Introducción

En los trópicos de México y Centroamérica existen especies frutales poco conocidas que se distribuyen en vegetación natural o en huertos de traspatio, donde sus frutos se consumen como fruta fresca por su valor nutricional o medicinal (^{Alejandro et al., 2020}; ^{Evangelista-Lozano et al., 2021}). Los frutos de Garcinia intermedia tienen un sabor agradable y pulpa blanca; son utilizados para autoconsumo y vendidos en mercados regionales en algunas zonas de México. Este fruto se cosecha mayormente in situ, y proviene de árboles que presentan frutos en solo 2 o 3 años después de la germinación. Dicho frutal es de la misma familia que el mangostán (Garcinia mangostana L.), el cual es de origen asiático y muy parecido a G. intermedia en el sabor y alta capacidad nutracéutica (^{Navarro-González, Codina-Dia, & Periago, 2015}). De acuerdo con ^{Einbond et al. (2013)}, G. intermedia también tiene usos medicinales, ya que las benzofenonas extraídas de la fruta inhiben el crecimiento de células de cáncer de colon humano.

G. intermedia crece semi-cultivada en huertos familiares en Santiago Acahuato, Apatzingan, Michoacán, México, a 1,000 m s. n. m. con clima cálido seco. Los árboles de G. intermedia en esta localidad alcanzan una altura de 10 a 20 m, mientras que en Veracruz alcanzan el mismo tamaño y se encuentran entre los 0 y 800 m s. n. m. (^{Martínez y Pérez, Castillo-Campos, & Nicolalde-Morejón, 2015}). En Estados Unidos, existen algunos ejemplares en Homestead, Florida (^{Einbond et al., 2013}).

La mayoría de los estudios sobre G. intermedia han sido en los ámbitos ecológico y medicinal, y poco se ha abordado sobre los aspectos hortícolas de esta especie. Por ello, estudios relacionados con su propagación asexual y la poscosecha de sus frutos no se encontraron en la literatura. El objetivo de la presente revisión fue mostrar información sobre el potencial agroalimentario y medicinal de G. intermedia con el propósito de impulsar su desarrollo hortícola en zonas tropicales.

Metodología

Se obtuvo información de Agris, Agricola, BioOne, CRC net BASE, CRC Press, ELSEVIER, Google Scholar, Redalyc, SciELO, ScienceOpen, Scopus y Web of Science. Las palabras clave utilizadas en los buscadores, además del nombre científico, fueron frutos poco utilizados, frutales mesoamericanos, frutos menores, frutos medicinales y frutos nativos. Para seleccionar los artículos revisados, se enfatizaron criterios hortícolas, ecológicos, agrícolas, geográficos, ambientales, sociales y medicinales.

Clasificación botánica

La familia Clusiaceae está formada por 27 géneros y 1,090 especies distribuidas en zonas tropicales del mundo (^{Martínez y Pérez et al., 2015}); en México se han registrado 8 géneros y 24 especies (^{Villaseñor, 2004}). La clasificación taxonómica de G. intermedia es: reino Plantae, clase Equisetopsida, subclase Magnoliidae, superorden Rosanae, orden Malpighiales, familia Clusiaceae (Guttiferae), género Garcinia L., género Rheedia L. y especie Garcinia intermedia (Pittier) Hammel (^{Hammel, 1989}).

Sinónimos botánicos y nombres comunes

Los nombres botánicos de G. intermedia son: Rheedia edulis (Seem.), Calophyllum edule (Seem), Rheedia intermedia (Pittier) y Rheedia tonduziana (Engl.) (^{Hammel, 1989}; ^{Martínez y Pérez et al., 2015}). Dependiendo de la región en México, la especie recibe varios nombres comunes, como ishbastié (Chiapas), limoncillo, naranjillo, patácua, mamellito (Michoacán), zapotillo, toronjil (Oaxaca) (^{Pérez-Pacheco, Rodríguez-Hernández, Lara-Reyna, Montes-Belmont, & Ramírez-Valverde, 2004}), chichi de mono (Puebla), elemuy (Quintana Roo) (^{Quiroz-Carranza, Cantú-Gutiérrez, Quiroz, & Herrera-Vázquez, 2011}), manzanillo (^{Burgos-Hernández & Castillo-Campos, 2018}), guo-guo y wuowo (Veracruz) (^{Martínez y Pérez et al., 2015}). En Panamá se le conoce como sastra y monkey fruit (^{Murillo et al., 2013}); en Filipinas, como santol chino, lemon drop y mangosteen (^{Chua-Barcelo, 2014}), y en Costa Rica, como jorco, mangostán (^{González-Paniagua & Barrantes Lobo, 2018}), sastra y mameyito (^{Irías-Mata et al., 2018}).

Origen y distribución

G. intermedia es originario de México (Jalisco, Michoacán, Oaxaca y Veracruz) y Centroamérica (Belice, Costa Rica, El Salvador, Honduras, Nicaragua y Panamá) (^{Lim, 2012}). Crece silvestre en Veracruz en la selva alta perennifolia (^{Báez-Hernández, Herrera-Meza, Vázquez-Torres, Aquino-Bolaños, & Martínez, 2016}), selva baja caducifolia, bosque de pino-encino (^{Martínez y Pérez et al., 2015}), y en la región de los Tuxtlas entre los 10 y 800 m s. n. m. (^{Lascurain, Avendaño, del Amo, & Niembro, 2010}). También se distribuye en la selva lacandona de Chiapas (^{Sánchez-Gutiérrez, Valdez-Hernández, Hernández-de la Rosa, & Beltrán-Rodríguez, 2018}), y en la vertiente del Pacífico en Oaxaca y Chiapas. Se ha colectado esta especie en la zona de Compostela, Nayarit, y en la zona del Tuito, Jalisco. En Michoacán, se encuentran algunos árboles en huertos de traspatio en la comunidad de Acahuato, al norte del municipio de Apatzingan. En Zirimícuaro, municipio de Ziracuaretiro, bajo condiciones subtropicales, existe un huerto donde se produce fruta para autoconsumo.

Fuera de México, dicho frutal crece naturalmente en Alta Verapas, Guatemala, a 300 m s. n. m. (^{Hammel, 1989}), y en los bosques de Panamá (^{King, Leigh, Condit, Foster, & Hubbell, 1997}), Ecuador y Colombia (^{Castaño, Carranza, & Pérez-Torres, 2018}). En Costa Rica, en el Valle Central, ocasionalmente se cultiva como ornamental y se consumen sus frutos (^{Zamora, Jiménez, & Poveda, 2004}). En India, es un frutal menor (^{Dandin, Kencharaddi, Kumar, & Chikkanna, 2019}), y su fruta se utiliza para incrementar la economía del pequeño productor (^{Bhat et al., 2015}).

Características botánicas

^{Pennington y Sarukhán (2005)} describen a G. intermedia como un árbol de fuste cilíndrico (Figura 1), altura de 20 m, y tronco con abultamientos grandes y espaciados. Su corteza externa es color café oscuro, lisa y con abundantes lenticelas. La corteza interna es color rosa, con gotas de exudado amarillo intenso. El grosor de la corteza es de 5 a 8 mm. Su madera es color crema amarillenta, con numerosos rayos, vasos pequeños con parénquima vasicéntrico y exudado de gotas amarillas. Las ramas jóvenes son glabras, de color verde brillante que cambian a pardusco y producen un látex amarillo al cortarlas. Tienen una sección transversal oval, con grandes cicatrices de hojas caídas (^{Martínez y Pérez et al., 2015}).

Figura 1 Forma del árbol (a) y tallo principal (b) de Garcinia intermedia después de 8 años de su establecimiento por semilla. 

Las yemas de G. intermedia son desnudas, diminutas (de 1 a 2 mm de largo), agudas, glabras y sin estípulas. Las hojas decusadas y simples pueden alcanzar un tamaño de 13 x 5 cm a 22 x 7.5 cm, las cuales son elípticas u oblongas, con el margen entero, ápice agudo a acuminado, y base aguda (Figura 2). Su color es verde oscuro y brillantes en el haz, y pálidas en el envés; además, son glabras, coriáceas, y con numerosos nervios secundarios paralelos y un nervio marginal prominente. Los pecíolos son de 1.5 a 2 cm de largo, con un abultamiento conspicuo en la base sobre la superficie superior, y glabros (^{Zamora et al., 2004}).

Figura 2 Hojas de Garcinia intermedia: a) forma elíptica u oblonga y b) hojas jóvenes de color rojizo. 

Los árboles de G. intermedia son perennifolios, y sus hojas pueden vivir de 6 a 8 años en árboles que crecen en la selva húmeda (^{Lovelock, Kursar, Skillman, & Winter, 1998}). Las hojas jóvenes son de color rojizo (Figura 2), con una alta concentración de antocianinas que las protege del ataque de hongos y hormigas (^{Coley & Aide, 1989}). Durante la estación lluviosa, esta especie produce gran cantidad de brotes foliares de color blanquecino en sus primeros estadios de desarrollo, que luego se van tornando rosa, amarillo y verde claro, hasta alcanzar su característico color verde oscuro. Las hojas son muy variables en tamaño; en climas secos, con estacionalidad climática marcada, son relativamente pequeñas, mientras que en climas muy húmedos son grandes. Los individuos que crecen en climas muy húmedos son difíciles de diferenciar de G. madruno, por poseer hojas de igual tamaño, aunque con coloración pardo verdoso y sin hileras claras de resina en el haz (^{Zamora et al., 2004}).

Las flores color blanco G. intermedia son actinomorfas de 7 a 8 mm de diámetro (Figura 3a) y aparecen en fascículos sobre pequeños abultamientos en las axilas de las hojas. Los pedicelos son de 1.5 a 2.5 cm de largo y glabros. Los sépalos son color verde blancuzco, elípticos, cuculados y glabros, de 2 a 3 mm de largo. Los pétalos son blancos, obovados y glabros, de 4 a 5 mm de largo. Los estambres son numerosos, de color blanco y de 3 a 5 mm de largo con pequeñas anteras redondeadas. El ovario mide aproximadamente 2 mm de largo, es ovoide y glabro. En Veracruz, el árbol florece de febrero a abril, mientras que en Ziracuaretiro, Michoacán, florece de julio a agosto en forma cultivada, y de manera intermitente durante todo el año.

Figura 3 a) Flores, b) frutos y c) semillas de Garcinia intermedia. 

Los frutos son bayas glabras, ovoides y color amarillo cuando maduran (^{Hammel, 1989}) (Figura 3b), y al cortarlo produce un látex amarillo. Los frutos presentan una delgada corteza color amarillo, naranja o rojo alrededor de una pulpa blanca; son comestibles y tienen un sabor agridulce atractivo.

Los frutos maduran de junio a septiembre, y en altitudes de 1,600 m (Zirimíuaro, Michoacán), los árboles pueden tener frutos durante todo el año. En San Andrés Tuxtla, Veracruz, México, los frutos se pueden encontrar en los mercados locales entre agosto y noviembre (^{Ibarra-Manríquez, Ricker, Ángeles, Sinaca-Colín, & Sinaca-Colín, 1997}). En Chimalapas, Oaxaca, los frutos son consumidos por el mono araña (Ateles geoffroyi) (^{Ortíz-Martínez & Ramos-Fernández, 2012}), y en Santa Rosa de Cabal, Colombia, son consumidos por murciélagos (^{Castaño et al., 2018}).

Algunos insectos que representan posibles plagas del fruto de G. intermedia son el lepidóptero Eriosocia guttifera (^{Brown et al., 2020}), la escama lobada Paratachardina pseudolobata Kondo & Gullan (Hemiptera: Coccoidea: Kerriidae) (^{Segarra-Carmona & Cabrera-Asencio, 2010}) y la mosca de la fruta Anastrepha suspensa (^{Jenkins & Goenaga, 2008}).

Las semillas miden 2.8 x 1.2 cm (Figura 3c), pueden tardar hasta seis meses en germinar y presentan crecimiento de dos tipos de raíces: primaria y secundaria, que cruza la semilla longitudinalmente. Esto puede ser una ventaja si se necesita regenerar su sistema radical (^{Di Stefano, Marín, & Díaz, 2006}).

Debajo de árboles adultos se encuentran individuos para trasplantar. La mayoría de las Garcinias son apomícticas (^{Murthy et al., 2018}), aunque no existe información al respecto de G. intermedia. La juvenilidad de este árbol es corta, pues produce frutos después de dos años de su germinación.

De los huertos familiares de Santiago Acahuato, Michoacán, se recolectaron frutos de G. intermedia, se extrajeron las semillas y se establecieron plantas desde 2008 en un pequeño huerto ubicado en Zirimícuaro, Ziracuaretiro, Michoacán. En 10 árboles, se muestrearon 18 frutos maduros al azar en 2018, y se evaluó el peso del fruto (g), la longitud polar (cm), el diámetro ecuatorial (cm), la firmeza de la cáscara (kg·cm^-2; con un texturómetro de 1 cm de diámetro), los sólidos solubles totales (°Brix), el número de semillas, el peso total de las semillas (g), el peso de la cáscara (g), el peso de la cáscara más la semilla (g), el porcentaje de la pulpa (%), la longitud del pedicelo (cm), el índice de redondez (longitud polar/diámetro ecuatorial) y el color del fruto (visual) (Cuadro 1).

La masa promedio del fruto fue de 71.8 g, y varió de 24 a 140 g. La longitud polar y ecuatorial fue de 4.6 y 5.3 cm, respectivamente. La resistencia de la cáscara fue de 5.1 kg·cm^-2. Los sólidos alcanzaron 18.6 °Brix en madurez de consumo, que es un valor alto en comparación con el de otros frutos, como la feijoa (Acca sellowiana Berg), que es agridulce y alcanza 14 °Brix (^{González-García, Guerra-Ramírez, del Ángel-Coronel, & Cruz-Castillo, 2018}). Los frutos presentaron de una a cuatro semillas, con un promedio de dos, que resultó en un 52 % de pulpa, y el resto de semillas y cáscara. El índice de redondez fue de 0.98, mostrando frutos casi redondos u ovalados (Cuadro 1). Datos sobre estas características en el fruto de G. intermedia no se encontraron en la literatura.

El fruto de pulpa blanca es aromático, de color amarillo o amarillo-verdoso en madurez de consumo, y se conserva en buen estado a 7 °C hasta por 30 días. Dichas características son hortícolamente importantes para un fruto tropical con potencial en el comercio agroalimentario, y puede ser adaptado al subtrópico. Existen avances en el mejoramiento genético de otras especies de Garcinia poco conocidas como G. indica, pero no para G. intermedia (^{Murthy et al., 2018}).

Los frutos, una vez cosechados, se pueden dejar madurar por siete días a 20 °C y adquieren un color amarillo-verdoso brillante, el cual indica su madurez de consumo.

Usos actuales y potenciales

La madera de G. intermedia resiste al ataque de las termitas, y se utiliza para hacer postes y mangos de herramientas. En Veracruz, crece como árbol de traspatio y se utiliza para la construcción de viviendas (^{Álvarez-Buylla, Lazos-Chavero, & García-Barrios, 1989}). Esta especie es ideal como árbol de sombra permanente, y para establecer setos, cercas vivas y cortinas rompe vientos. Además, es una especie tolerante a la sequía (^{Engelbrecht & Kursar, 2003}), y para optimizar el uso de agua se podría evaluar como portainjerto de otras especies de Garcinia.

Debido a que el árbol posee hojas y frutos atractivos, en Costa Rica se utiliza como planta ornamental, especialmente cuando tiene frutos (^{Zamora et al., 2004}). Asimismo, su follaje se puede usar para arreglos florales, y el fruto se utiliza en la elaboración de licores, mermeladas, helados, yogur y aguas frescas, aunque no existe información sobre su procesamiento.

Existe un gran potencial medicinal de las especies de Garcinia (^{Spontoni-do Espirito Santo et al., 2020}). La fruta de G. intermedia es rica en benzofenonas, como 32-hidroxi-ent-gutiferona M (1) y 6-epi-guttiferona J (2) (^{Muñoz-Acuña et al., 2010}), que han sido utilizadas en el tratamiento de cáncer de colon in vitro (^{Einbond et al., 2013}). Varios carotenoides como zeaxantina, b-caroteno, luteína y b-criptoxantina han sido identificados en el fruto de G. intermedia (^{Murillo et al., 2013}). Debido al alto contenido de estos compuestos (especialmente luteina y zeaxantina), se sugiere consumir este fruto para prevenir patologías oculares (^{Fernández-Araque, Guiaquinta-Aranda, Laudo-Pardos, & Rojo-Aragüés, 2017}).

El fruto de G. intermedia tiene mayor capacidad antioxidante y mayor concentración de fenoles totales que G. mangostana (^{Muñoz-Acuña, Dastmalchi, Basile, & Kennelly, 2012}). Además, algunos flavonoides (podocarpusflavona A y amentoflavona) extraídos de las hojas de G intermedia pueden ser utilizados para combatir la enfermedad de Chagas (^{Abe et al., 2004}; ^{Nabavi et al., 2017}), que es producida por insectos triatominos que transmiten el parásito Trypanosoma cruzi. Para fines terapéuticos, este frutal podría llegar a ser tan valorado como el zapote blanco (Casimiroa edulis Llave & Lex.), que es nativo de México y con el cual se han llevado a cabo varios estudios (^{Agustin, Soto, Famiani, & Cruz-Castillo, 2017}).

Perspectivas

El potencial medicinal y la producción comercial del fruto de G. intermedia requiere ser explorado con mayor profundidad. Sus propiedades medicinales han enfatizado los frutos, y las características fitoquímicas de sus hojas requieren ser evaluadas con más detalle. Estudios sobre el potencial nutracéutico y medicinal de las flores y semillas no se encontraron en la literatura. Por lo tanto, el aprovechamiento integral de este árbol frutal podría posicionarlo como un nuevo e importante producto hortícola arbóreo de las zonas tropicales. La conservación ex situ de este frutal no se está llevando a cabo, y colectas de éste en zonas tropicales de México y Centroamérica se podrían realizar. La selección de individuos con alta calidad frutícola sería ventajosa para su comercialización, ya que tiene el potencial para ser adaptado en zonas tropicales de altura y podría ser un nuevo frutal para el siglo XXI.

Conclusiones

El limoncillo o toronjl (Garcinia intermedia (Pittier) Hammel) es una especie con potencial para uso frutícola en el trópico de México. Se requieren estudios sobre su propagación y manejo de poscosecha. Por la deforestación, muchos individuos se han perdido; por ello, su conservación ex situ e in situ es necesaria. Colectas de esta especie se podrían llevar a cabo en Veracruz, Puebla y Oaxaca, en México, y en Alta Verapaz, Guatemala. Su potencial medicinal es alto debido a sus altas concentraciones de benzofenonas y flavonoides.

La selección de árboles que produzcan frutos dulces, de mayor tamaño y con semillas pequeñas, ofrecería la posibilidad de su uso comercial en el sector alimentario y en el sector salud como un producto alternativo para prevenir o atacar el cáncer de colon.