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Introducción
Las plantas parásitas se distribuyen globalmente y son un componente integral en la mayoría de los ecosistemas (Mathiasen, Nickrent, Shaw y Watson, 2008), dentro de este grupo de plantas se encuentran los muérdagos, que se distribuyen en áreas forestales tanto tropicales como templadas, zonas áridas e incluso en áreas verdes urbanas de todos los continentes (Aukema y Martinez-del Rio, 2002; De la Paz Pérez-Olvera, Ceja-Romero y Vela-Ramírez, 2006; Mathiasen et al., 2008; Start, 2011).
Los muérdagos son plantas hemiparásitas aéreas, pertenecientes al orden Santalales (Judd, Campell, Kellogg, Stevens y Donoghue, 2016; Mathiasen et al., 2008; Stevens, 2001), que utilizan a su hospedero para extraer agua y nutrientes, impiden su desarrollo e incluso pueden causar su muerte (Alvarado-Rosales y Saavedra-Romero, 2005; Arriola Padilla, Velasco Bautista, Hernández Tejeda, González Hernández y Romero Sánchez, 2013). Suelen ser separados en dos grupos: enanos y verdaderos (Geils, Cibrián-Tovar y Moody, 2002; Vázquez Collazo, Villa Rodríguez y Madrigal Huendo, 2006).
Los muérdagos enanos incluyen únicamente especies del género Arceuthobium M. Bieb. (Geils et al., 2002), que pertenece a la familia Santalaceae (Stevens, 2001). Este grupo se distingue de los muérdagos verdaderos debido a su menor tamaño, sus individuos presentan hojas reducidas a escamas, parasitan exclusivamente coníferas y, por lo común, dispersan sus semillas de manera autónoma, pues las disparan, por medio de sus frutos explosivos, a distancias de hasta 10 m (Geils et al., 2002; Mathiasen et al., 2008; Vázquez Collazo et al., 2006). Aunque también se distribuyen en el Viejo Mundo, la mayor diversidad de muérdagos enanos se encuentra al noroeste de México y oeste de Estados Unidos (Geils et al., 2002; Mathiasen et al., 2008).
Por otro lado, se les conoce como muérdagos verdaderos al resto de especies de este tipo de plantas hemiparásitas. En este grupo se pueden encontrar representantes de las familias Loranthaceae, Misodendra-ceae y Santalaceae; sus hospederos pueden ser tanto gimnospermas como angiospermas arbustivas y arbóreas, la mayoría tienen hojas bien desarrolladas y dependen principalmente de las aves como dispersores de sus semillas, excepto por los géneros Nuytsia R. Br. ex G. Don (Lorantaceae) y Misodendrum Banks ex DC. (Misodendraceae), que se dispersan por el viento (Geils et al., 2002; Mathiasen et al., 2008; Stevens, 2001; Tercero-Bucardo y Rovere, 2010; Vázquez Collazo et al., 2006).
En México, el muérdago es la segunda plaga forestal con mayor promedio de superficie afectada a nivel nacional y el segundo agente de destrucción de los bosques después de los escarabajos descortezadores (Geils et al., 2002; Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales [Semarnat], 2019). En la actualidad se tiene registro de nueve géneros y alrededor de 150 especies de muérdagos distribuidos en el territorio nacional, que corresponden a las familias Loranthaceae y Santalaceae, de los cuales ocho géneros y 131 especies son muérdagos verdaderos (Vázquez Collazo et al., 2006; Villaseñor, 2016). Los géneros de muérdagos verdaderos distribuidos en el país son Antidaphne Poepp. & Endl., Dendrophthora Eichler y Phoradendron Nutt, pertenecientes a Santalaceae; mientras que Cladocolea Tiegh, Oryctanthus (Griseb.) Eichler, Phthirusa Mart., Psittacanthus Mart. y Struthanthus Mart., pertenecen a Loranthaceae (Geils et al., 2002; Stevens, 2001; Kuijt, 2011; Vázquez Collazo et al., 2006; Villaseñor, 2016).
El género Cladocolea es nativo del nuevo mundo e incluye alrededor de 25 especies (Calderón de Rzedowski, 2001; Kuijt, 1975; Villaseñor, 2016); la mayoría de las cuales se concentra al norte del istmo de Tehuantepec y unas pocas se distribuyen en Centroamérica y Sudamérica (Kuijt, 1975). Del total de especies, 19 son nativas de México y 17 son endémicas (Villaseñor, 2016).
Cladocolea loniceroides (Van Tieghem) Kuijt se ha identificado como parásita de un amplio número de especies de diversas familias, en comparación de otras especies del mismo género (Alvarado-Rosales y Saavedra-Romero, 2005), afectando zonas forestales y áreas verdes dentro de la República Mexicana (Alvarado-Rosales y Saavedra-Romero, 2005; Calderón de Rzedowski, 2001; Cid-Villamil y Bye, 1998; De la Paz Pérez-Olvera et al., 2006; Sandoval-Ortega y Siqueiros-Delgado, 2019). Como la mayoría de los otros muérdagos verdaderos, C. loniceroides depende principalmente de las aves para dispersar sus semillas y sus frutos muestran una variedad de atributos relacionados con la ornitocoria, pues son grandes, dulces, de color llamativo cuando maduros, con pedúnculos pequeños o nacidos directamente en la rama (Cid-Villamil, 2006; Mathiasen et al., 2008; Watson, 2001). En el estado de Aguascalientes, C. loniceroides es el único representante del género y hasta el momento se ha localizado solamente en el parque Rodolfo Landeros Gallegos (PRLG), dentro de la ciudad de Aguascalientes (Sandoval-Ortega y Siqueiros-Delgado, 2019). Se ha observado que dentro de esta área verde urbana existe un gran número de árboles y arbustos infestados por esta especie de muérdago y debido a la zona en la que se encuentra, así como a su forma de dispersión natural, representa una amenaza para áreas verdes adyacentes y la vegetación nativa de Aguascalientes.
Objetivos
El objetivo del presente trabajo fue determinar el grado de infestación de C. loniceroides en el PRLG, identificar las especies de árboles y arbustos afectadas y las principales especies de aves potencialmente dispersoras.
Materiales y métodos
Área de estudio
El PRLG se encuentra ubicado dentro de la ciudad de Aguascalientes, en el municipio de Aguascalientes, a una altura de 1880 m s.n.m. Cuenta con una superficie de 88 hectáreas, 70 de las cuales corresponden a áreas verdes y el resto a construcciones y cuerpos de agua artificiales (Fig. 1). La vegetación del sitio está integrada principalmente por especies ornamentales introducidas y algunos elementos nativos de vegetación xerófila y bosque de galería. El clima es semiseco templado con lluvias de verano (BS1kw[w]), con temperatura media anual de 14 °C a 18 °C y precipitación total de 400 mm a 700 mm al año (Secretaría del Medio Ambiente y Desarrollo Sustentable [Semadesu], 2013).
Identificación de especies hospederas de Cladocolea loniceroides
El presente estudio se llevó a cabo de diciembre de 2018 a septiembre de 2019. Se inició con un muestreo exploratorio para identificar las especies de árboles y arbustos que presentan infestación por muérdago y aquellas especies no afectadas. Debido a que la mayoría de especies arbóreas y arbustivas presentes en el área de estudio son ornamentales, la identificación fue realizada en campo por medio de manuales (De la Cerda-Lemus y González-Adame, 2009; Semadesu, 2013). Para aquellas especies que no pudieron ser identificadas en campo se colectó una muestra utilizando la metodología propuesta por Engelmann (1986) y se transportaron al Herba-rio de la Universidad Autónoma de Aguascalientes (HUAA), donde se identificaron utilizando bibliografía especializada (De la Cerda-Lemus, 1989, 2000; Siqueiros-Delgado, 1996) y se cotejaron con ejemplares depositados en el mismo.
Determinación del grado de infestación por Cladocolea loniceroides
Debido a que el área de estudio corresponde a un área verde urbana, y las especies de interés no presentan una distribu-ción aleatoria, se optó por cuantificar uno a uno la totalidad de individuos afectados. Los valores de infestación de cada uno de los árboles y arbustos contabilizados fueron regis-trados en una libreta de campo y cada individuo fue marcado para evitar errores de conteo.
Para determinar el grado de infestación se aplicó el sistema de seis clases propuesto por Hawksworth (1977), con algunas modificaciones (Fig. 2). La copa de árboles y arbustos fue dividida en tercios. A cada uno de estos se le asignó un valor dependiendo del número de matas de muérdago presen-tes, en el caso de arbustos y árboles menores a 3 m de altura, o de la proporción de ramas infestadas, en el caso de árboles con altura mayor a 3 m (Tabla 1). Los valores de cada uno de los tercios fueron sumados para obtener el valor total de infestación, el cual fue clasificado en uno de cuatro niveles (Tabla 2). El grado de infestación fue determinado únicamente para aquellas especies en las que se observó al menos un individuo con alguna mata de muérdago.
Figura 2 Valores de infestación, por muérdago, de árboles dentro del parque Rodolfo Landeros Gallegos (PRLG), Aguascalientes, México. A: sistema de seis clases de Hawksworth (1977). B: modificaciones realizadas al sistema de Hawksworth (1977) en el presente estudio.
Tabla 1 Valores asignados a la infestación por muérdago Cladocolea loniceroides en árboles y arbustos, dentro del parque Rodolfo Landeros Gallegos, Aguascalientes, México.
| Valor | Árbol > 3 m | Arbusto o árbol < 3 m |
| 0 | Sin infestación visible | Sin infestación visible |
| 1 | Menos de la mitad de las ramas infestadas por muérdago | 1 o 2 matas de muérdago |
| 2 | Más de la mitad de las ramas infestadas por muérdago | Más de 2 matas de muérdago |
Tabla 2 Clasificación del valor total de infestación por muérdago Cladocolea loniceroides en árboles y arbustos, dentro del parque Rodolfo Landeros Gallegos, Aguascalientes, México.
| Valor total | Grado de infestación |
| 0 | Nula |
| 1-2 | Ligera |
| 3-4 | Moderada |
| 5-6 | Severa |
Una vez cuantificada la totalidad de árboles infestados, se calculó para cada especie el valor de infestación promedio, incidencia de infestación (porcentaje de individuos afectados), incidencia de infestación ligera (porcentaje de individuos con infestación ligera), incidencia de infestación severa (porcentaje de individuos con infestación severa) y la densidad (número de individuos infestados por hectárea). Se consideró la superficie total de áreas verdes en la zona de estudio:
N = Individuos infestados
área= 70 hectáreas
Identificación de aves potencialmente dispersoras de semillas de Cladocolea loniceroides
Fueron seleccionadas tres de las zonas con mayor número de árboles infestados; en ellas se estableció un sitio, sin diámetro definido, para observar las aves que se alimentaban de frutos de muérdago (Fig. 1). De diciembre 2018 a abril 2019, meses en los que C. loniceroides se encuentra en fruto, los lunes, cuando el PRLG permanece cerrado para el público y la presencia humana es menor que durante el resto de la semana, se visitó uno de los tres sitios establecidos para llevar a cabo el registro de aves con ayuda de binoculares y cámara fotográfica, de 7:00 a 12:00 del día. Se realizaron en total 18 muestreos, que equivalen a 90 horas de observación.
Las aves registradas fueron identificadas a nivel de especie, por medio de guías de campo (Alderfer, 2006; Del Olmo y Roldán, 2013; Peterson y Chalif, 2008; Van-Perlo, 2006) y una guía digital (Merlin Bird ID, 2018). En su determinación se siguieron los nombres científicos aceptados por la American Ornithological Society [AOS] (2018). Se consideraron como potencialmente dispersoras a aquellas aves que fueron observadas alimentándose de los frutos de Cladocolea loniceroides.
Resultados
En el PRLG, Cladocolea loniceroides parasita a 16 especies (10 arbóreas y 6 arbustivas), pertenecientes a nueve familias (Tabla 3), 10 de las cuales son ornamentales introducidas como el rosa laurel (Nerium oleander L.) (Fig. 3A) y la granada (Punica granatum L.) (Fig. 3B) y seis son nativas, como el huizache (Acacia schaffneri (S. Watson) F.J. Herm) (Fig. 3C) y el gigante (Nicotiana glauca Graham) (Fig. 3D).
Tabla 3 Grado de infestación por Cladocolea loniceroides en especies hospederas presentes en el parque Rodolfo Landeros Gallegos, Aguascalientes, México.
| Especie | Hábito | Individuos totales | Individuos infestados | Valor de infestación | Valor de infestación promedio | Incidencia | Densidad | |||||||
| 0 | 1 | 2 | 3 | 4 | 5 | 6 | ligera | Severa | ||||||
| Apocynaceae | ||||||||||||||
| Nerium oleander L. | Arbusto | 369 | 103 | 266 | 89 | 12 | 0 | 2 | 0 | 0 | 0.33 | 27.37 | 0.54 | 1.47 |
| Fabaceae | ||||||||||||||
| Juglandaceae | ||||||||||||||
| Carya illinoinensis (Wangenh.) K. Koch | Árbol | 4 | 2 | 2 | 2 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0.50 | 50.00 | 0.00 | 0.03 |
| Oleaceae | ||||||||||||||
|
||||||||||||||
| Punicaceae | ||||||||||||||
| Punica granatum L. | Arbusto | 11 | 2 | 9 | 1 | 1 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0.27 | 18.18 | 0.00 | 0.03 |
| Salicaceae | ||||||||||||||
|
||||||||||||||
| Sapindaceae | ||||||||||||||
| Acer negundo L. | Árbol | 4 | 2 | 2 | 1 | 1 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0.75 | 50.00 | 0.00 | 0.03 |
| Solanaceae | ||||||||||||||
| * Nicotiana glauca Graham | Arbusto | 4 | 1 | 3 | 0 | 1 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0.50 | 25.00 | 0.00 | 0.01 |
| Ulmaceae | ||||||||||||||
|
Ulmus parviflora Jacq. Total |
Árbol | |||||||||||||
*= Nativo.
Figura 3 Algunas especies afectadas por Cladocolea loniceroides, presentes en el parque Rodolfo Landeros Gallegos, Aguascalientes, México. A: Rosa laurel (Nerium oleander). B: Granada (Punica granatum). C: Huizache (Acacia schaffneri). D: Gigante (Nicotiana glauca).
De los 4154 individuos observados, se contaron 2343 afectados, que equivalen a una incidencia de infestación total de poco más de 56%. Entre las especies más afectadas destacan el álamo dólar (Populus alba L.) y el álamo común (P. canadensis Moench.), ambos con una incidencia de infestación de poco más de 80%, seguidos por el sauce llorón (Salix babylonica L.) con 76.47% y el fresno (Fraxinus uhdei (Wenz.) Lingelsh.) con 59.14% (Fig. 4).
Figura 4 Incidencia de infestación por el muérdago Cladocolea loniceroides en especies arbustivas y arbóreas presentes en el parque Rodolfo Landeros Gallegos, Aguascalientes, México.
El valor de infestación promedio fue de 1.6 y el mayor valor lo presentó Populus canadensis (2.42), seguido por Salix babylonica (2.29), Populus alba (2.1) y Fraxinus uhdei (1.79). Populus canadensis fue también la especie con el mayor valor de incidencia severa (30.91), seguida por Fraxinus uhdei y Salix babylonica (23.34 y 23.53, respectivamente). En total, existe una densidad de 33.47 árboles infestados por hectárea, la mayoría de los cuales corresponde a F. uhdei, con 23.86 (Tabla 3).
Se identificaron 18 especies de angiospermas libres de infestación por C. loniceroides (Tabla 4). Durante los conteos de árboles y arbustos, se corroboró que los individuos de estos taxones no estuvieran afectados por matas de muérdago.
Tabla 4 Especies de angiospermas arbustivas o arbóreas presentes en el parque Rodolfo Landeros Gallegos libres de infestación por el muérdago Cladocolea loniceroides.
| Familia | Especie | Nombre común | Hábito |
| Altingiaceae | Liquidambar styraciflua L. | Liquidámbar | Árbol |
| Anacardiaceae | Schinus molle L. | Pirul | Árbol |
| Schinus terebinthifolias Raddi | Pirul brasileño | Árbol/arbusto | |
| Bignoniaceae | Jacaranda mimosifolia D. Don | Jacaranda | Árbol |
| Casuarinaceae | Casuarina equisetifolia L. | Casuarina | Árbol |
| Fabaceae | Prosopis laevigata (Humb. & Bonpl. ex Willd.) M.C. Johnst. | Mezquite | Árbol/arbusto |
| Erythrina americana Mill. | Colorín | Árbol | |
| Fagaceae | Quercus resinosa Liebm. | Encino blanco | Árbol |
| Quercus rugosa Née | Encino quiebrahacha | Árbol | |
| Meliaceae | Melia azedarach L. | Paraíso | Árbol |
| Moraceae | Ficus retusa L. | Laurel de la india | Árbol |
| Eucalyptus camaldulensis Dehnh. | Eucalipto | Árbol | |
| Myrtaceae | Eucalyptus cinerea F.Muell. ex Benth. | Eucalipto dólar | Árbol |
| Psidium guajava L. | Guayabo | Árbol/arbusto | |
| Oleaceae | Ligustrum lucidum W.T. Aiton | Trueno | Árbol |
| Proteaceae | Grevillea robusta A. Cunn. ex R. Br. | Grevilea | Árbol |
| Rosaceae | Eriobotrya japonica (Thunb.) Lindl. | Níspero | Árbol |
| Tamaricaceae | Tamarix gallica L. | Tamarisco | Árbol |
Las aves que fueron observadas alimentándose de los frutos de C. loniceroides corresponden a siete especies pertenecientes a cinco familias (Tabla 5). Las más comunes son el zanate mayor (Quiscalus mexicanus), el pinzón mexicano (Haemorhous mexicanus), el tirano chibiú (Tyrannus vociferans), la paloma alas blancas (Zenaida asiatica) y el papamoscas cardenalito (Pyrocephalus rubinus) (Figs. 5A-D y 6). En las excretas de este último se encontraron semillas de C. loniceroides principalmente de enero a abril.
Tabla 5 Aves dispersoras de las semillas del muérdago Cladocolea loniceroides dentro del parque Rodolfo Landeros Gallegos, Aguascalientes, México.
| Familia | Especie | Nombre común | Estacionalidad1 |
| Columbidae | Zenaida asiatica | Paloma alas blancas | R |
| Fringillidae | Haemorhous mexicanus | Pinzón mexicano | R |
| Icteridae | Quiscalus mexicanus | Zanate mayor | R |
| Parulidae | Setophaga coronata | Chipe rabadilla amarilla | MI |
| Tyranidae | Pitangus sulphuratus | Luis bienteveo | R |
| Pyrocephalus rubinus | Papamoscas cardenalito | R | |
| Tyrannus vociferans | Tirano chibiú | R |
1Estacionalidad: R = Residente, MI= Migratorio de invierno (Billerman et al., 2020).
Figura 5 Aves observadas alimentándose de frutos de Cladocolea loniceroides en el parque Rodolfo Landeros Gallegos, Aguascalientes, México. A: Zanate mayor (Quiscalus mexicanus). B: Pinzón mexicano (Haemorhous mexicanus). C: Tirano chibiú (Tyrannus vociferans). D: Paloma de alas blancas (Zenaida asiatica).
Discusión
Aunque C. loniceroides es una planta nativa y endémica de México (Villaseñor, 2016), es probable que su presencia en la ciudad de Aguascalientes, México, se deba a una intro-ducción causada por el hombre al plantar árboles infestados (Sandoval-Ortega y Siqueiros-Delgado, 2019), ya que ha sido localizada únicamente en un área verde urbana dentro de la ciudad y no en áreas forestales con vegetación nativa. Un caso similar ocurre en Ciudad de México, donde esta especie es también considerada introducida (Calderón de Rzedowski, 2001) por medio de árboles ornamentales infestados que fueron llevados de un vivero de Cuernavaca, Morelos (Cházaro Basáñez, Oliva Rivera, Ramón Farías y Vázquez García, 2005).
Estudios previos sugieren que la infestación por muérdago es mayor en áreas verdes urbanas que en bosques naturales (Cid-Villamil, 2006; Díaz-Limón, Cano-Santana y Queijeiro-Bolaños, 2016; Maruyama, Mendes-Rodiguez, Alves-Silva y Cunha, 2012). Esto puede deberse a que en las ciudades los suelos compactos y carentes de nutrientes, la contaminación atmosférica y los daños asociados al vandalismo, son factores que disminuyen la vitalidad del arbolado y lo hacen vulnerable al ataque de plagas y enfermedades, como la infestación por muérdago (Cid-Villamil y Bye, 1998; Maruyama et al., 2012; Zaragoza-Hernández et al., 2015). Es posible que, en comparación con la vegetación árida natural distribuida en la meseta central del estado de Aguascalientes (Siqueiros-Delgado et al., 2017), en donde se sitúa la ciudad del mismo nombre, estos factores sumados al riego continuo generen un ambiente más adecuado para el desarrollo de C. loniceroides causando que este muérdago, al menos por ahora, se encuentre restringido al PRLG.
Para estimar la severidad de la infestación por C. loniceroides, algunos autores (Alvarado-Rosales & Saavedra-Romero, 2005; Arriola-Padilla et al., 2013) han empleado el sistema de calificación de cinco niveles utilizado por Pérez-Laorga, Alguacil y Montero (2001) en Viscum album L. y adaptada para C. loniceroides (Alvarado-Rosales et al., 2003). No obstante, este sistema presenta ciertas desventajas, aún con las modificaciones hechas por Alvarado-Rosales et al. (2003), para evaluar la infestación por C. loniceroides. Lo anterior, debido a que fue diseñado para especies de pinos (Pinus spp.), los cuales son plantas siempre verdes, cuyas hojas pueden persistir más de dos años (Earle, 2020). Por esto, dos de los cinco niveles consideran la dominancia del follaje del hospedero respecto al follaje de las matas de muérdago que lo parasitan, lo que resulta difícil de determinar en especies caducifolias; además, el nivel cinco corresponde a árboles muertos, los cuales comúnmente carecen de estructuras para poder ser identificados.
Por las razones anteriores se optó por utilizar el sistema de seis niveles propuesto por Hawksworth (1977) con algunas modificaciones. A diferencia del sistema de Perez-Laorga et al. (2001), este toma en cuenta el número de ramas infestadas en lugar de la abundancia del follaje del hospedero, por lo que es más adecuado para especies caducifolias, además no considera a los individuos muertos. Sin embargo, el sistema de Hawksworth (1977) no se recomienda para árboles con menos de 3 m de altura, por lo que lo que fue necesario hacer modificaciones, que se basaron en las sugerencias que el mismo autor menciona al describir las limitaciones de su sistema. Se toma en cuenta para arbustos y árboles menores de 3 m el número de matas de muérdago en lugar de la proporción de ramas afectadas, la cual sí se considera en el caso de árboles mayores a 3 m y de ramificación densa.
Aunque el sistema de Hawksworth (1977) está diseñado para evaluar la infestación por muérdagos enanos (Arceuthobium), ya ha sido modificado para ser aplicado en especies arbóreas afectadas por los géneros Struthanthus, Psittacanthus y Phoradendron (Bello, 1984; Howell y Mathiasen, 2004), mostrando que, con base en la proporción de ramas afectadas se puede valorar la infestación por muérdagos, tanto enanos como verdaderos.
La presencia de C. loniceroides representa una amenaza tanto para la vegetación nativa como para especies ornamentales y cultivos dentro del estado, pues se detectó que afecta especies de importancia agrícola como la granada (Punica granatum L.), el nogal (Carya illinoinensis (Wangenh.) K. Koch) y el olivo (Olea europaea L.). Además, se ha reportado que parasita árboles de aguacate (Persea americana Mill.), durazno (Prunus persica (L.) Batsch), cítricos (Citrus spp.) y capulín (Prunus serotina Ehrh.) (Vazquez-Collazo et al., 2006).
Las especies más afectadas por C. loniceroides dentro del área de estudio son el álamo común (Populus canadensis), el álamo dólar (P. alba) y el fresno (Fraxinus uhdei), que se utilizan como plantas ornamentales en áreas verdes de la ciudad de Aguascalientes (De la Cerda-Lemus y González-Adame, 2009; Semadesu, 2013). El fresno (F. uhdei) se reporta como hospedero de esta misma especie de muérdago en otros sitios del país (Arriola-Padilla et al., 2013; Díaz-Limón et al., 2016; Vazquez-Collazo et al., 2006) y junto con el varaduz (Eysenhardtia polystachya (Ortega) Sarg.), especie nativa del estado que también presenta infestación en el PRLG, es una de las más afectadas por C. loniceroides en otras áreas verdes urbanas (Díaz-Limón et al., 2016).
El fresno (F. uhdei), también se encuentra de manera silvestre en el estado, como un elemento de bosque de galería junto con Salix bonplandiana Kunth (Siqueiros-Delgado, Rodríguez-Avalos, Martínez-Ramírez, Sierra-Muñoz y García-Regalado, 2017), otra especie nativa afectada por C. loniceroides, tanto en el área de estudio como en otros sitios de México (Alvarado Rosales y Saavedra Romero, 2005; Arriola Padilla et al., 2013). El bosque de galería es uno de los tipos de vegetación menos extensos en Aguascalientes, pues ocupa 0.35% del estado y se encuentra en una situación relictual, con problemas de supervivencia (Siqueiros-Delgado, Rodríguez-Avalos, Martínez-Ramírez y Sierra-Muñoz, 2016; Siqueiros-Delgado et al., 2017), por lo que es el tipo de vegetación que podría verse más afectado por C. loniceroides, si la distribución de esta planta hemiparásita se extiende más allá del PRLG.
Entre las especies no afectadas presentes en el PRLG se encuentran el colorín (Erythrina americana Mill.), el laurel de la india (Ficus retusa L.) y el liquidámbar (Liquidambar styraciflua L.), que ya se han señalado como libres de infestación por muérdago en otros estudios realizados en el país (De la Paz Pérez-Olvera et al., 2006). Sucede lo contrario con la rosa laurel (Nerium oleander L.), que se ha registrado como libre de infestación por muérdago en otros estudios (De la Paz Pérez-Olvera et al., 2006), pero dentro del PRLG se observaron varios individuos con matas de C. loniceroides bien desarrolladas.
De igual manera, algunos autores (Arriola-Padilla et al., 2013; Calderón de Rzedowski, 2001; Kuijt, 1975) han identificado al trueno (Ligustrum lucidum W.T. Aiton) como hospedero de C. loniceroides. No obstante, en el área de estudio, en donde existen áreas forestadas únicamente con individuos de esta especie, no se detectaron árboles afectados por muérdago. Lo mismo ocurre para Quercus rugosa Née, que es mencionada como uno de los hospederos con mayor frecuencia e intensidad de infestación en otra área verde urbana en el país (Díaz-Limón et al., 2016), pero en el PRLG, al igual que las demás especies de este género como Q. resinosa Liebm., está libre de infestación.
Las aves son los principales dispersores de semillas de muérdagos verdaderos (Mathiasen et al., 2008; Watson, 2001), dicha dispersión ocurre por medio de tres mecanismos: 1) la defecación, 2) la regurgitación y 3) el abandono de las semillas pegajosas sobre las ramas (Stevens, 2001), por lo que puede considerarse a toda ave que se alimenta de frutos de muérdago como potencial dispersor de sus semillas.
Un estudio de aves dispersoras realizado para otra especie de la familia Loranthaceae (López-de Buen y Ornelas, 2001) sugiere que el muérdago utiliza una estrategia de alta inversión en nutrimentos para atraer a dispersores durante el tiempo de escasez de frutos. Este podría ser también el caso de C. loniceroides, ya que las especies que se alimentan de sus frutos corresponden en su mayoría a especies generalistas, que utilizan esta fuente de alimento durante el invierno, cuando hay poca disponibilidad de otros frutos, semillas e insectos. Además, las aves generalistas poseen otras fuentes de alimento, por lo que pueden visitar áreas libres de infestación, contribuyendo potencialmente al incremento de la dispersión del muérdago (Rawsthorne, Watson y Roshier, 2011).
Entre las especies observadas alimentándose de frutos de C. loniceroides en el PRLG, se encuentra la paloma alas blancas (Zenaida asiatica) y el zanate mayor (Quiscalus mexicanus), ambas especies comunes en zonas urbanas y agrícolas (Del Olmo y Roldán, 2013; Kaufman, 1996). El zanate mayor ha sido considerado como una de las principales aves que dispersan muérdago en la ciudad de México (Comisión Nacional Forestal [Conafor], 2010).
Otras especies que han sido identificadas anterior-mente como dispersoras de muérdago son el tirano chibiú (Tyrannus vociferans), para Psittacanthus auriculatus (Oliv.) Eichler y P. calyculatus (DC.) G. Don (Díaz-Infante, Lara, Arizmendi, Eguiarte y Ornelas, 2016) y el luis bienteveo (Pitangus sulphuratus), en el caso de Phoradendron affine (Pohl ex DC.) Engl. & K. Krause (Maruyama et al., 2012).
Las aves, como el resto de los animales, no pueden sintetizar pigmentos carotenoides y deben obtenerlos de sus alimentos (Hill, 1992; Salazar-González, 2000) acumulándolos en el cuerpo y en el plumaje (Salazar-González, 2000). Una de las especies para la que se han estudiado las bases bioquímicas para la coloración, es el pinzón mexicano (Haemorhous mexicanus) (Hill, 1992), cuyo plumaje con coloración rojiza contiene carotenoides como β-caroteno, isocriptoxantina y equinenona (Brush y Power, 1976). Los carotenoides son los responsables de muchos casos de la coloración roja, naranja y amarilla en frutos (Namitha y Negi, 2010). Por esto, es posible que los frutos rojos de C. loniceroides sean una fuente de nutrientes y pigmentos para los pinzones mexicanos que se alimentan de ellos en el PRLG.
Por otro lado, el papamoscas cardenalito (Pyrocephalus rubinus) es un ave de la que se sabe poco acerca de su dieta (Ellison, Wolf y Jones, 2009; Kaufman, 1996). Algunos autores mencionan que al parecer consiste solo de artrópodos (Billerman, Keeney, Rodewald y Schulenberg, 2020; Ellison et al., 2009; Kaufman, 1996; MacGregor-Fors, 2010), mientras que otros señalan que también pueden consumir pequeños frutos (Maruri-Aguilar, García-Valdés y Pineda-López, 2013). En el presente estudio se corrobora que Pyrocephalus rubinus incluye dentro de su dieta frutos de C. loniceroides, y dentro del PRLG es común encontrar entre sus excretas semillas de este muérdago, principalmente durante el invierno y principios de primavera. Es posible que al igual que el pinzón mexicano, el papamoscas cardenalito complemente su alimentación con los frutos de C. loniceroides para obtener los carotenoides necesarios para el característico color rojo en su plumaje.
Por último, el chipe rabadilla amarilla (Setophaga coronata) es una especie que anida en Estados Unidos y Canadá y en invierno migra a territorio mexicano; en el verano se alimenta principalmente de insectos, pero durante la migración y el invierno consume una amplia variedad de frutos (Billerman et al., 2020). Existen reportes de que las aves migratorias que se alimentan de los frutos de muérdago pueden transportar sus semillas a grandes distancias (Barlow y Schodde, 1993; Cházaro-Basáñez y Oliva-Rivera, 1991). Debido a lo anterior, cabe la posibilidad de que el chipe rabadilla amarilla pueda transportar semillas en su tracto digestivo durante su camino de regreso a sus sitios de anidación, contribuyendo a la expansión de la distribución de C. loniceroides hacia el norte del país.
Conclusiones
Debido a que más de la mitad de los individuos de las especies hospederas de C. loniceroides en el PRLG muestran infestación por este muérdago, se considera como grave el estado fitosanitario de la zona de estudio. En este caso en particular es recomendable no plantar más álamo dólar (Populus alba), álamo común (P. canadensis), sauce llorón (Salix babylonica) y fresno (Fraxinus uhdei), ya que son las especies más susceptibles de ser infestadas por C. loniceroides. Se recomienda reemplazar los árboles muertos o con infestación severa, por especies nativas como el mezquite (Prosopis laevigata), el encino blanco (Quercus resinosa) y el quiebrahacha (Q. rugosa) que han mostrado no ser afectadas por C. loniceroides dentro del área de estudio o con gimnospermas como el pino piñonero (Pinus cembroides).
Pese a ser una especie dañina para el arbolado dentro del área de estudio, C. loniceroides representa también un recurso importante para la avifauna local, ya que es una fuente de alimento disponible durante el invierno, cuando otros recursos escasean. Por lo anterior, deben incluirse plantas que sustituyan la fuente de alimento que C. loniceroides representa para las aves del PRLG. Es el caso de Pithecellobium dulce (Roxb.) Benth. o Forestiera phillyreoides (Benth.) Torr., que son especies nativas y, al menos por ahora, no han sido reportadas como hospederas de C. loniceroides.
El reemplazo paulatino de especies susceptibles a la infestación por muérdago, aunado a la poda sanitaria, disminuirán la presencia de C. loniceoides en esta área verde urbana hasta erradicarla, ya que actualmente representa una amenaza para otras zonas con vegetación dentro de la ciudad de Aguascalientes. También es recomendable que los árboles que se pretendan introducir al parque y que sean procedentes de vivero, sean inspeccionados en busca de cualquier señal de infestación por C. loniceroides u otra especie de muérdago antes de ser plantado, para evitar una nueva introducción.
Es necesario realizar un estudio más detallado sobre las aves que consumen el fruto de C. loniceroides, para determinar si las semillas excretadas o regurgitadas son viables y comprobar así que estas especies de aves son dispersoras de dicho muérdago verdadero.
