la SAP en función del esfuerzo de muestro en días-trampa. Esta presentó un comportamiento casi asintótico en menos de 100 días de muestreo, lo cual indica que a partir de ese periodo, la probabilidad de encontrar otra especie en ambas condiciones de vegetación es menor a 5 %.
SAP = Selva alta perennifolia.
Figura 2 Curvas de acumulación de especies de mamíferos medianos y grandes registrados mediante fototrampeo en el Sitio Experimental Las Margaritas, Puebla, México.
Se registraron 19 especies de mamíferos medianos y grandes pertenecientes a seis órdenes y 10 familias. En el Cuadro 1 se muestra la composición de especies, los registros independientes, el estatus de conservación en la Norma NOM-059-SEMARNAT-2010 y la lista roja del IUCN. Se registraron cuatro especies de felinos. Con base en la Norma Oficial Mexicana 059, 20 % de los taxa registrados están en algún estatus de protección. Mientras que la IUCN clasifica a Leopardus wiedii Schinz, 1821 como Near threatened y al resto las clasifica en la categoría Least concern, por lo que L. wiedii se considera casi amenazado y los otros taxones de mamíferos son de preocupación menor.
Cuadro 1 Composición de mamíferos medianos y grandes del Sitio Experimental Las Margaritas, municipio Hueytamalco, Puebla.
| Orden | Familia | Especie | Registros | Estatus | |||
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| SAP | Acahual | Total | NOM-059 | IUCN | |||
| Artiodactyla | Cervidae | Odocoileus virginianus veraecrucis Goldman and Kellogg, 1940 | 65 | 38 | 103 | LC | |
| Carnivora | Canidae | Canis latrans Say, 1822 | 24 | 18 | 42 | LC | |
| Urocyon cinereoargenteus Schreber, 1775 | 0 | 2 | 2 | LC | |||
| Felidae | Herpailurus yagouaroundi È. Geoffroy Saint-Hilaire, 1803 | 1 | 0 | 1 | A | LC | |
| Leopardus pardalis Linnaeus, 1758 | 15 | 18 | 33 | P | LC | ||
| Leopardus wiedii Schinz, 1821 | 0 | 2 | 2 | P | NT | ||
| Puma concolor Linnaeus, 1771 | 2 | 0 | 2 | LC | |||
| Mephitidae | Conepatus leuconotus Lichtenstein, 1832 | 1 | 1 | 2 | LC | ||
| Procyonidae | Nasua narica Linnaeus, 1766 | 209 | 112 | 321 | LC | ||
| Potos flavus Schreber, 1774 | 0 | 1 | 1 | Pr | LC | ||
| Procyon lotor Linnaeus, 1758 | 70 | 66 | 136 | LC | |||
| Cingulata | Dasypodidae | Dasypus novemcinctus Linnaeus, 1758 | 93 | 78 | 171 | LC | |
| Didelphimorphia | Didelphidea | Didelphis marsupialis Linnaeus, 1758 | 165 | 120 | 285 | LC | |
| Didelphis virginiana Kerr, 1792 | 56 | 49 | 105 | LC | |||
| Philander opossum Linnaeus, 1758 | 6 | 10 | 16 | LC | |||
| Pilosa | Myrmecophagidae | Tamandua mexicana de Saussure, 1860 | 1 | 4 | 5 | P | LC |
| Rodentia | Cuniculidae | Cuniculus paca Linnaeus, 1766 | 8 | 8 | 16 | LC | |
| Sciuridae | Sciurus aureogaster F. Cuvier, 1829 | 18 | 3 | 21 | LC | ||
| Sciurus deppei Peters, 1864 | 7 | 0 | 7 | LC | |||
| Total | 741 | 530 | 1271 | ||||
SAP = Selva alta perennifolia; P = Peligro de extinción; A = Amenazada; Pr = Protección especial; NOM-059 = NOM-059-SEMARNAT-2010; IUCN = Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza; LC = Least concern (preocupación menor); NT = Near threatened (casi amenazado).
Con base en la IUCN, las poblaciones de Cuniculus paca Linnaeus, 1766, Leopardus pardalis Linnaeus, 1758, Puma concolor Linnaeus, 1771, Leopardus wiedii, Herpailurus yagouaroundi È. Geoffroy Saint-Hilaire, 1803, Potos flavus Schreber, 1774, Nasua narica Linnaeus, 1766 y Conepatus leuconotus Lichtenstein, 1832 están decreciendo, mientras que las poblaciones de las otras especies identificadas están estables o en aumento. En la Figura 3 se muestra la evidencia fotográfica de los mamíferos medianos y grandes registrados en el SELM.
A = Odocoileus virginianus veraecrucis Goldman and Kellogg, 1940; B = Canis latrans Say, 1822; C = Urocyon cinereoargenteus Schreber, 1775; D = Herpailurus yagouaroundi È. Geoffroy Saint-Hilaire, 1803; E = Leopardus pardalis Linnaeus, 1758; F = Leopardus wiedii Schinz, 1821; G = Puma concolor Linnaeus, 1771; H = Conepatus leuconotus Lichtenstein, 1832; I = Nasua narica Linnaeus, 1766; J = Potos flavus Schreber, 1774; K = Procyon lotor Linnaeus, 1758; L = Dasypus novemcinctus Linnaeus, 1758; M = Didelphis marsupialis Linnaeus, 1758; N = Didelphis virginiana Kerr, 1792; O = Philander opossum Linnaeus, 1758; P = Tamandua mexicana de Saussure, 1860; Q = Cuniculus paca Linnaeus, 1766; R = Sciurus aureogaster F. Cuvier, 1829; S = Sciurus deppei Peters, 1864.
Figura 3 Mamíferos registrados mediante fototrampeo en el Sitio Experimental Las Margaritas, Sierra Nororiental del estado de Puebla. La colección de fotografías está bajo el resguardo del INIFAP, y puede consultarse previa solicitud a la Dra. Martha Elena Fuentes López.
Los taxones presentaron diferentes abundancias relativas en las dos condiciones de vegetación estudiadas (Figura 4a). Nasua narica, Didelphis marsupialis Linnaeus, 1758 y Dasypus novemcinctus Linnaeus, 1758 fueron las más abundantes para ambas condiciones, mientras que Herpailurus yagouaroundi y Puma concolor tuvieron los menores valores y solo se registraron en la SAP; L. wiedii únicamente se observó en el acahual.
a) Índice de Abundancia Relativa (IAR); b) Diversidad alfa (H’). SAP = Selva alta perennifolia.
Figura 4 Abundancia relativa y abundancia proporcional de mamíferos medianos y grandes.
Con base en el Índice de Shannon-Wiener, se determinó que el hábitat con mayor diversidad alfa (α) fue la SAP con un H´ de 2.11, y en el acahual fue de 2.04, aunque estas diferencias no fueron estadísticamente significativas (p=0.92). En la Figura 4b se presenta el H´ estimado por especie, y se observa que sus valores fueron muy similares en las dos condiciones de vegetación. El Índice de Dominancia de Simpson (λ) en la SAP fue de 0.14 y de 0.16 para el acahual, los cuales indican para los hábitats analizados que hay alta diversidad y baja preponderancia de alguna especie en particular. Lo anterior se confirma con el Índice de Equidad de Pielou (J’), cuyos valores de 0.94 y 0.89 para la SAP y el acahual, respectivamente, evidenciaron que la mayoría de las especies registradas son igual de abundantes en ambas condiciones de vegetación.
El valor de la diversidad beta (β) fue de 68 %, con 13 especies compartidas en las dos condiciones, lo cual representó una similitud intermedia entre ambas. En cuanto a la complementariedad, la disimilitud entre la SAP y el acahual fue de 32 %, con seis especies no compartidas, destacando Herpailurus yagouaroundi, Potos flavus y Urocyon cinereoargenteus Schreber, 1775. Los tres taxa más abundantes en ambas condiciones fueron Didelphis marsupialis, Nasua narica y Dasypus novemcinctus.
Discusión
Respecto al periodo de monitoreo, el estudio es consistente con lo citado por Serna-Lagunes et al. (2019), quienes en su estudio de diversidad de mamíferos medianos en el Parque Nacional Pico de Orizaba, realizaron un esfuerzo de muestreo de 4 928 días-trampas, obteniendo 191 registros independientes, valores menores a los del presente estudio. La investigación presenta información sobresaliente de la riqueza de mamíferos medianos y grandes que complementa los trabajos de Villareal et al. (2005), Ramírez-Bravo et al. (2010) y Silverio y Ramírez-Bravo (2014). Este último documenta una riqueza de 13 especies de mamíferos medianos y grandes para la región, pero menor a la que se registró en el SELM.
Los valores de H’ y J’ en las dos condiciones de vegetación, así como la curva de acumulación de especies, sugieren que el inventario de mamíferos medianos y grandes es completo y muy representativo del total de especies que este fragmento de bosque tropical puede albergar. Dado que los valores de J´ (equidad) fueron altos, la diversidad de mamíferos (H´) fue muy cercana a la máxima esperada en las dos condiciones de vegetación.
El grado de similitud entre la SAP y el acahual sugiere una escasa diferenciación en términos de hábitats existentes para mamíferos medianos y grandes. También es indicativo de que la movilidad de la mayoría de las especies se facilita por las condiciones ecológicas que prevalecen en el SELM.
La riqueza de especies de mamíferos (19) del SELM es mayor a las nueve registradas por Gallina y González-Romero (2018) en una reserva privada ubicada en Vega de la Torre, y de 14 especies para una reserva localizada en Los Tuxtlas, ambas en el estado de Veracruz. Asimismo, es superior a la citada por Chávez-León (2019) para bosques templados bajo gestión forestal de la Sierra Norte de Puebla, donde registró 13 especies de mamíferos mediante foto-trampeo, y a la señalada por Serna-Lagunes et al. (2019) en el Parque Nacional Pico de Orizaba, quienes consignan 10 especies de mamíferos. Las diferencias antes señaladas pueden deberse al tipo de ecosistema bajo estudio, superficie estudiada, nivel de conservación y esfuerzo de muestreo, entre otros aspectos, sin embargo, los resultados del presente estudio señalan que son suficientemente representativos en términos de cobertura del muestreo y de los valores de riqueza observada de mamíferos.
Los resutados del SELM son congruentes con lo indicado para localidades más alejadas a la zona de estudio, por ejemplo, diversos trabajos realizados en el sur de México (Hernández et al., 2018; Hernández-Rodríguez et al., 2019; Pozo-Montuy et al., 2019; Ruiz-Gutiérrez et al., 2020).
Entre los taxones registrados destaca Didelphis marsupialis (tlacuache común), especie considerada generalista dado que su hábitat trasciende a cualquier tipo de vegetación natural y zonas alteradas, por lo que es uno de los taxa más abundantes en estudios de fauna (Orjuela y Jiménez, 2004). Nasua narica (coatí o tejón), también presentó alto número de registros, esta es una especie gregaria, de rápida reproducción y cuyos hábitos alimentarios facilitan su adaptación a ecosistemas fragmentados o alterados (Espinoza-García et al., 2014). Sobresale el registro de especies de amplia distribución y gran movilidad como Leopardus pardalis, Puma concolor y Canis latrans Say, 1822, cuyos ámbitos hogareños pueden sobrepasar los 100 km2 (Servín et al., 2014). Lo anterior resalta la importancia del SELM en términos de disponibilidad de hábitat para este grupo de especies, ya que a pesar de que tiene una superficie relativamente pequeña, alrededor de un cuarto de la superficie requerida por estos mamíferos, su presencia sugiere condiciones adecuadas para servirles como refugio en la región.
La diversidad alfa (α) registrada muestra una biodiversidad intrínseca moderadamente alta para las dos condiciones de vegetación. Los valores de la diversidad alfa estimados para ambas condiciones son similares a los documentados por Del Rio-García et al. (2014) quienes determinaron un valor de H’=2.05 en un bosque tropical de Santiago Comaltepec, Oaxaca, México. Asimismo, coinciden con los de Lavariega et al. (2012), quienes registraron un H’ de 2.39 para mamíferos medianos y grandes en la Sierra de Villa Alta, Oaxaca. Monroy-Vilchis et al. (2011) citan un H’ de 2.3 para los mamíferos medianos y grandes de la Reserva Natural Sierra de Nanchititla, Oaxaca, mientras que Arroyo et al. (2013) estiman un H’ de 2.52 en el Parque Nacional Cañón del Sumidero, Chiapas.
La diversidad beta (β) estimada de los acahuales y la SAP del SELM indica que la tasa de recambio de especies entre ambas es baja, dado que comparten la mayoría de los taxones. En consecuencia, se concluye que presentan características ecológicas similares de hábitat y paisajes para la mastofauna. Lo anterior se observa claramente con la familia Felidae, compuesta por Leopardus pardalis, L. wiedii, Puma concolor y H. yagouaroundi, especies de alta movilidad. Además, su número reducido sugiere que las condiciones de vegetación estudiadas presentan características ecológicas aptas para la presencia o permanencia de los ejemplares registrados. Los resultados en diversidad alfa (α) son también congruentes con estudios similares en otras regiones geográficas de México (Hernández et al., 2018; Hernández-Rodríguez et al., 2019; Ruiz-Gutiérrez et al., 2020).
Conclusiones
En el SELM existen 19 especies de mamíferos medianos y grandes, pertenecientes a seis órdenes y 10 familias. La diversidad alfa estimada en las dos condiciones de vegetación, indica valores moderados de diversidad de mamíferos, los cuales son similares a los consignados en otras localidades de la región de estudio. La considerable similitud o diversidad beta de las dos áreas sugiere una adecuada movilidad de las especies de mamíferos, la cual es más notable en los felinos que prefieren los hábitats de selva con poco disturbio.
La presencia de especies indicadoras o sombrilla (felinos grandes) en la Selva alta perennifolia del SELM, así como de taxa con estatus en la NOM-059-SEMARNAT-2010, evidencian la importancia de conservar y mejorar los ecosistemas que albergan como parte de estrategias regionales de conservación y protección de mamíferos silvestres.
