INTRODUCCIÓN

En la cuenca del medio río Lerma se ubica la subcuenca del río Ángulo que recorre un área sujeta a múltiples presiones antrópicas, entre las cuales destacan la contaminación por vertidos domésticos agrícolas e industriales, el abatimiento de los mantos acuíferos, la desecación y canalización de cauces y manantiales. A pesar de estas presiones ambientales, algunos grupos taxonómicos nativos como la ictiofauna aún están bien representados (^{Medina et al., 2005}; ^{Zubieta et al., 2005}).

En los ríos se llevan a cabo una gran cantidad de procesos y relaciones ecológicas entre distintos grupos taxonómicos y las propiedades físicas y químicas de este. Entre dichas relaciones destacan las representadas por las comunidades algales, las cuales son consideradas como indicadores del estado ecológico de los diferentes cuerpos de agua, y que pueden verse afectadas o beneficiadas por variaciones estacionales o las interacciones entre las variables geomorfológicas, hídricas y bióticas mismas que determinaran en gran medida la estructura comunitaria algal i.e. composición de especies, variación temporal, etc. (^{Martínez & Donato, 2003}; ^{Díaz & Rivera, 2004}).

Uno de los bioindicadores ecológicos más utilizados por su abundancia y diversidad son los que están representados por las algas microscópicas del grupo Bacillariophyceae conocidas comúnmente como diatomeas, las cuales son universalmente reconocidas como uno de los componentes biológicos de los sistemas lóticos más adecuados para el monitoreo de la calidad del agua, en términos de la contaminación orgánica y eutrofización (^{Barber & Haworth, 1981}; ^{Sabater et al., 1991}).

En México existe una gran abundancia de sistema lóticos, destacando la cuenca del río Lerma-Chapala, considerado uno de los ríos más extensos y contaminados del país debido a la intensa actividad industrial desarrollada a lo largo de sus márgenes. Cabe mencionar que se han realizado algunos estudios en la parte oeste y alta de la cuenca para conocer la calidad del agua, utilizando como base a las comunidades de diatomeas epilíticas y su relación con el ambiente (^{Abarca, 2010}; ^{Segura et al., 2012}).En ambas investigaciones se concluye que se observan variaciones ambientales de ambientes mesotróficos-eutróficos en periodo de lluvias a hipereutróficos en el periodo de estiaje, además de especies no identificadas a nivel taxonómico con potencial para ser referidas como indicadoras de calidad del agua.

Con el objeto de conocer si en la cuenca las condiciones del río Angulo son semejantes a las del río Lerma y aportar información específica sobre la distribución de especies bioindicadoras, en este estudio se determinaron las especies de diatomeas epilíticas asociadas a contaminación del río Angulo afluente del río Lerma en la época de estiaje y post lluvias. Así mismo, se contribuye con el inventario diatomológico de la Cuenca del Lerma.

MATERIALES Y MÉTODOS

El río Angulo tiene una superficie de 2,079 km² y fluye de sur a norte, con un recorrido total de 64km, que inicia en la laguna de Zacapu y desemboca en el río Lerma. Administrativamente, pertenece a la región del medio Lerma de la cuenca Lerma-Chapala-Santiago (20°13’12’’ N - 102°360’0’’ W y 19°36’36’’ N - 101°18’36’’ W) (Fig. 1). Su cauce presenta canalizaciones con fines agrícolas desde la cabecera hasta la boca (^Medina,1997).

Figura 1 a. Localización de los sitios de estudio en la subcuenca del río Angulo, afluente del Lerma, México. b. Morfología de la cuenca y sitios de muestreo 1) Manantial Zarcita; 2) Zacapu; 3) Tarejero; 4) Estación 3; 5) Lienzo Charro; 6) El Ranchito; 7) Panindicuaro; 8) El Salto; 9) Presa El Rosario; 10) Manantial El Rosario; 11) San Francisco Angamacutiro; 12) Santiago Conguripo. 

Se seleccionaron doce sitios de muestreo: manantial Zarcita (1,990 msmn), río Zacapu (1,980 msnm), río Tarejero (1,975 msnm), río Estación 3 (1,966 msnm), río Lienzo Charro (1,925 msnm), río El Ranchito (1,860 msnm), río Panindicuaro (1,820 msnm), río El Salto (1,755 msnm), río Presa El Rosario (1,740 msnm), manantial El Rosario (1,720 msnm), río San Francisco Angamacutiro (1,683 msnm) y río Santiago Conguripo (1,675 msnm). En cada sitio se realizó un muestreo en temporada de estiaje (junio) y post lluvias (diciembre) en el año 2005.

En cada uno de los sitios mencionados se midieron parámetros fisicoquímicos que incluyen la temperatura, la conductividad específica (K25) y el pH, con un potenciómetro conductivo (PC-18). Los sólidos disueltos fueron registrados utilizando un medidor multiparamétrico HORIBA y la concentración de oxígeno disuelto, con un medidor portátil YSI (51-B), ambos instrumentos previamente calibrados. En cuanto al análisis de las diatomeas, las muestras se obtuvieron a parir de un raspado superficial de los sustratos rocosos (siguiendo el criterio de ^{Rumeau & Coste; 1988}; ^{Kelly et al.,1998}). Por cada sitio de muestreo se rasparon dos a tres rocas que presentaran cubiertas algales, a través del cepillado con un cepillo dental de cerdas medianas por cada sitio, cubriendo un área aproximada de 10 cm². Las muestras se almacenaron en frascos de plástico herméticos debidamente etiquetados con fecha y lugar de muestreo. 50 mililitros y se fijaron in situ con 10 mililitros de formaldehído diluido al 4 %. Para eliminar la materia orgánica al interior y exterior de las diatomeas, las muestras se oxidaron con peróxido de hidrógeno (40%) para eliminar la materia orgánica y con ácido clorhídrico (37%) para disolver el carbonato de calcio presente en cada muestra. Posteriormente, se realizaron tres lavados de las muestras para neutralizarlas y se montaron por triplicado de cada sitio de muestreo laminillas permanentes con Naphrax (IR = 1.74). Las observaciones se realizaron con un microscopio óptico (MO) Olympus Bimax 50, y se obtuvieron imágenes mediante una cámara digital de torre integrada Olympus DP12. Algunos taxones fueron observados con un microscopio electrónico de barrido (JEOL JSM 6400). Finalmente, la determinación taxonómica fue realizada según los criterios de ^{Krammer & Lange-Bertalot (1997a, b)}, ^{Lange-Bertalot (2000, 2001)}, ^{Krammer & Lange-Bertalot (2004a, b)}. Para obtener la abundancia relativa de los taxones se realizó un conteo promedio de 400 valvas por una laminilla en cada sitio de muestreo (^{Kelly et al., 1998}). En cuanto al análisis para determinar las relaciones entre las especies y los parámetros físico-químicos del agua, se aplicó un Análisis de Correspondencia Canónica (ACC)con el software MVSP (Multi-Variate Statistical Package) versión 3.0, por medio del cual se relacionó la abundancia de especies con las variables ambientales medidas (^{Ter Braak, 1990}) y la prueba de Monte Carlo para conocer la probabilidad entre la relación entre la abundancia de los taxones y las variables ambientales.

Para la generación y manejo de la información espacial se utilizó el sistema ILWIS (Integrated Land and Water Information System) versión 3.1. Así mismo se obtuvo la digitalización de la cuenca del río Angulo y se observaron a detalle los rasgos geomorfológicos de las diferentes localidades.

RESULTADOS

Análisis fisicoquímicos

En la Tabla 1 se presentan los valores de las variables fisicoquímicas por sitio y época de muestreo. Los intervalos de temperaturas del río Angulo van de 15 a 19.6 °C en la época de estiaje, y entre 17-22 °C en post lluvias definiéndolo como un cuerpo de agua templado. El pH va de 6.2 a 8.0 en época de estiaje y de 7.2 a 8.8 en época de post lluvias, mientras que los valores de conductividad fluctuaron entre 0.4 a 1.2 y 137 a 566μS cm^-1entre época de estiaje y post lluvias. Por otra parte, las variaciones en la concentración de oxígeno disuelto (OD mg L^-1) y de sólidos disueltos totales (SDT) son representativos de condiciones hipóxicas (1.4 mg L^-1 y 0.3 SDT%) en la época de estiaje, en cambio, en post lluvias representan condiciones de eutrofización, con aguas altamente oxigenadas (11.7 mg L^-1 y 295 SDT%) debido principalmente a las variaciones geomorfológicas del río, mismas que favorecen el aumento de la velocidad de la corriente y por lo tanto de la oxigenación.

Riqueza y variación temporal de diatomeas

Se identificaron 50 especies de diatomeas epilíticas, incluidas en 20 géneros de los cuales 5 especies son formas centrales y 45 especies son formas pennadas. En la Tabla 2 se muestran las especies de mayor abundancia espacial en la época de estiaje y post lluvias en el río Angulo.

Las especies presentes en ambas épocas fueron Achnanthidium minutissimum, Ulnaria ulna, Nitzschia amphibia, Luticola goeppertiana y Nitzschia dissipata var. dissipata. Además, se registraron taxones como Staurosirella leptostauron, Amphora pediculus, y Pleurosira laevi, que son característicos de variadas condiciones (Fig. 2). En la Tabla 3 se muestran las características ambientales en la que se registraron los taxones más representativos del río Angulo.

Figura 2 Muestra iconográfica de algunas especies representativas en el río Angulo. 1. Nitzschia dissipata (Kützing); 2. Nitzschia amphibia (Grunow); 3. Staurosirella leptostauron (Ehrenberg); 4. Luticola goeppertiana (Hustedt); 5. Stephanodiscus medius; 6. Amphora veneta (Kützing) Levkov; 7. Amphora pediculus (Kützing) Grunow; 8. Pleurosira laevis (Ehrenberg); 9ab. Ulnaria ulna. 

Cabe mencionar que debido a la geomorfología del río Angulo, presenta una autodepuración y buena oxigenación del sistema lótico observándose a Amphora pediculus. Esta oxigenación es más notoria en zonas donde existen diferencias altitudinales como en la localidad de El Salto que produce aumentos de velocidad de la corriente, dando lugar a cambios en la riqueza de diatomeas.

Análisis de correspondencia canónica

El análisis del CCA se llevó a cabo en los 12 sitios de muestreo, usando 6 parámetros ambientales y 50 especies de diatomeas (>3% de abundancia relativa). Las correlaciones entre diatomeas y parámetros fisicoquímicos (conductividad, pH, temperatura, oxígeno disuelto, sólidos disueltos totales y velocidad de la corriente) para la época de estiaje en el eje 1, 2 y 3 fueron altos, con valores de 0.54, 0.86 y 0.95 respectivamente, indicando una estrecha relación entre las especies de diatomeas y los parámetros fisicoquímicos. Para la época de post lluvias se obtuvieron valores altos, en el eje 1 se obtuvo 0.63, para el eje 2 un valor de 0.86 y en el eje 3 un valor de 0.93. La prueba de Monte Carlo mostró relaciones altamente significativas entre las especies y las variables elegidas (p = 0.002).

En la Figura 3a se observan las especies L. goeppertiana y N. dissipata var. dissipata que están relacionadas con altos valores de velocidad de la corriente y abundante oxigenación. Para el caso de U. ulna ubicada en el primer cuadrante, A. pediculus en el segundo cuadrante, N. amphibia en el tercer cuadrante y S. medius en el cuarto cuadrante, se registró que interactúan con valores bajos en conductividad, temperatura, pH y sólidos totales disueltos en la época de estiaje.

Figura 3a Análisis de Correspondencia Canónica de los taxa y variables ambientales correspondiente a la época de secas del río Angulo. 

En la Figura 3b se observa que las especies S. leptostauron, U. ulna y L. goeppertiana se asocian a valores altos de velocidad de la corriente, mientras que N. amphibia y A. veneta se caracterizan por presentarse en zonas con valores bajos de oxígeno disuelto y P. laevis en zonas con valores bajos de pH, temperatura, conductividad y sólidos totales disueltos para la época de post lluvias.

Figura 3b Análisis de Correspondencia Canónica de los taxa y variables ambientales correspondiente a la época de post lluvias. 

DISCUSIÓN

Los resultados presentan marcadas variaciones en cuanto a la distribución y abundancia de algunos taxones para las épocas de estiaje y post lluvias. Para la época de estiaje, se registró a Achnanthidium minutissimum como especie dominante en el Manantial Zarcita. Este taxón es considerado como un buen indicador de altas concentraciones de oxígeno en aguas alcalinas e indiferente a las concentraciones de calcio y hierro (^{Alarcón & Peláez, 2014}). Otro taxón indiferente al calcio, pero que no es buen indicador ecológico, independientemente que se considera una especie tolerante a altas concentraciones de materia orgánica, es Ulnaria ulna, la cual se registró en Zacapu y Manantial El Rosario. En Tarejero, se registró a Staurosirella leptostauron, una especie indicadora de altos intervalos de contaminación relacionados con la concentración de nutrientes. Stephanodiscus medius predominó en la estación 3, dicho taxón es un componente común en los depósitos Pleistocénicos del antiguo Lago de Zacapu (^{Israde et al., 2010}). Al no observarse organismos vivos de dicha especie, se infiere que ha sido transportada dentro del río proveniente de los depósitos antes mencionados.

Un taxón resistente a altos grados de contaminación orgánica es Luticola goeppertiana, la cual se encontró como especie dominante en los sitios de Lienzo Charro y el Salto. En Panindicuaro, dominó Pleurosira laevis, taxón que ha sido considerado como tolerante y resistente a la contaminación y a la alta concentración de nutrientes (^{Calizaya-Anco et al., 2013}). Para San Francisco Angamacutiro, la presencia de Aulacoseira granulata var. granulata resultó sobresaliente, ya que dicho taxón es considerado como planctónico, tolerante a la contaminación y que se ha sido registrado en ambientes de alta turbidez, con altos intervalos de materia orgánica (^{Licursi & Gómez, 2003}). Una especie que soporta ambientes ricos en nutrientes, tolerante a la contaminación de materia orgánica y que prefiere las aguas de media a alta conductividad, es Nitzschia dissipata var. dissipata que se registró en los sitios del Ranchito y Santiago Conguripo (^{Almanza et al., 2016}).

Para la época de post lluvias dominó Staurosirella leptostauron en manantial Zarcita, Estación 3 y El Ranchito, siendo considerada como una especie tolerante a las altas concentraciones de materia orgánica y nutrientes. Ulnaria ulna, un taxon tolerante a la presencia de contaminación orgánica moderada y baja velocidad de corriente (^{Martínez et al., 2003}), se ubicó en Zacapu, Lienzo Charro y Panindicuaro, sitios asociados a niveles altos de DBO y caracterizados por baja perturbación ambiental. En el Salto se registró a Pleurosira laevis, una especie cosmopolita característica en sitios con altos niveles de contaminación (^{Calizaya-Anco et al., 2013}); en este sitio específico se observa un alta turbidez y alto DQO. Para Tarejero dominó Achnanthes exigua, taxón característico por soportar altos intervalos de contaminación; en el punto de muestreo se detectó que esta especie se asocia a los más bajos niveles de oxígeno disuelto y de DQO. Para Manantial El Rosario se registró a Amphora veneta, taxón que se caracteriza por ser muy tolerante a la contaminación (^{Daruich et al., 2017}) y se localizó en un sitio de alta turbidez y niveles altos de oxígeno disuelto. En San Francisco Angamacutiro dominó Nitzschia palea considerada como una especie indicadora de eutroficación que, en efecto, se encuentra en esta localidad asociado a altos niveles de fósforo, con una DQO alta y con bajos niveles de oxígeno disuelto. Esta especie se ha encontrado también en ríos con altas concentraciones de nitratos y fosfatos cerca de tierras agrícolas en la cuenca del río Lerma (^{Abarca, 2010}; ^{Segura et al., 2012}). En Presa El Rosario y Santiago Conguripo, dominó Nitzschia amphibia, un taxón muy tolerante a los altos intervalos de materia orgánica (^{Alarcón & Peláez, 2014}).

Además, Nitzschia amphibia, N. dissipata var. dissipata y N. palea son especies tolerantes a ambientes eutróficos, condiciones que se han observado en varios cuerpos lénticos llamados “bordos” en el estado de Guanajuato cerca del río Lerma (^{Cantoral & Mora, 2012}). Aulacoseira granulata var. angustissimase presentó en la parte más ancha y profunda del sitio Angamacutiro en un ambiente de alta turbidez; se ha observado que es un taxón muy común en ambientes planctónicos de lagos y presas y cuerpos de agua profundos (^{Israde et al., 2002}).

^{Mora et al. (2015)} encontraron como especie dominante a Nitzschia amphibia en los ríos Laja y Querétaro, considerados como referentes para condiciones altamente perturbadas, donde existe una baja diversidad de especies y dominio de especies que prefieren concentraciones altas de materia orgánica.

Nitzschia dissipata var. dissipata, L. goeppertiana, S. leptostauron, y U. ulna, son taxones registrados como tolerantes a desechos industriales que están presentes y han sido registrados en ríos altamente contaminados (^{Germain, 1981}; ^{Cox, 1996}; ^{Cantoral, 1997}; ^{Krammer & Lange-Bertalot, 1997b}; ^{Novelo, 1998}; ^{Lange-Bertalot, 2001}; ^{Dere et al., 2006}; ^{Ndiritu et al., 2006}; ^{Novelo et al., 2007}). A pesar de que no hay grandes industrias textiles en la región (e.g., Celanese, establecida en Zacapu desde 1948), los dos primeros taxones se observaron en ambientes con una tendencia a bajas temperaturas, mayores niveles de OD comparado con las demás localidades.

Por último, A. minutissimum es un taxón sensible a la contaminación, y se asocia a hábitats sombreados (^{Ndiritu et al., 2006}; ^{Sczepocka & Szulc, 2006}), además de que es indicadora de altas concentraciones de oxigenación (^{Krammer & Lange-Bertalot, 2004b}; ^{Segura et al., 2012}); en este estudio se ubicó en el manantial Zarcita, Tarejero, Est. 3 y El Ranchito, donde las condiciones ambientales son sitios con abundante vegetación, baja turbidez, sin embargo muy cercanos a actividades antrópicas (asentamientos humanos y zonas de cultivos).

CONCLUSIONES

A lo largo del río Angulo se registró que las diatomeas se distribuyen de acuerdo con la gradiente altitudinal, espacial y de impactos originados por actividades antrópicas. La morfología del cauce del río, con sus saltos permiten la autodepuración y el aumento del oxígeno disuelto, mismo que favorece la presencia de ciertas especies como Amphora pediculus. La existencia de zonas agrícolas a lo largo del río Angulo favorece la presencia de taxones representativos de ambientes eutrofizados e.g. Nitzschia palea. Además, el análisis de correspondencia mostró que la distribución y riqueza de las diatomeas a lo largo del afluente del río Angulo están estrechamente vinculadas a las características químicas y físicas del agua, así como a las condiciones geomorfólogicas a lo largo de dicho río. La información ambiental y taxonómica de este estudio será de ayuda para futuras investigaciones, así como de carácter florístico o propuestas relacionadas con el monitoreo y conservación ambiental en el río Angulo.