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Revista mexicana de ciencias pecuarias
On-line version ISSN 2448-6698Print version ISSN 2007-1124
Rev. mex. de cienc. pecuarias vol.13 n.4 Mérida Oct./Dec. 2022 Epub Nov 11, 2022
https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.6138
Artículos
Explorando la microbiota bacteriana fecal bovina en la Reserva de la Biosfera de Mapimí, norte de México
a Universidad Autónoma Chapingo. Unidad Regional Universitaria de Zonas Áridas, Bermejillo, Durango, México.
b Universidad Juárez del Estado de Durango. Facultad de Ciencias Biológicas, Av. Universidad s/n Fracc. Filadelfia, 35010 Gómez Palacio, Durango, México.
c Facultad de Estudios Superiores Iztacala. Laboratorio Nacional en Salud, Diagnóstico Molecular y Efecto Ambiental en Enfermedades Crónico-Degenerativas. Tlalnepantla, Estado de México.
d Instituto Nacional de Cancerología. Ciudad de México, México.
e Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Estudios Superiores Iztacala Unidad de Biomedicina, Tlalnepantla, Estado de México, México.
f Colegio de Postgraduados, Campus San Luis Potosí, Salinas de Hidalgo, San Luis Potosí, México.
g Universidad Juárez del Estado de Durango. Facultad de Ciencias Químicas. Gómez Palacio, Durango, México.
En México la información sobre la microbiota fecal bovina (Bos taurus) es escasa. El presente estudio describe la diversidad y abundancia de bacterias en muestras fecales de bovinos en pastizales, recolectadas en la Reserva de la Biosfera de Mapimí en la parte central del desierto chihuahuense. Las muestras fecales se analizaron mediante secuenciación masiva de siguiente generación de alto rendimiento utilizando la V3-V4 del ARNr 16S en Miseq de Illumina. Se identificaron un total de 17 filos, 24 clases, 33 órdenes, 50 familias, 281 géneros y 297 especies. Firmicutes y Verrucomicrobia fueron los filos más abundantes. Los géneros más abundantes fueron Sporobacter, PAC000748_g (géneros de la familia Ruminococcaceae) y Eubacterium_g23. Se registraron tres géneros (Clostridium, Corynebacterium y Fusobacterium) y una especie (Campylobacter fetus) de bacterias bovinas potencialmente patógenas. Esta información representa una línea base bacteriológica para monitorear el estado de salud intestinal de bovinos en pastoreo y para rastrear posibles interacciones con la microbiota fecal de la fauna nativa itinerante del área.
Palabras clave Bos taurus; Campylobacter fetus; Diversidad bacteriana; Gen ARNr 16S; Secuenciación masiva
In Mexico, information on the bovine fecal microbiota (Bos taurus) is scarce. The present study describes the diversity and abundance of bacteria in fecal samples from rangeland bovines, collected in the Mapimi Biosphere Reserve in the central part of the Chihuahuan desert. Fecal samples were analysed using high-throughput next generation massive sequencing using V3-V4 16S rRNA on Illumina Miseq. A total of 17 phyla, 24 classes, 33 orders, 50 families, 281 genera, and 297 species were identified. Firmicutes and Verrucomicrobia were the most abundant phyla. The most abundant genera were Sporobacter, PAC000748_g (genera into the Ruminococcaceae family) and Eubacterium_g23. Three genera (Clostridium, Corynebacterium and Fusobacterium) and one species (Campylobacter fetus) potentially pathogenic bovine bacteria were registered. This information represents a bacteriological baseline for monitoring the grazing bovine intestinal health status, and to trace possible interactions with the fecal microbiota of native roaming wildlife in the area.
Key words Bos taurus; Campylobacter fetus; Bacterial diversity; 16S rRNA gene; Massive sequencing
Introducción
La comunidad microbiana del sistema gastrointestinal del ganado sigue siendo poco estudiada. Debido a su influencia en la absorción de nutrientes, la productividad, el reservorio potencial de patógenos humanos y animales, así como la salud animal en general, existe la necesidad de comprender mejor las comunidades microbianas del intestino de los bovinos1. Recientemente, la secuenciación de alto rendimiento utilizando amplicones de ARNr 16S ha proporcionado información más profunda sobre la composición de la microbiota fecal bovina, y los resultados obtenidos hasta la fecha indican una alta diversidad2.
La parte central del desierto chihuahuense en México tiene una alta diversidad de fauna silvestre3,4. El bovino (Bos taurus) ha sido criado como ganado de pastoreo desde su introducción a finales del siglo XVI, siendo la actividad económica más importante en esta área5. Sin embargo, esta actividad es la principal razón del deterioro ecológico que afecta a la fauna silvestre; por ejemplo, esta especie de rumiante compite por los recursos forrajeros con especies animales endémicas (es decir, Gopherus flavomarginatus, tortuga del Bolsón)3. El pastoreo de ganado también ejerce una fuerte presión sobre las poblaciones vegetales, modificando su cobertura; esto puede aumentar la susceptibilidad a la erosión del suelo en este desierto3,6.
El microbioma intestinal del ganado tiene muchas especies microbianas que juegan un papel importante en la salud y la productividad7,8. Estos microbios son esenciales para la fermentación de la materia vegetal consumida que se convierte en energía para el hospedero9. No obstante, los bovinos transportan de forma asintomática especies bacterianas que son patógenos potenciales para la fauna silvestre, como Escherichia coli, Campylobacter spp., Salmonella spp. y Listeria spp.(6,10,). En los últimos años, el uso extensivo de la tierra para la agricultura ha aumentado las densidades de las poblaciones de ganado, creando correlaciones positivas con infecciones patógenas por bacterias fecales11. Sin embargo, el conocimiento sobre la diversidad bacteriana fecal de bovinos bajo sistemas de manejo de pastoreo es relativamente escaso12. Este estudio tuvo como objetivo explorar por primera vez la diversidad y abundancia de bacterias fecales de bovinos bajo condiciones marginales de pastoreo en la Reserva de la Biosfera de Mapimí, centro del desierto chihuahuense, utilizando secuenciación de siguiente generación (ARNr 16S).
Material y métodos
Todos los métodos y actividades de este estudio estuvieron en estricta conformidad con las pautas aceptadas para el uso ético, el cuidado y el bienestar de los animales en investigación a nivel internacional13 y nacional14, con número de referencia de aprobación institucional UJED-FCB-2018-07.
Área de estudio
El estudio se desarrolló en la localidad de Mohovano de las Lilas, al noreste de la Reserva de la Biosfera de Mapimí en México (26°00’ y 26°10’N, 104°10’ y 103°20’O) en el centro del desierto chihuahuense. Esta zona tiene un clima cálido, muy árido, con una temperatura promedio anual de 25.5 °C, y una precipitación promedio anual de 264 mm. La vegetación predominante es matorral rosetófilo y micrófilo, así como plantas halófitas y gipsófilas15.
Trabajo de campo
En julio de 2018 se recolectaron tres muestras fecales frescas de tres bovinos macho sanos. De cada muestra fecal se recolectaron 0.25 g del centro de la muestra y se depositaron en tubos de lisis celular BashingBead™ (Zymo Research Corp.) agregando 750 μl de solución lisante/estabilizadora. Cada tubo se procesó en un disruptor celular TerraLyzer™ (Zymo Research Corp.) durante 20 seg de acuerdo con las especificaciones del equipo.
Trabajo de laboratorio
El ADN se extrajo de las muestras utilizando el kit Soil/Fecal DNA MiniPrep Xpedition™ (Zymo Research Corp.) en una campana de flujo laminar UV en condiciones estériles. La cantidad de ADN obtenida se midió en un fluorímetro Qubit™ (Invitrogen). Luego, la región V3-V4 del gen ARNr 16S se amplificó utilizando los siguientes iniciadores16: S-D-Bact-0341-b-S-17, 5´-CCTACGGGNGGCWGCAG-3´ y S-D-Bact-0785-a-A-21, 5´-GACTACHVGGGTATCTAATCC-3´. El paso posterior a la secuenciación se realizó utilizando un protocolo de Illumina17,18 y en lo sucesivo, las muestras se secuenciaron en extremos emparejados de 2 × 250 de MiSeq. El proceso completo de secuenciación está disponible en García-De la Peña et al19.
Disponibilidad de datos
Los archivos utilizados en este estudio se depositaron en la base de datos Sequence Read Archive (SRA) del NCBI (Número de acceso: PRJNA614584).
Análisis bioinformático
Las secuencias de ADN se analizaron utilizando el software bioinformático Quantitative Insights into Microbial Ecology (QIIME)20. Tanto las secuencias hacia adelante como hacia atrás se ensamblaron utilizando el programa PEAR21, considerando Q30 el criterio de calidad (una base falsa por cada 1,000 bases). Las secuencias quiméricas se descartaron con USEARCH22. Luego, las unidades taxonómicas operativas (UTO) se seleccionaron con el método UCLUST22 con una similitud del 97 %; se obtuvo una secuencia representativa para cada UTO, y la taxonomía se asignó utilizando la base de datos EzBioCloud como referencia23. Se realizó un proceso de rarefacción aleatoria simple24 con el fin de obtener un archivo estandarizado para todas las muestras. La abundancia relativa para los niveles de filo y familia se representó como gráficas de barras apiladas utilizando R, y el nivel de género se visualizó como un mapa de calor utilizando el software Morpheus (Morpheus, https://software.broadinstitute.org/morpheus); se utilizó el agrupamiento jerárquico (método de enlace promedio con distancia euclidiana) para visualizar el dendrograma de las muestras25.
Resultados y discusión
En este estudio el número promedio de secuencias ensambladas fue de 155,915. Se obtuvo una media de 109,814 ± 16,686 secuencias bacterianas después de la designación taxonómica. El número promedio de UTO con un 97 % de similitud fue de 6,661 ± 431 (Cuadro 1).
Cuadro 1 Información de secuencias fecales de Bos taurus en la localidad de Mohovano de las Lilas, Reserva de la Biosfera de Mapimí, México
| Muestra | Total | Ensambladas | Descartadas | SB | SBS | UTO |
|---|---|---|---|---|---|---|
| 1 | 322,428 | 138,862 | 183,566 | 131,275 | 98,084 | 6,293 |
| 2 | 223,470 | 145,379 | 78,091 | 136,807 | 102,441 | 6,556 |
| 3 | 305,380 | 183,506 | 121,874 | 173,177 | 128,916 | 7,135 |
| Media | 283,759 | 155,915 | 127,843 | 147 086 | 109 814 | 6,661 |
SB= secuencias de bacterias después de la designación taxonómica, SBS= secuencias de bacterias después de la eliminación de singletons; UTO= unidades taxonómicas operativas.
Se determinó un total de 17 filos, 24 clases, 33 órdenes, 50 familias, 281 géneros y 297 especies. Los filos más abundantes (Figura 1) fueron Firmicutes (
Figura 1 Abundancia relativa (%) de taxa de bacterias fecales (nivel de filo) de tres muestras de Bos taurus en la localidad de Mohovano de las Lilas. Solo se muestran los primeros 10 filos más abundantes
A nivel de familia, Ruminococcaceae (
Figura 2 Abundancia relativa (%) de taxa de bacterias fecales (nivel de familia) de tres muestras de Bos taurus en la localidad de Mohovano de las Lilas. Solo se muestran las primeras 10 familias más abundantes
De los 281 géneros clasificados encontrados en este estudio, el 36.6 % tiene un nombre taxonómico; este porcentaje es mayor que el reportado por Kim y Wells44 en heces de ganado, donde solo se clasificaron 110 géneros, y alrededor del 41 % de las secuencias totales no pudieron ser asignadas a un género conocido (Figura 3). Sin embargo, los resultados aquí mostrados aumentan el número de géneros de la microbiota fecal de B. taurus reportados previamente12,45,46, que confirmó que la microbiota bacteriana fecal es extremadamente diversa en el ganado, y aún no se ha descrito completamente. Sporobacter fue el género más abundante encontrado en las muestras fecales de ganado en este estudio. Este género se reportó en alpaca47, ciervo sica28, caballo48, burro49, y las tortugas del Bolsón Gopherus flavomarginatus19. Este género está relacionado con la digestión de la materia lignocelulósica de las plantas; sin embargo, se sabe relativamente poco sobre el papel de esta bacteria en el proceso de degradación50. Durso et al51 reportaron a Faecalibacterium, Ruminococcus, Roseburia y Clostridium como componentes importantes de la microbiota fecal bovina. Estos géneros también se determinaron en el presente estudio. De acuerdo con algunos estudios52,53, estas bacterias constituyen del 50 al 70 % del número total de microorganismos en el sistema digestivo de los rumiantes. Estos animales tienen taxa microbianos intestinales específicos ya que dependen de estas bacterias para extraer energía y nutrientes de los alimentos54, además de tener adaptaciones anatómicas y fisiológicas especializadas para la fermentación celulolítica de baja nutrición -material vegetal alto en fibra-55. La presencia de otros géneros bacterianos reportados en este estudio podría ser el resultado de factores ambientales y genéticos, edad, raza, dieta, filogenia, entre otros56,57,58. Recientemente56,59,60 se demostró que los animales herbívoros tienen la microbiota más diversa, ya que dependen de las vías metabólicas microbianas para maximizar la extracción de energía y nutrientes de la alimentación61.
Figura 3 Mapa de calor de la muestra de bacterias fecales de Bos taurus a nivel de género en la localidad de Mohovano de las Lilas. Sólo se muestran los primeros 40 géneros más abundantes
Aunque el microbioma intestinal generalmente permanece estable en el tiempo, ayudando como sistema de defensa contra patógenos y otros agentes causantes de enfermedades en el hospedero, la alteración de esta comunidad puede conducir a enfermedades animales62,63. En el presente estudio las muestras recolectadas se obtuvieron de bovinos aparentemente sanos. Sin embargo, en estos animales se encontraron bacterias consideradas de importancia veterinaria; esto podría ser un riesgo potencial para la salud porque son portadores de estos microorganismos. Por ejemplo, Campylobacter, Clostridium, Corynebacterium y Fusobacterium se encontraron en las muestras fecales. Estos géneros se han asociado con enfermedades del ganado. Campylobacter ha sido reportado como una causa de infertilidad y aborto en rumiantes64,65; también representa una amenaza crítica para la salud pública, porque puede transmitirse del ganado a los humanos66,67,68. Clostridium ha sido reportado causando enfermedades y muerte en rumiantes, especialmente en ganado; ejemplos son las enfermedades respiratorias69, el botulismo70 y la pierna negra71. Corynebacterium ha sido reportado en bovinos de carne y leche asociado con enfermedades renales72, mastitis73,74 y tuberculosis75,76,77; asimismo, se considera como un importante patógeno emergente para los humanos78. Finalmente, Fusobacterium fue reportado por otros79-82, causando abscesos en el ganado. Es importante desarrollar otros estudios que proporcionen información sobre la patogenicidad y dinámica de estos patógenos potenciales en los bovinos de la reserva de Mapimí.
A nivel de especie, Pseudobacteroides cellulosolvens y Campylobacter fetus se registraron en el presente estudio. Pseudobacteroides cellulosolvens es una bacteria anaeróbica que degrada los polisacáridos y celulósicos de la pared celular de las plantas, siendo capaz de utilizar la celulosa o celobiosa como única fuente de carbono83. Campylobacter fetus es una especie relevante; los principales reservorios de esta bacteria son tanto el tracto intestinal como el genital en bovinos y ovinos64,65. Esta especie causa aborto espontáneo e infertilidad en el ganado, además de ser un patógeno oportunista para los humanos84.
Debido al manejo de pastoreo libre en la Reserva de Mapimí, las heces bovinas permanecen sobre el suelo hasta que los procesos naturales las degradan. En consecuencia, la fauna nativa puede estar en contacto con estas heces, aumentando la probabilidad de transmisión interespecífica de algunas bacterias85. Aunque previamente se ha reportado que no hay evidencia de infección cruzada por parásitos entre el ganado y el ciervo mulo en la Reserva de la Biosfera de Mapimí86, es importante aclarar si este mismo escenario se presenta para las bacterias. McAllister y Topp87 estiman que alrededor del 77 % de los patógenos que suelen infectar al ganado también pueden afectar a la fauna silvestre. No obstante, la fauna silvestre también es considerada una fuente importante de microorganismos que podrían causar enfermedades infecciosas a los animales domésticos y a los humanos88,89. Por estas razones, es importante desarrollar estudios enfocados en la gestión del riesgo en la interfaz de especies domésticas y fauna nativa, considerando las implicaciones para la transmisión de microorganismos con potencial patógeno88,89. Esta información podría llevar a establecer estrategias de control microbiológico para las poblaciones de fauna silvestre y de ganado dentro de la zona.
Conclusiones e implicaciones
La información sobre la microbiota fecal de bovinos en condiciones de pastoreo extensivo es escasa. Desde la perspectiva económica, ecológica y sanitaria, es crucial determinar la diversidad bacteriana -desde el filo hasta la especie-, en el intestino de los rumiantes domésticos. El presente estudio es la primera visión de la composición bacteriana fecal de los bovinos en la Reserva de la Biosfera de Mapimí en México utilizando la secuenciación de siguiente generación. Esta información amplía significativamente el conocimiento sobre la composición y abundancia de las bacterias que forman parte de la comunidad microbiológica del intestino bovino. En este caso, el abordaje fue a través del análisis de heces en ganado en pastoreo libre. Aunque se reportó un gran número de taxa bacterianos a partir de las muestras recolectadas, no fue posible determinar el género o la especie de algunas bacterias, por lo que todavía es necesario profundizar en la taxonomía utilizando marcadores moleculares específicos. Sin embargo, los resultados obtenidos en el presente estudio podrían utilizarse como línea base bacteriológica para el monitoreo del estado de salud intestinal de bovinos en pastoreo y para rastrear posibles interacciones con la microbiota fecal de la fauna nativa itinerante de la zona. Finalmente, es importante enfatizar que la secuenciación masiva de siguiente generación es una técnica muy efectiva que simplifica el análisis de comunidades bacterianas completas; por lo tanto, se justifican estudios complementarios sobre la microbiota en esta y otras poblaciones bovinas en México.
Agradecimientos
A S.I. Barraza-Guerrero, D. Acosta-Astorga y R. Zapata-Fernández por su apoyo en el trabajo de campo. Los propietarios de la localidad de Mohovano de las Lilas dieron su autorización para tomar muestras fecales bovinas.
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Recibido: 13 de Enero de 2022; Aprobado: 06 de Abril de 2022
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