Introducción

Las estrategias reproductivas tienen como objetivo optimizar la producción de la descendencia reproductivamente activa en relación con la energía disponible en el medio para asegurar la supervivencia de la especie a través del tiempo (^{Roff 1992}, ^{Muchlisin 2014}). Por lo tanto, estas estrategias son cruciales, ya que determinan la capacidad de los nuevos reclutas para ingresar a la población (^{Stearns 1976}, ^{Wootton 1984}, Roff 1992, ^{Pianka 2000}).

Los batoideos son un grupo de peces cartilaginosos que se caracterizan por 2 modos reproductivos principales (basados en el sitio de gestación): oviparidad y viviparidad (^{Wourms y Demski 1993}). La viviparidad ha sido considerada el modo reproductivo más evolucionado y ventajoso (^{Wourms y Lombardi 1992}) porque aumenta la probabilidad de supervivencia de los neonatos a través de la nutrición generada por la madre y, a través de una disminución de la fecundidad, permite mayores tallas de nacimiento (^{Shine 1989}, ^{Clutton-Brock 1991}, ^{Roff 1992}). Este modo reproductivo está representado en los 4 órdenes de batoideos, y solo la familia Rajidae es ovípara (^{Musick y Ellis 2005}). Entre los batoideos vivíparos, solo hay 2 modos reproductivos basados en la nutrición fetal (^{Wourms 1981}), vivíparo con saco vitelino e histotrofia lipídica definitiva (^{Musick y Ellis 2005}).

Los patrones de distribución de energía durante la reproducción están relacionados con la estrategia de historia de vida de la especie (^{Frisk y Miller 2009}). Considerando que la viviparidad es, selectivamente, más ventajosa, se podría inferir que este modo reproductivo invierte más energía en las crías, lo que asegura su supervivencia. ^{Acuña et al. (2001)} propusieron varios indicadores para evaluar el esfuerzo reproductivo, el cual se define como la porción de la energía total que un organismo invierte en procesos reproductivos para asegurar descendencia fértil (^{Thompson 1984}). De acuerdo con ^{Acuña et al. (2001)}, se deben evaluar 2 parámetros principales: la fecundidad, que se basa en la contribución de nuevos individuos a la siguiente generación (^{Charlesworth 1994}), y la masa de la descendencia, que permite comparar la inversión energética por cohortes. Asimismo, la tasa potencial de aumento poblacional (rʹ), que utiliza datos de supervivencia y reproducción como la edad de madurez y la fecundidad, es una medida efectiva para evaluar la productividad de las poblaciones de peces. La tasa de aumento poblacional también es útil para comparar cómo las poblaciones de peces responden a la explotación (^{Jennings et al. 1998}, ^{Frisk et al. 2001}).

La raya eléctrica gigante,Narcine entemedor(Torpediniformes), y la raya gavilán dorado,Rhinoptera steindachneri(Myliobatiformes), son 2 especies de batoideos simpátricas distribuidas en la bahía de La Paz (Baja California Sur, México), al sur del golfo de California, en la costa mexicana del Pacífico. Ambas especies son frecuentemente capturadas por diversas pesquerías en la región noroeste de México. En el golfo de California, el número de capturas deN. entemedordisminuyó en el periodo de 1997 a 2014 (^{Saldaña-Ruiz 2016}). Recientemente, la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) clasificó a la especie como Vulnerable (^{Pollom et al. 2020a}). Por otro lado,R. steindachneries una de las 5 especies que comprende más del 80% de las capturas actuales en el golfo de California, y fue clasificada como Casi Amenazada por la UICN (^{Pollom et al. 2020b}).

A pesar de que se cuenta con datos disponibles sobre el esfuerzo pesquero al que están sometidasN. entemedoryR. steindachneriy de la reciente actualización de la UICN sobre sus estados de conservación, la información sobre sus características reproductivas, historia de vida, dinámica pesquera y conservación es limitada (^{Villavicencio-Garayzar 2000}, Márquez -Farías 2002, ^{Bizzarro et al. 2007}, ^{Burgos-Vázquez et al. 2017}, ^{Burgos-Vázquez et al. 2018}, ^{Jiménez-García 2020}, ^{Carrillo-Colin 2021}). En consecuencia, se desconoce su vulnerabilidad a la pesca comercial. Se dispone de algunos datos sobre la edad, el crecimiento, las características reproductivas y la demografía de las especies (^{Villavicencio-Garayzar 2000}, ^{Márquez-Farías 2002}, ^{Bizzarro et al. 2007}, ^{Burgos-Vázquez et al. 2017}, ^{Burgos-Vázquez et al. 2018}, ^{Carrillo-Colin et al. 2021}), lo que permite a los investigadores hacer inferencias sobre la susceptibilidad de la especie a la sobreexplotación. Por lo tanto, este estudio tiene como objetivo evaluar el potencial reproductivo y larʹ, así como contrastar la estrategia reproductiva, para inferir, con datos limitados, qué tan susceptibles son estas 2 especies de batoideos a la explotación pesquera.

Materiales y métodos

Indicadores del potencial reproductivo

La información de esta investigación se derivó del proyecto SEP-CONACYT 180894 y fue obtenida a través de recolectas mensuales de 2013 a 2018 por parte de pescadores artesanales de la bahía de La Paz, Baja California Sur, en la costa mexicana del Pacífico (Fig 1).

Figura 1.  Área de estudio (golfo de California y bahía de La Paz) donde se recolectaron las muestras deNarcine entemedoryRhinoptera steindachneride 2013 a 2018. 

Para evaluar el potencial reproductivo deN. entemedoryR. steindachneri, se estimaron un total de 21 indicadores utilizando el método propuesto inicialmente por ^{Vooren (1992)} y posteriormente modificado por ^{Acuña et al. (2001)}. Estos indicadores se dividieron en 2 grupos según el origen de los datos: los dependientes de la fecundidad y los dependientes de la masa (como se indica en la Tabla 1). La edad máxima (indicador A2) deN. entemedorse tomó de ^{Mora-Zamacona et al. (2022)}, mientras que la A2 deR. steindachnerise tomó de ^{Pabón-Aldana (2016)}.

Tabla 1.  Comparación de indicadores del potencial reproductivo basados en fecundidad y masa entreNarcine entemedor(),Rhinoptera steindachneri(), y el índice cualitativo del indicador óptimo (OI) según los rasgos de historia de vida que hacen que una población sea menos vulnerable a las condiciones de explotación pesquera, tal como lo proponen ^{Holden (1974)}, ^{Walker y Hislop (1998)}, ^{Musick (1999)}, ^{Dulvy et al. (2000)}, ^{Stevens et al. (2000)} y ^{Cailliet (2015)}. 

Indicator	Definition/estimation	Narcine entemedor	Rhinoptera steindachneri	OI	Species closest to the OI
Fecundity
A1: age at first maturity (years)	Age of the youngest mature organism	2.8	1.7	Low
A2: maximum age (years)	Maximum age recorded	14.0	9.8	Low
W1: average mass (eviscerated, g)	Average mass of all eviscerated females	2,709.0	3,737.1	Low
W2: maximum eviscerated mass (g)	Maximum eviscerated mass recorded	5,200.0	12,900.0	Low
R1: duration of the reproductive cycle (years)	Beginning of follicular development until birth	1.0	1.0	Short
R2: duration of the reproductive life (years)	A2 - A1	11.2	8.1	Short
An1: average number of embryos (embryos per litter per year)	Average fecundity	8.0	1.0	High
Ap2: annual production of offspring (embryos per litter per year)	A1/R1	8.7	1.1	High
No3: number of offspring accumulated during the period of reproductive activity (annual production of offspring in the reproductive life cycle)	R2 × Ap2	104.4	8.8	High
Mass
W3: mass at first maturity (g)	Mass of the smallest mature organism	1,710.0	3,900.0	Low
W4: average mass of embryos to term (g)	Average mass of embryos in the “late” stage	36.5	841.0	Low
W5: average litter mass (g)	W4 × Ap1	291.0	841.0	Low
W6: annual mass of juvenile production (g)	W4 × Ap2	317.5	917.5	High
W7: growth during the life phase of reproductive activity (g)	W2 - W3	3,490.0	9,000.0	High
W8: accumulated mass of the progeny (g·y-1)	R2 × W6	3,809.6	7,422.2	Low
Rwlitter: relative production of litter biomass per cycle (g·y-1)	W5/W6	0.9	0.9	Low
Rwyear: relative annual biomass production (g·y-1)	W6/W1	0.1	0.2	High
Rwbirth: relative body mass at birth (g)	W4/W1	0.0	0.2	Low
RB1: relative production of biomass during the reproductive phase of life (g·y-1)	(W7 + W8)/W3	4.3	4.2	Low
RB2: relative production of body mass during the reproductive phase of life (g·y-1)	W7/W3	2.0	2.3	High
RB3: relative production of the litter mass during the reproductive phase of life (g·y-1)	W8/W3	2.2	1.9	Low

Para evaluar los indicadores basados en la información embrionaria, solo se utilizaron embriones en etapa “tardía”. La información de los embriones deN. entemedoren etapa “tardía” está basada en los criterios de ^{Burgos-Vázquez et al. (2017)}, y la información embrionaria deR. steindachnerise definió con base en los criterios de ^{Burgos-Vázquez et al. (2018)}. La masa promedio embrionaria a término (embriones en etapa “tardía”, indicador W4), la edad de primera madurez (A1), la edad mediana de madurez (A₅₀) y la edad mediana de preñez (AP₅₀) se estimaron a partir de los datos biológicos derivados del proyecto SEP-CONACYT 180894. La estimación del indicador W4 se basó en la masa promedio de 77 embriones deN. entemedor(masa: 21.3-47.7 g) y en la masa promedio de 37 embriones deR. steindachneri(masa: 723.0-912.0 g).

Para la estimación de la A1 y la A₅₀, se utilizaron un total de 230 hembras deN. entemedor, las cuales se diferenciaron entre maduras e inmaduras según lo establecido por ^{Burgos-Vázquez et al. (2017)}. En el caso deR. steindachneri, se evaluaron 150 hembras, y se diferenció la madurez de acuerdo con lo propuesto por ^{Burgos-Vázquez et al. (2018)}. La estimación de la A1 se basó en la edad de la hembra más joven registrada. Para la estimación de la AP₅₀, se evaluaron 64 hembras preñadas deN. entemedory 15 hembras preñadas deR. steindachneri. La A₅₀y la AP₅₀se calcularon mediante un modelo logístico binomial (0: individuos inmaduros/hembras sin óvulos ni embriones en el útero; 1: individuos maduros/hembras con ovocitos o embriones en el útero) utilizando el software MATLAB r2015a.

Los indicadores que se basaron en la fecundidad y la masa fueron masa promedio (W1), masa máxima eviscerada (W2), duración del ciclo reproductivo (R1), duración de la vida reproductiva (R2), número promedio embrionario (An1), producción anual de crías (Ap2), número de crías acumulado durante el periodo de actividad reproductiva (No3), masa de la primera madurez (W3), masa promedio de la camada (W5), masa anual de la producción de juveniles (W6), crecimiento durante la fase de vida de la actividad reproductiva (W7), masa acumulada de la camada (W8), producción relativa de biomasa de la camada por ciclo (Rw_camada), producción anual relativa de biomasa (Rw_anual), masa corporal relativa al nacer (Rw_nacimiento), producción relativa de biomasa durante la fase reproductiva (RB1), producción relativa de masa corporal durante la fase reproductiva (RB2) y producción relativa de la masa de la camada durante la fase reproductiva (RB3). Estos fueron estimados utilizando la información de ^{Burgos-Vázquez et al. (2017)} paraN. entemedory la de Burgos-Vázquez et al. (2018) paraR. steindachneri.

Resultados

En total, se evaluaron 21 indicadores del potencial reproductivo deN. entemedoryR. steindachneri.Narcine entemedorpresentó 11 IO (W1, W2, An1, Ap2, No3, W3, W4, W5, W8, Rw_nacimientoy RB3), mientras queR. steindachneripresentó 8 (A1, A2, R2, W6, W7, Rw_anual, RB1 y RB2). El resto de los indicadores (R1 y Rw_camada) fueron similares para ambas especies. Con base en la fecundidad y la masa, de las 2 especies,N. entemedorpresentó más indicadores cercanos al IO relacionado con la fecundidad (N. entemedor: 5;R. steindachneri: 3; ambas: 1) y la masa (N. entemedor: 6;R. steindachneri: 5; ambas: 1) (Tabla 1).

A1 fue menor enR. steindachneri, mientras que A2 fue mayor enN. entemedor. W1 y W2 fueron mayores paraR. steindachneri. El R1 para ambas especies fue de aproximadamente 1.0 año; sin embargo, la R2 deN. entemedorfue 4.0 años más larga, aproximadamente 12.0 años, mientras que la R2 deR. steindachnerifue de aproximadamente 8.1 años. Esta diferencia se debe a la diferencia en la A2 de ambas especies (Tabla 1).

Narcine entemedormostró un promedio mayor de An1 (8 embriones/hembra) en comparación conR. steindachneri(1 embrión/hembra). En consecuencia, Ap2 y No3 fueron mayores enN. entemedor. Por otro lado, W3, W4, W5, W6, W7 y W8 fueron mayores enR. steindachneri.

La Rw_camadafue la misma para ambas especies (fecundidad promedio: 0.9), mientras que la Rw_anualy la Rw_nacimientofueron mayores enR. steindachneri. RB1, RB2 y RB3 fueron similares entre las 2 especies (Tabla 1).

Las hembras de ambas especies mostraron una proporción entre A1 y A2 similar (Fig. 2). La A₅₀en hembras deN. entemedorse estimó en 5.1 años (95% IC: 3.5-6.7, Fig. 3a), mientras que la A₅₀en hembras deR. steindachnerise estimó en 3.8 años (95% IC: 1.6-5.9, Fig. 3a). Los valores de AP₅₀paraN. entemedoryR. steindachnerise estimaron en 6.8 años (5.3-8.3 y 5.0-8.6, respectivamente; Fig. 3b, Tabla 1). Las proporciones de A₅₀con respecto a A2 para ambas especies fueron similares, mientras que AP₅₀fue mayor enR. steindachneri(Fig. 2). El valor derʹ fue mayor enN. entemedor(0.48) que enR. steindachneri(-0.18).

Figura 2.  Proporción de edad máxima (A2), edad de primera madurez (A1), edad mediana de madurez (A₅₀) y edad mediana de preñez (AP₅₀) deNarcine entemedoryRhinoptera steindachneri. 

Figura 3.  Ojiva de la edad mediana de madurez (A₅₀) (a) y la edad mediana de preñez (AP₅₀) (b) deNarcine entemedoryRhinoptera steindachneri. 

DISCUSIÓN

Este es el primer estudio que evalúa el potencial reproductivo deN. entemedoryR. steindachneri, lo cual es útil para comparar el costo energético que invierte cada especie en términos de reproducción (^{Vooren 1992}). Nuestro análisis representa una inferencia aproximada sobre la vulnerabilidad de estas 2 especies de batoideos, que se capturan con frecuencia en el sur del golfo de California y cuya información de parámetros poblacionales es insuficiente. Debido a esta información insuficiente, no podemos desarrollar modelos de pesca complejos para predecir las tendencias poblacionales.

El potencial reproductivo en cuanto a la fecundidad enN. entemedortuvo más indicadores cercanos al IO (55.6%) que enR. steindachneri. Por lo tanto, es probable queN. entemedorinvierta más energía en la reproducción en términos de aumentar el tamaño de la descendencia. Aun así, los embriones deN. entemedorson de menor tamaño que los deR. steindachneri. Se puede observar, por ejemplo, queN. entemedormostró un Ap2 que fue 8 veces superior al deR. steindachneri, y el indicador No3 fue 96 veces superior. Debido a que ambos indicadores utilizan la duración del ciclo reproductivo y el porcentaje embrionario para ese tiempo, nuestros análisis confirman que la alta fecundidad y la diapausa embrionaria (^{Burgos-Vázquez et al. 2017}) son ventajas que mejoran el esfuerzo reproductivo enN. entemedor. Debido al pequeño tamaño al nacer deN. entemedor, es probable que esta especie presente una compensación entre la fecundidad y el tamaño al nacer, al invertir una gran parte de su energía en aumentar el número de crías pero no el tamaño corporal.

En cuanto al potencial reproductivo respecto a la masa,R. steindachnerimostró el 50% del total de indicadores más cercanos al IO, yN. entemedormostró alrededor del 58.3% del total de indicadores. Según ^{Roff (1992)} y ^{Haag (2013)}, el método de evaluación del esfuerzo reproductivo con la masa corporal es un proxy adecuado para estimar la energía invertida en la reproducción; sin embargo, puede presentar sesgo, principalmente porque considera la energía destinada a la producción de masa corporal, masa gonadal y masa embrionaria.Rhinoptera steindachnericompensa la baja fecundidad con inversión energética para el desarrollo embrionario. Por lo tanto, es probable que el esfuerzo reproductivo sea mayor enR. steindachnerien comparación conN. entemedordebido al modo reproductivo (nutrición embrionaria: histotrofia lipídica definitiva). Por lo tanto, quizá se produzca una compensación entre la inversión energética para el desarrollo embrionario y la fecundidad de esta especie. No obstante, esta condición de alta demanda energética para la reproducción podría afectar el mantenimiento de la población en caso de sobrepesca (^{Cortés 2000}, ^{Dulvy et al. 2014}).

La principal diferencia reproductiva entreN. entemedoryR. steindachneries el modo en el que la madre nutre a los embriones. Mientras queN. entemedormuestra una histotrofia limitada (^{Burgos-Vázquez et al. 2017}) con un bajo aporte nutricional (mucoproteínas) de la madre hacia el embrión (^{Hamlett et al. 2005}, ^{Musick y Ellis 2005}),R. steindachneripresenta matrotrofia con histotrofia lipídica definitiva (^{Hamlett et al. 2005}, ^{Musick y Ellis 2005}), donde los embriones se nutren mayoritariamente de los nutrientes producidos y secretados por la madre, al menos desde la etapa “media” del desarrollo embrionario (^{Burgos-Vázquez et al. 2018}).Rhinoptera steindachneriinvierte más energía en la nutrición embrionaria al producir la reserva vitelina, junto con la producción y la secreción de leche uterina (^{Wallace 1978}, ^{Wallace y Selman 1981}, ^{Wourms 1981}, ^{Wourms y Lombardi 1992}). Así,N. entemedorpodría tener la ventaja de requerir menos energía para el desarrollo embrionario; sin embargo, la matrotrofia permite queR. steindachneriproduzca crías más grandes y desarrolladas que tienen mayor probabilidad de supervivencia (^{Wourms 1981}, ^{Qualls y Shine 1995}, ^{Goodwin et al. 2002}).

Según ^{Frisk et al. (2001)} y ^{Frisk (2010)}, la diferencia entre la edad de madurez y la edad máxima representa la porción de tiempo que el organismo invertirá en la reproducción. Ambas especies invierten relativamente la misma porción de tiempo en su actividad reproductiva (la relación entre A1 y A2 es igual a 0.36 paraN. entemedory 0.39 paraR. steindachneri), y tienen edades de madurez relativamente tempranas.Rhinoptera steindachnerituvo una mayor proporción (0.7) de edad al momento de la preñez en comparación conN. entemedor(0.5), lo que puede estar relacionado con el modo reproductivo, dondeR. steindachneriprobablemente necesita más tiempo para desarrollar una cavidad abdominal más grande para llevar un solo embrión grande.

^{Frisk et al. (2001)} utilizó larʹ para evaluar la respuesta de algunas especies de elasmobranquios a la explotación y la contrastó con los valores obtenidos por ^{Jennings et al. (1998)}. Ambos estudios relacionaron los valores bajos derʹ con poblaciones en declive debido a la explotación pesquera. En el presente estudio,N. entemedormostró un valor derʹ alto (0.48), mientras queR. steindachneripresentó un valor muy bajo (-0.18). En comparación con otras especies de elasmobranquios,N. entemedormostró uno de los valores más altos derʹ, solo por debajo del tiburón cabeza de pala,Sphyrna tiburo(rʹ = 0.60), que tiene una edad de madurez más temprana, y la raya enana,Leucoraja erinacea(rʹ = 0.68), que presenta una fecundidad de 30 cápsulas/año (6 embriones más por año queN. entemedor) (Frisk et al. 2001). Además,Amblyraja radiata(rʹ = 0.43) muestra un valor derʹ similar al encontrado enN. entemedordebido a su similar edad de madurez y fecundidad (^{Frisk et al. 2001}).

El valor negativo derʹ paraR. steindachneripodría verse afectado por la fecundidad, que es de las más bajas entre los elasmobranquios (1 embrión/hembra) (^{Frisk et al. 2001}, ^{Burgos-Vázquez et al. 2018}). En su estudio, ^{Frisk et al. (2001)} no incluyeron especies con valores de fecundidad de 1 embrión/hembra; la especie con menor fecundidad fueCarcharias taurus(2 embriones/hembra), la cual tuvo una edad de madurez de 7 años yrʹ < 0.001. Debido a su baja fecundidad y A1 relativamente temprana,R. steindachneries menos productiva queN. entemedor, y probablemente tiene una menor capacidad para recuperarse de la sobreexplotación por pesca. Los valores bajos derʹ también se han asociado con organismos que tienen grandes tamaños corporales, madurez tardía y bajas tasas de crecimiento. Además, estas especies parecen ser más susceptibles a la disminución de la población debido a la sobreexplotación por pesca (^{Frisk et al. 2001}, ^{Frisk y Miller 2009}).

De acuerdo con los indicadores reproductivos, las características y larʹ evaluada en el presente estudio, en comparación con otros elasmobranquios,N. entemedorpuede considerarse una especie con A1 relativamente temprana, alto esfuerzo reproductivo dependiente de la fecundidad y alta capacidad para compensar la sobreexplotación por pesca. Por otro lado, en comparación con otros elasmobranquios,R. steindachneries una especie con A1 relativamente temprana, alto esfuerzo reproductivo dependiente de la masa embrionaria y baja capacidad para compensar la sobreexplotación por pesca. El valor bajo de fecundidad enR. steindachneriestá relacionado con valores bajos derʹ, lo que indicaría queR. steindachnerisería más vulnerable a la sobreexplotación por pesca (^{Jennings et al. 1998}, ^{Frisk et al. 2001}). Ambas especies tienen un potencial reproductivo relativamente alto (i.e.,N. entemedora través de la fecundidad yR. steindachneria través de la masa embrionaria). Sin embargo,N. entemedormostró los valores más altos derʹ; por lo tanto, podría considerarse una especie más resiliente a las perturbaciones ambientales y la susceptibilidad por pesca.

En México, el principal problema al analizar la dinámica pesquera de una especie de batoideo es que los registros de pesca no incluyen los nombres científicos de las especies o las especies están mal identificadas, lo que podría generar información errónea para el manejo. Por esta razón, es muy difícil realizar análisis robustos sobre las tendencias de la población y establecer planes de gestión adecuados. Una característica de susceptibilidad deN. entemedores que se comercializa como una especie de tiburón, por lo que no existe información específica sobre su pesquería. En el caso deR. steindachneri, es una especie que forma agregaciones (^{Bizzarro et al. 2007}), lo que la hace más susceptible de quedar atrapada en grandes números. Además, tiene una baja fecundidad. Nuestra principal recomendación es usar esta metodología para especies que no tienen información sobre series de captura, abundancias o datos demográficos para crear un plan de manejo puramente precautorio.