Introducción

Las garrapatas son los segundos vectores más importantes para los humanos en la transmisión de microorganismos infecciosos (bacterias, virus, parásitos y hongos) (^{Kim, 2022}) y los principales vectores para animales silvestres, de compañía y ganado (^{Jore et al., 2020}; ^{Mansfield et al., 2017}). La transmisión se lleva a cabo durante el proceso de alimentación, la cual depende del tipo de garrapata. En garrapatas duras, la hematofagia ocurre una vez en cada estadio, mientras que en garrapatas blandas sucede varias veces en un hospedador, modificando las probabilidades de transmisión (^{Karim et al., 2021}). En algunos casos, las garrapatas pueden estar infectadas con más de un patógeno y causar coinfecciones. A su vez, los animales actúan como amplificadores y reservorios de los microorganismos transmitidos por las garrapatas (^{Cutler et al., 2021}).

Dentro de las bacterias transmitidas por garrapatas se encuentran especies de los géneros Rickettsia, Anaplasma y Ehrlichia. Tienen una distribución global y causan enfermedades zoonóticas caracterizadas de forma general por fiebre, dolor de cabeza, artralgia, escalofríos, mialgia y posteriormente síntomas gastrointestinales como vómitos y dolor abdominal,que pueden llegar a ser severos e incluso mortales (^{Adem, 2019}; ^{Anaya-Ramírez et al., 2017}; ^{Portillo et al., 2015}; ^{Walker & Ismail, 2008}). La morbi-mortalidad de las rickettsiosis, como la fiebre manchada de las montañas rocosas (FMMR), es alta en niños, en pacientes con comorbilidades y en adultos de edad avanzada (^{Abdad et al., 2018}; ^{Torres-Castro et al., 2020}). La anaplasmosis granulocítica humana (AGH), causada por Anaplasma phagocytophilum, y la ehrlichiosis monocítica humana (EMH), ocasionada por Ehrlichia chaffeensis, también pueden tener manifestaciones severas (^{Anaya-Ramírez et al., 2017}).

El riesgo asociado a manifestar una patología posterior a mordedura de garrapata ha sido registrado en Alemania (^{Schielein et al., 2022}), por ejemplo. Sin embargo, la relación existente entre mordeduras y riesgo de manifestación de las infecciones transmitidas por garrapatas es poco conocido debido a que solo una fracción de estas personas desarrollan enfermedad. Aunado a esto, en algunos casos donde se manifiestan signos no se llega a efectuar el diagnóstico apropiado (^{Jore et al., 2020}; ^{Schielein et al., 2022}).

En los últimos 10 años, el incremento en la prevalencia de las enfermedades transmitidas por garrapatas (ETG) en distintos países de América, Europa y Asia les ha dado la clasificación de enfermedades re-emergentes o emergentes (^{Madison-Antenucci et al., 2020}; ^{Ortega-Morales et al., 2019}; ^{Pieracci et al., 2019}). Por ello, las estrategias de control de vectores deben incluir el manejo integrado de estos y deben ser adaptadas a las circunstancias locales de cada región (^{Organización Panamericana de la Salud-Organización mundial de la Salud [OPS-OMS], 2018}).

En México, se han identificado 82 especies de garrapatas. Dentro de los géneros que afectan al hombre se encuentran Rhipicephalus, Amblyomma, Dermacentor, Ornithodoros y Otobius (^{Instituto Nacional de Investigaciones Forestales [INIFAP], 2013}). Rhipicephalus sanguineus (R. sanguineus), también conocida como garrapata café del perro, es la garrapata dura con mayor distribución por el territorio nacional (^{Sosa-Gutierrez et al., 2021}). Los animales silvestres y domésticos son hospedadores regulares, mientras que los humanos son hospedadores accidentales (^{Torres-Castro et al., 2020}). Sobreviven en interiores y exteriores. Pueden ser activas todo el año, siendo los meses más cálidos cuando presentan mayor actividad (^{Little, 2010}).

Por otro lado, estudios realizados en estados de la República Mexicana han documentado la presencia de Rickettsia spp., Rickettsia rickettsi, R. prowazekii, R. akari, R. amblyommatis, R. lusitaniae, R. massiliae, R. parkeri y R. rhipicephali, además de Ehrlichia canis, E. chaffeensis, Anaplasma phagocytophilum y A. platys en garrapatas, perros y animales silvestres (^{Beristain-Ruiz et al., 2022}; ^{Escárcega-Ávila et al., 2018}; ^{Martínez-Ortiz et al., 2019}; ^{Sánchez-Montes et al., 2021}; ^{Sosa-Gutierrez et al., 2016}, ²⁰²¹).

En México, las ETG son percibidas como un posible problema de salud pública y veterinaria si no se controlan a tiempo. Por ello, la FMMR causada por R. rickettsii y otras rickettsiosis (sin identificación puntual del agente etiológico) son enfermedades de reporte obligatorio semanal, a través de los boletines de la Dirección General de Epidemiología (^{DGE, 2022}). No obstante, se sospecha que existen casos no reportados, dados los síntomas inespecíficos de la enfermedad (^{Instituto de Diagnóstico y Referencia Epidemiológicos [Indre], 2019}; ^{Van den Wijngaard et al., 2017}).

En el 2021, Chihuahua fue el estado con mayor número de casos de FMMR y el tercer lugar en otras rickettsiosis a nivel nacional (^{DGE, 2022}). La influencia antropogénica, la variación en la fauna, los cambios en el ambiente debido a actividades recreativas, el cambio climático y la adaptación del vector contribuyen a la modificación en la distribución de las garrapatas y en los patrones de riesgo de mordedura en humanos (^{Cutler et al., 2021}; ^{Escárcega-Ávila et al., 2018}). Asimismo, se ha mostrado que zonas afectadas por brotes de ETG presentan condiciones que permiten la interacción cercana entre los humanos, las garrapatas y los animales hospedadores, lo cual produce las mordeduras y la consecuente transmisión de bacterias patógenas (^{Quintero et al., 2017}). Entre las condiciones de riesgo reportadas en diferentes zonas se encuentran la presencia de animales en los domicilios, que generalmente tienen libre acceso al interior y exterior de estos; la presencia de zonas de vegetación en los alrededores; y el tipo de materiales de construcción de las viviendas (tierra, concreto y madera), los cuales permiten el ocultamiento de las garrapatas en las grietas.

Por otro lado, las ocupaciones y actividades recreativas al aire libre o que impliquen un contacto estrecho con animales también representan un riesgo para la adquisición de ETG (^{Quintero et al., 2017}). Existen estudios en diferentes países sobre la frecuencia de mordeduras de garrapatas que brindan un panorama global de los principales factores de riesgos (^{Fischhoff et al., 2019}; ^{Jore et al., 2020}; ^{Schielein et al., 2022}; ^{Vatansever et al., 2008}). Sin embargo, es necesario tener conocimiento de los grupos de riesgo y de las circunstancias sociodemográficas de las zonas específicas junto con la incidencia reportada de las ETG para llevar a cabo lineamientos locales de prevención de mordeduras y transmisión de patógenos (^{Comstedt et al., 2017}; ^{Jore et al., 2020}). De lo anterior, surge la importancia de realizar estudios de este tipo en Chihuahua. Además, dada la falta de vacunas efectivas contra ETG, la planificación de estrategias apropiadas y adaptadas a la región de Chihuahua para la prevención de mordeduras es fundamental para evitar la emergencia de las enfermedades (^{Van den Wijngaard et al., 2017}).

La ciudad de Chihuahua cuenta con una de las dos universidades autónomas públicas estatales. Durante el segundo semestre de 2021 (2021-2) y el 2022 (2022-1 y -2), más de 10 000 estudiantes de nuevo ingreso fueron inscritos. Estos estudiantes provienen de la capital, así como de otros municipios del estado. Cada semestre se llevan a cabo valoraciones integrales de los alumnos, que comprenden perfiles bioquímicos, psicológicos, médicos, nutricionales, físicos y odontológicos a través del denominado Carnet Integral de Salud (CIS) (^{Fierro, 2021}). Debido a la pandemia por Covid-19, en los dos semestres del 2020 y el primero del 2021 solo se llevó a cabo la valoración psicológica a través de plataformas digitales. Por lo tanto, una vez retomadas las actividades del CIS, se realizó este trabajo con el objetivo de medir la prevalencia de mordeduras de garrapatas de población estudiantil universitaria de nuevo ingreso, para identificar las posibles características sociodemográficas o de exposición entre esta comunidad estudiantil.

Materiales y métodos

Este proyecto fue aprobado por el Comité de Bioética en Investigación de la Facultad de Medicina y Ciencias Biomédicas de la Universidad Autónoma de Chihuahua, con número de registro CI-056-19. El cuestionario utilizado fue adaptado de un trabajo previo con respecto a exposición a rickettsiosis en México (^{Torres-Castro et al., 2020}). Se realizó un estudio transversal, con muestreo a conveniencia de la población estudiantil de primer semestre (nuevo ingreso inscrito) de la Universidad Autónoma de Chihuahua (UACH) en el último periodo del 2021 y los dos periodos del 2022.

Los estudiantes fueron invitados a participar en el presente estudio durante la toma de muestra para evaluación bioquímica para el CIS, la cual se lleva a cabo en el Laboratorio de Análisis Clínicos de la UACH, adscrito a la Facultad de Ciencias Químicas. Aquellos estudiantes que aceptaron participar firmaron una carta de consentimiento informado. Los criterios de exclusión fueron estudiantes que no desearan participar y que no pertenecieran a la población objetivo (aquellos que no eran de nuevo ingreso o que eran de servicio externo al laboratorio).

Los participantes respondieron un cuestionario electrónico compuesto por preguntas sobre información personal como: actividades recreativas practicadas en el exterior (ciclismo, camping, caza, senderismo, jardinería, futbol, ciclismo, caminata, pesca, equitación, motociclismo, patinaje y ranchería), actividades recreativas realizadas en el interior (danza, crossfit, basquetbol, pesas, gimnasio, arte, música, pintura, spinning, tae kwon do y zumba), diagnóstico de rickettsiosis u otras ETG, información de la vivienda habitada (tipo de piso, techo, patio, uso reciente de insecticidas/acaricidas y presencia de vegetación en los alrededores), así como información respecto al contacto con hospedadores y vectores (presencia de animales en el domicilio, acceso de los animales al interior, animales infestados con garrapatas, presencia de pulgas, garrapatas o roedores en la manzana). Con respecto a la residencia, todas aquellas respuestas con municipios diferentes a Chihuahua fueron agrupadas en una sola categoría.

Se realizó el análisis descriptivo para todas las variables. Para el análisis de las variables pertenecientes a las características de la población mordida con respecto a su lugar de residencia, diagnóstico de FMMR u otra ETG/enfermedades trasmitidas por vector (ETV), así como la exposición al vector en el domicilio, se llevó a cabo una regresión binaria logística para calcular OR, una prueba de Wald para determinar X² y p < 0.005 para determinar significancia con el software MiniTab 21.1 (2022).

Resultados

De un total de 2958 respuestas, 2937 fueron incluidas en el estudio de estudiantes de nivel licenciatura, pues se excluyeron 21 estudiantes que ingresaron a programas de bachillerato afiliados a la UACH. Las características basales de la población de estudio se encuentran descritas en la Tabla 1.

A la pregunta sobre si desde marzo del 2020 a la fecha de aplicación del cuestionario había sido mordido(a) por garrapatas u otros vectores (piojos, pulgas o chinches), el 95.91% (n = 2817) respondió “no”. Del resto (n = 120), 98.33% (n = 118) respondieron haber sido mordidos por garrapatas y solo dos participantes reportaron haber sido mordidos por chinches. Dada la falta de identificación taxonómica puntual sobre la referencia a la chinche, estos dos casos fueron incluidos en el total de individuos mordidos, ya que pudieron tratarse de garrapatas si la persona no identificó correctamente entre estos ectoparásitos.

Para determinar factores de riesgo en la población con registro de mordedura de garrapata, se realizaron tres evaluaciones. En primer lugar, referente a los estudiantes que radican fuera del municipio de Chihuahua se encontró una reducción en el riesgo de mordedura (OR = 0.5279, IC 95%: 0.2935-0.9496) en comparación con estudiantes con residencia dentro del municipio. También, se observó un incremento en el riesgo de mordedura en los que habían viajado por vacaciones o trabajo dentro del estado, con respecto a aquellos que no lo hicieron en el periodo de estudio (OR = 1.4319, IC95%: 0.9136-2.2443) (Tabla 2).

En segundo lugar, en la población con diagnóstico previo de rickettsiosis (FMMR u otras), o de ETG/ETV propio o de familiares residentes del mismo domicilio, no se encontró una asociación estadísticamente significativa del evento con la mordedura. Así mismo, la tenencia de mascotas y/o presencia de animales en casa no fue asociado con riesgo de mordedura (Tabla 3).

En tercer lugar, con respecto a la exposición del vector en el domicilio de los encuestados (Tabla 4), aquellos cuyo patio estuvo constituido por piso de madera presentaron un mayor riesgo de mordedura, comparados con aquellos que reportaron no tener patio (OR = 2.4784, IC 95%: 0.2534-24.2421) o aquellos con patio con piso de concreto (OR = 9.8969, IC 95%: 1.1290-86.7585), al igual que aquellos que reportaron tener patio de grava o tierra con respecto al patio de concreto (OR = 1.2313, IC 95%: 0.7934-1.9109). El uso de acaricidas para la fumigación del domicilio también representó un riesgo mayor (OR = 1.9923; IC 95%: 1.3314-2.9813) en quienes reportaron haberlos utilizado en los últimos tres meses al momento de responder la encuesta en contraste con estudiantes que no los emplearon. Por último, quienes respondieron que en su domicilio o manzana había presencia de roedores, pulgas, garrapatas o piojos, presentaron un riesgo mayor de mordedura (OR = 4.3036, IC 95%: 2.8344-6.5343).

Discusión

Dadas las características regionales y geográficas del estado de Chihuahua, resulta relevante determinar antecedentes de mordedura por garrapata en la entidad para complementar los resultados de los programas de control estatal y federal. El objetivo de este trabajo fue medir la prevalencia de mordeduras de garrapatas entre los estudiantes de nuevo ingreso inscritos en la UACH e identificar características sociodemográficas que pudieran estar asociadas a ello. Debido a que la población es proveniente de distintos sectores geográficos, económicos y de otros municipios, el presente trabajo representa un análisis exploratorio en este tipo de población.

Este estudio mostró que el 71.6% de la población con reporte de mordedura son mujeres, diferente de otros estudios donde los hombres presentan mayor riesgo por las actividades ocupacionales que desarrollan (^{Márquez, 2014}). Este resultado podría estar relacionado al hecho de que las mujeres suelen encargarse del cuidado de los animales y la limpieza de los exteriores, probablemente poniéndose en contacto con los vectores (^{Kral, 2006}).

La relación entre mordeduras y diagnóstico de rickettsiosis y otras ETG es posible que se deba a que la transmisión de las bacterias patógenas ocurre cuando la garrapata muerde e introduce secreciones contaminadas dentro del hospedador (^{Nelder et al., 2020}). No fue posible reconocer el agente etiológico de acuerdo con los lineamientos de la normatividad vigente (NOM-032-SSA2-2010) en quienes reportaron un diagnóstico de FMMR u otra ETG. De los 47 participantes (1.60%) que reportaron haber convivido con familiares que fueron diagnosticados con FMMR u otra ETG, solo cinco de ellos reportaron mordedura de garrapata. Esto resalta la poca capacidad de la población para identificar al vector dentro de un ambiente peri- o intradomiciliar. Lo anterior resulta relevante dado que en estudios anteriores realizados en el estado de Chihuahua se ha reportado que casi la totalidad de las garrapatas identificadas en áreas urbanas son R. sanguineus (^{Beristain-Ruiz et al., 2022}; ^{Prado-Ávila et al., 2018}). Esta garrapata en particular tiene la característica de ser nidícola y exhibe un comportamiento endófilo, por lo que habita madrigueras o refugios artificiales. Además, tiene la capacidad de hacer anidamiento en las inmediaciones de las viviendas (^{Gray et al., 2013}). Estas capacidades han causado que habiten dentro de la casa sobre muebles o, en otros casos, que habiten en patios, sobre todo en huecos de paredes o entre piedras (^{Dantas-Torres, 2010}; ^{Dantas-Torres et al., 2006}).

Aunque en el presente estudio un número importante de personas con mordedura de garrapatas tienen animales, no se tuvo un resultado estadísticamente significativo en la relación entre tenencia de animales o mascotas y presentación de mordida de garrapata (Tabla 4). Sin embargo, cuando los animales domésticos presentes en el domicilio se encuentran infestados con garrapatas, o cuando se observa a los vectores y sus hospedadores (ratones) en la cercanía del hogar, existe un contacto cercano entre las garrapatas y los humanos, predisponiéndose a mordeduras (^{Audino et al., 2021}).

Por otro lado, el estudio mostró que las personas que aplicaron algún insecticida/acaricida duplicaron el riesgo de mordedura en comparación con aquellos que no los utilizaron. Es posible que al ser repelida de los perros (tratados con acaricidas), la garrapata café del perro busque otro hospedador, en este caso un humano. Este dato es muy importante, pues como se explicó con anterioridad, la ecología de la garrapata café de perro implica que etapas de su ciclo de vida se lleve a cabo sobre el animal; otras ocurren fuera del hospedero, en las cuales la garrapatas pueden vivir en el patio o dentro de la casa (^{Dantas-Torres, 2010}; ^{Gray et al., 2013}), lo cual aumenta la posibilidad de que el humano sea mordido. Además, el mal uso y abuso de los acaricidas sintéticos puede influir en la resistencia y selección de estos vectores (^{Luns et al., 2021}). Estos factores hacen que sea fundamental que los propietarios o cuidadores de animales acudan al servicio de un médico veterinario. Lo anterior se debe a que es necesario establecer un tratamiento adecuado individualizado a cada caso en particular, con el uso de acaricidas sobre el animal y fumigaciones periódicas en el interior y exterior de la casa.

Como limitantes de este estudio podemos identificar el tipo de población encuestada. Si bien esta permite generar un panorama de la prevalencia de mordedura en dicho grupo, sugerimos se debería continuar con un estudio poblacional no segmentado por conveniencia, que incluya otros municipios con prevalencia de ETG, como Ciudad Juárez o Nuevo Casas Grandes, por ejemplo. Así mismo, es de interés incluir información de marcadores bioquímicos que permitieran ampliar a un estudio seroepidemiológico a través de la cuantificación de IgA, IgG e IgM, por ejemplo.

Conclusiones

Se ha demostrado que las garrapatas (R. sanguineus) que habitan la región de Chihuahua y estados cercanos son vectores de bacterias con potencial patogénico, como Rickettsia rickettsi, Anaplasma spp. y Ehrlichia spp., así como de otros agentes infecciosos, los cuales se pueden transmitir a los humanos durante la mordedura. Por tanto, la asociación de mordeduras de garrapatas con características sociodemográficas puede auxiliar en la identificación de factores de riesgo para padecer alguna ETG en la población de Chihuahua.

Conflicto de interés

Los autores declaran que no tienen conflicto de interés.