Localización y material vegetativo

Se seleccionaron 20 árboles de A. muricata L. sin injertar: 10 pertenecían a una huerta comercial de 15 años de edad ubicada en Venustiano Carranza, Tepic (estado de Nayarit), México (21° 32’ 2. 77’’ LN y 104° 58’ 39.73’’ LO, a 893 m s. n. m.), y 10 a una huerta de 30 años ubicada en El Tonino, Compostela (también en el estado de Nayarit) (21° 03’ 25.7’’ LN y 105.11’ 54.63’’ LO, a 425 m s. n. m.). El clima de Tepic se clasifica como semicálido subhúmedo, y el de Compostela, como cálido subhúmedo. La temperatura media anual en las dos localidades difiere en 2 °C, aunque Tepic es más lluvioso que Compostela (Cuadro 1). Todos los árboles se establecieron a partir de semillas, lo cual dio lugar a un nivel alto de variabilidad morfológica y de tamaño en los frutos producidos (^{Hernández-Fuentes, Gómez-Jaimes, & Andrés-Agustín, 2013}). Sin embargo, no se pudo determinar el último origen de sus árboles madre.

Se marcaron cuatro ramas por árbol (de 127.8 a 131.5 cm de longitud y de 6.2 a 10.3 cm de diámetro) en cada dirección cardinal; además, se marcaron 15 yemas en reposo en cada rama, donde se desarrollaron flores individuales subterminales y flores agrupadas. Las marcas se realizaron para estudiar los estadios fenológicos en estas estructuras durante aproximadamente un año (de octubre de 2016 hasta noviembre de 2017). Para cada estadio fenológico, se realizaron observaciones cada ocho días o dos veces por semana. En ambas localidades, las huertas carecían de sistema de riego, por lo que el manejo agronómico se centró en el saneamiento, la poda y la eliminación de ramas o brotes muertos de la base de los troncos principales.

Estadios fenológicos de crecimiento (escala BBCH)

La escala BBCH utiliza un sistema de código decimal, que se divide en estadios de crecimiento principales y secundarios (^{Meier et al., 2009}). El primer dígito de la escala corresponde al estadio de crecimiento principal, y su intervalo va de 0 a 9. El segundo dígito varía de 1 a 9, y especifica los estadios intermedios (mesoestadios) entre los estadios principal y secundario. Por último, el tercer dígito es un valor de 0 a 9 que se puede referir al porcentaje de crecimiento que se produce en un órgano o estructura en particular (como yemas foliares, hojas, brotes, yemas florales, flores y frutos), o al porcentaje de progreso en un proceso fisiológico en específico (por ejemplo, defoliación durante la senescencia) (^{Liu et al., 2015}).

Los estadios fenológicos de cada muestra se determinaron utilizando ocho de los diez principales que establece la escala BBCH (^{Cautín & Agustí, 2005}; ^{Meier et al., 2009}), los cuales comienzan con el desarrollo de yemas y terminan con la senescencia de ramas y hojas. Asimismo, se cuantificó el porcentaje de brotes vegetativos, estructuras florales, desarrollo de frutos y defoliación general. La temperatura y la humedad relativa (HR) se registraron con un datalogger (U14-001, HOBO®, EUA), el cual permaneció activo durante todo el periodo de estudio. Se tomaron fotografías de cada estructura analizada y se seleccionaron para ilustrar los diferentes estadios fenológicos observados.

Análisis estadístico

La comparación entre los estadios fenológicos de los árboles de las dos huertas (Compostela y Tepic) se realizó mediante la prueba t de Student. Dichos datos se transformaron previamente mediante un método angular (^{Townend, 2002}). También se realizaron correlaciones simples entre la presencia de estructuras vegetativas y la temperatura media, la HR y la precipitación, con el programa estadístico SAS ver. 9.1 (^{Castillo-Márquez, 2011}).

Condiciones climáticas en las regiones de estudio

Temperatura promedio mensual

En Compostela, la temperatura media varió de 22 a 28.2 °C, con máxima de 37 °C en octubre de 2017 y mínima de 15 °C en diciembre de 2016 (Figura 1A). La temperatura media mensual en Tepic fluctuó de 19.8 a 23.6 °C, con máxima de 34 °C registrada en mayo de 2017 y mínima de 10.7 °C en enero de 2017 (Figura 1B). Las diferencias de temperatura influyeron tanto en el crecimiento vegetativo como en el reproductivo, especialmente en hojas (110-119), brotes (311-319) y flores (510-519). Como resultado, la duración de estas etapas fue menor en Compostela (25, 51 y 36 días, respectivamente) que en Tepic (47, 73 y 42 días, respectivamente) (Cuadro 2).

Figura 1 Temperatura (T) y humedad relativa (HR) en Compostela (A) y Tepic (B), Nayarit, México. 

Cuadro 2 Estadios fenológicos de árboles de guanábana (A. muricata L.) cultivados en dos regiones de Nayarit, México (Tepic y Compostela). 

Estadio fenológico	Periodo principal	Duración (días)
		Tepic	Compostela
Desarrollo de yemas foliares (010 – 019)	abril – julio	46	42
Desarrollo foliar (110 – 119)	abril – julio	47	25
Desarrollo de brotes (311 – 319)	abril – julio	73	51
Desarrollo floral (510 – 519)/	septiembre – diciembre	42	36
Flowering (610 – 619)	septiembre – diciembre	132	153
Desarrollo de frutos (710 – 719)	noviembre 2016 – febrero (Tepic) julio – septiembre (Compostela)	119	109
Maduración de frutos (810 – 819)	mayo – julio	8-10	8-10
Senescencia foliar/senescencia de ramas (910 – 919)	octubre – noviembre (Tepic) noviembre – diciembre 2016 (Compostela)	20	17

De acuerdo con ^{Pinto et al. (2005}), la guanábana se cultiva mejor entre 21 y 30 °C, ya que la fruta es susceptible a cambios bruscos de temperatura, especialmente a los que ocurren por debajo de los 12 °C. En Tepic se registraron temperaturas inferiores a 12 °C durante aproximadamente dos meses (de enero a febrero), mientras que, en Compostela, las temperaturas mínimas no bajaron de 15 °C (Figura 1A). Estos datos indican que las mejores condiciones para el desarrollo de la guanábana se dieron en Compostela, y que en Tepic pueden existir ecotipos adaptados a bajas temperaturas (que prevalecen durante la temporada de invierno).

Precipitación pluvial anual

El volumen total de precipitación (1,377.3 mm en Tepic y 1,403.2 mm en Compostela), así como su distribución temporal (precipitaciones ligeras de octubre a diciembre de 2016 y precipitaciones fuertes de junio de 2016 a septiembre de 2017) fueron similares en las dos regiones de estudio (Figura 2A y B). Este patrón parece ser aceptable para el desarrollo fenológico del guanábano, ya que las fluctuaciones moderadas favorecen su crecimiento adecuado (^{Yamarte et al., 2006}). No obstante, otros estudios hacen hincapié en que el desarrollo óptimo depende de la uniformidad de las lluvias durante todo el año (^{Pinto et al., 2005}).

Figura 2 Precipitación anual en Tepic (A) y Compostela (B), Nayarit, México (Fuente: ^{SMN, 2019}). 

Descripción de los estadios fenológicos

En el ciclo de vida de A. muricata L. se tipificaron ocho estadios principales de crecimiento de acuerdo con la escala BBCH extendida: crecimiento vegetativo, que incluye el desarrollo de yemas (estadio 0), hojas (estadio 1) y brotes (estadio 3); crecimiento de flores, que incluye su emergencia (estadio 5) y su apertura (estadio 6); desarrollo de frutos, que incluye tanto el amarre de los frutos (estadio 7) como su madurez (estadio 8), y senescencia de las ramas, inferida por la defoliación o la caída de las hojas (estadio 9). En el Cuadro 3 se observa la descripción detallada y en la Figura 3 se ilustra con fotografías.

Figura 3 Estadios fenológicos principales de guanábana (Annona muricata L.) determinados con la escala BBCH extendida. Los árboles fueron cultivados en huertas ubicadas en Compostela y Tepic, Nayarit, México. 

Las fases de crecimiento vegetativo (desarrollo de yemas [010-019], hojas [110-119] y brotes [311-319]) se presentaron en mayor proporción de noviembre de 2016 hasta junio de 2017 en ambas huertas; sin embargo, disminuyeron de agosto a noviembre, aunque en Tepic se presentó una fase de crecimiento más activa (P ≤ 0.05) (Figura 4A). El crecimiento vegetativo en Tepic fue aparentemente continuo, y requirió de casi 166 días para completarse (comparado con 118 días en Compostela, una región con temperaturas globales más altas) (Cuadro 2). Aunque los informes sobre la duración del crecimiento vegetativo en A. muricata L. son escasos y no son estrictamente comparables con los de este estudio, también se observan plazos similares a los de Tepic (182 días) en Annona squamosa L. (^{Liu et al., 2015}).

Figura 4 Progreso de las etapas fenológicas en árboles de guanábana (A. muricata L.) durante un año. Los árboles se cultivaron en dos regiones de Nayarit, México (Tepic y Compostela): A) Yemas vegetativas, B) estructuras florales, C) crecimiento de fruto y D) defoliación. *Diferencias significativas (P ≤ 0.05) entre regiones de acuerdo con la prueba de diferencia mínima significativa. 

De acuerdo con ^{Yamarte et al. (2006}), el crecimiento y la ramificación disminuyen durante los periodos de sequía, y la formación de brotes ocurre principalmente durante la estación de lluvias. Sin embargo, se observó que el crecimiento activo de las yemas vegetativas ocurrió durante la estación seca (de enero a mayo; Figura 2). ^{Cruz-Castillo et al. (2002}) indican que en Puerto Rico el crecimiento de las ramas es continuo durante los meses de enero y agosto; similar a lo obtenido en el presente trabajo. Dichos autores plantean la hipótesis de que la mayor partición de carbohidratos en el guanábano no está dirigida a la formación de frutos, sino al crecimiento vegetativo, lo cual se observa en su excesivo crecimiento vegetativo.

Por otro lado, el porcentaje de estructuras florales disminuyó ligeramente en ambas localidades de noviembre a enero, posteriormente se mantuvieron estables hasta junio y después comenzaron a aumentar hasta alcanzar un máximo en septiembre, antes de volver a disminuir (Figura 4B). Sólo se detectaron diferencias significativas entre ambas huertas en los últimos cuatro meses (agosto-noviembre), con mayores porcentajes en Compostela (P ≤ 0.05). En general, el periodo desde la aparición de las yemas florales (estadio 5) hasta el final de la floración (estadio 6) duró de 174 a 189 días en ambas huertas (Cuadro 2). Por el contrario, ^{Yamarte et al. (2004}) informan 98 días desde el momento de la diferenciación floral hasta el amarre del fruto en guanábanos sin injertar. ^{Cruz-Castillo et al. (2002}) y ^{Rosas y Becerra (2012}) señalan que se requieren de 31 a 90 días desde el inicio del desarrollo de la yema floral hasta el comienzo de la antesis. Esta discrepancia en la duración de la floración podría ser resultado de la edad de los árboles, el acceso a los minerales, la nutrición y las relaciones hídricas (^{Avilán-Rovira, Leal-Pinto, & Bautista-Arellano, 1992}).

^{Falcão et al. (1982}) reportan la presencia de flores durante la mayor parte del año en guanábanos cultivados en Brasil, con una mayor ocurrencia de septiembre a enero. Asimismo, en Zulia (Venezuela), el pico de floración ocurre al final de la temporada de lluvias (julio-agosto) (^{Yamarte et al., 2004}), mientras que en Veracruz (México) se presentan dos períodos principales de producción elevada: uno de mayo a julio y otro de septiembre a noviembre (^{Rosas & Becerra, 2012}). Por su parte, ^{Escobar, Zárate y Bastida (1986}) señalan que la floración en regiones húmedas ocurre de noviembre a mayo, mientras que en climas más secos se da de junio a agosto.

En este estudio, se obtuvo una correlación positiva entre la temperatura media y la presencia de estructuras florales en guanábanos de Compostela (r = 0.56*), lo cual sugiere que la floración podría ser favorecida por climas cálidos. Según ^{Yamarte et al (2004}), las temperaturas de 25 a 28 °C favorecen dicho proceso en A. muricata L., y la temperatura promedio en Compostela osciló entre 26.7 y 28.2 °C de agosto a noviembre (Figura 1A), coincidiendo con un mayor número de flores (Figura 4B). En general, la floración se observa durante todo el año en Nayarit debido a la presencia de temperaturas favorables en todo el estado (incluyendo las de Tepic y Compostela) y al traslape de las etapas fenológicas (floración, desarrollo del fruto y madurez del fruto) en árboles genéticamente variables y propagados por semilla (^{Hernández-Fuentes et al., 2017}).

En ambas huertas, el período desde el amarre de los frutos hasta la madurez fisiológica duró 114 días en promedio (Cuadro 2). En Colombia se reportan tiempos similares (100 días) en el mismo periodo fenológico (^{Escobar et al., 1986}); la diferencia reside en la edad de los árboles, la variedad, la ubicación específica de los frutos evaluados y los factores ambientales. ^{Rosas y Becerra (2012}) reportan de 77 a 174 días desde el momento del amarre de fruto hasta la cosecha en 10 selecciones de A. muricata L. de Veracruz (México), mientras que en Manaos (Brasil) el principal periodo de fructificación se produce entre enero y marzo (^{Falcão et al., 1982}). En este último caso, los tiempos de fructificación están ligados probablemente a factores climáticos locales, especialmente al régimen hídrico.

La defoliación se produjo durante todo el periodo de estudio. De noviembre de 2016 a enero de 2017, los porcentajes fueron más altos en Compostela, mientras que de febrero a marzo fueron similares en ambas regiones. Sin embargo, esta tendencia se invirtió de mayo a noviembre, al alcanzar Tepic los valores más altos (Figura 4D). ^{Falcão et al. (1982}) observaron una defoliación similar en A. muricata L., con mayor intensidad de enero a marzo. ^{Nascimento et al. (2002}) también reportan caída de hojas durante todo el año, aunque en este caso los periodos de mayor intensidad fueron de febrero a abril y de octubre a noviembre. En general, la defoliación se atribuye a las bajas temperaturas y a la falta de agua (Nascimento et al., 2002). En el caso de falta de agua, Falcão et al. (1982) y Nascimento et al. (2002) coinciden en que los periodos de mayor intensidad se traslapan con la estación seca, aunque esta condición climática también está intrínsecamente provocada por las bajas temperaturas. De hecho, en el presente trabajo, la senescencia se correlacionó negativamente tanto con las menores precipitaciones (r = 0.76**) como con la HR (r = 0.74**).

Considerando lo anterior, la poda fitosanitaria se debería realizar entre mayo y julio, después de la cosecha del periodo principal de fructificación, con la aplicación subsecuente de fungicidas de contacto, lo cual limitaría el desarrollo de enfermedades. Esto último es necesario en regiones como Compostela, donde los árboles de A. muricata L. crecen rodeados de hojarasca y frutos caídos, lo cual los expone a ambientes cálidos, húmedos y mal ventilados propicios para el desarrollo de enfermedades (^{Hernández-Fuentes et al., 2017}; ^{Anaya-Dyck et al., 2021}). Por otro lado, el riego aplicado durante la floración, el desarrollo del fruto o la estación seca aumentaría el rendimiento y la calidad del fruto, además de evitar la defoliación severa que se presenta en las huertas de temporal como consecuencia del estrés hídrico (Hernández-Fuentes et al., 2017). La defoliación ligera mediante agentes químicos aumentaría los rendimientos, sobre todo si se aplica al inicio de la estación seca o según sea necesario en temporadas de baja producción (^{Cruz-Castillo & Cedeño-Maldonado, 1989}).

Por último, la polinización manual de los estigmas receptivos (que abarca desde la antesis hasta la caída del estigma) con polen de flores semi- o totalmente abiertas, ayudaría a estandarizar el tamaño y la forma de los frutos (^{Escobar et al., 1986}), lo cual facilitaría el manejo poscosecha. Esto también podría sustituir a la polinización natural (ya sea por autogamia o por insectos como los escarabajos), que, a pesar de ser ineficiente, persiste en muchas regiones como en Compostela.