Evaluación de diferentes niveles de proteína y lípidos dietéticos en el crecimiento, la eficiencia alimenticia y los índices biométricos y hematológicos de juveniles de robalo blanco Centropomus viridis

Abdo-de la Parra, María Isabel; Rodríguez-Ibarra, Luz Estela; Ibarra-Castro, Leonardo; Martínez-Brown, Juan Manuel; Álvarez-González, Carlos Alfonso; Peña, Emyr; Velasco-Blanco, Gabriela; Domínguez-Jiménez, Patricia; Rodríguez-Montes de Oca, Gustavo; Abdo-de la Parra, María Isabel; Rodríguez-Ibarra, Luz Estela; Ibarra-Castro, Leonardo; Martínez-Brown, Juan Manuel; Álvarez-González, Carlos Alfonso; Peña, Emyr; Velasco-Blanco, Gabriela; Domínguez-Jiménez, Patricia; Rodríguez-Montes de Oca, Gustavo

doi:10.7773/cm.y2023.3368

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Ciencias marinas

Print version ISSN 0185-3880

Cienc. mar vol.49 Ensenada Jan./Dec. 2023 Epub Dec 08, 2023

https://doi.org/10.7773/cm.y2023.3368

Artículos

Evaluación de diferentes niveles de proteína y lípidos dietéticos en el crecimiento, la eficiencia alimenticia y los índices biométricos y hematológicos de juveniles de robalo blanco Centropomus viridis

María Isabel Abdo-de la Parra¹^*
http://orcid.org/0000-0003-2148-9661

Luz Estela Rodríguez-Ibarra¹
http://orcid.org/0000-0001-8369-1000

Leonardo Ibarra-Castro¹
http://orcid.org/0000-0002-2159-9038

Juan Manuel Martínez-Brown¹
http://orcid.org/0000-0002-9647-7481

Carlos Alfonso Álvarez-González²
http://orcid.org/0000-0001-9240-0041

Emyr Peña³
http://orcid.org/0000-0002-4736-9089

Gabriela Velasco-Blanco¹
http://orcid.org/0000-0002-0288-8141

Patricia Domínguez-Jiménez¹
http://orcid.org/0000-0003-3740-831X

Gustavo Rodríguez-Montes de Oca⁴
http://orcid.org/0000-0002-5809-4586

^¹Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, Unidad Mazatlán, 82112 Mazatlán, Sinaloa, Mexico.

^²Laboratorio de Fisiología de Recursos Acuáticos, División Académica de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, 86039 Villahermosa, Tabasco, Mexico.

^³Instituto de Investigaciones Oceanológicas, Universidad Autónoma de Baja California, 22860 Ensenada, Baja California, Mexico.

^⁴Laboratorio de Reproducción y Cultivo de Peces, Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Autónoma de Sinaloa, 82000 Mazatlán, Sinaloa, Mexico.

Resumen.

Se llevó a cabo un experimento para evaluar el efecto de varios niveles de proteína y lípidos dietéticos en el rendimiento de juveniles de robalo blanco (Centropomus viridis). Se realizó un diseño factorial 4 × 2 con 4 niveles de proteína (40%, 46%, 52% y 58%) y 2 niveles de lípidos (10% y 13%), con 3 replicados por tratamiento. Los peces con un peso inicial de 14.80 ± 0.80 g se alimentaron a saciedad aparente 3 veces al día durante 6 semanas. El crecimiento de los juveniles no presentó diferencias significativas entre los tratamientos. La eficiencia alimenticia solo fue afectada por el nivel de proteína en la dieta, y la mejor tasa de eficiencia alimenticia se obtuvo con las dietas con 52% de proteína; el índice de eficiencia proteica fue significativamente menor con las dietas con 58% de proteína. El índice hepatosomático disminuyó al aumentar el contenido de proteína, y el índice de grasa peritoneal aumentó con el nivel de lípidos en la dieta. El factor de condición no fue afectado por el nivel de proteína o lípidos dietéticos. El hematocrito y la proteína total del plasma fueron significativamente mayores con las dietas con 40% de proteína; la glucosa y los triglicéridos en la sangre fueron afectados por ambos nutrientes. Se concluye que los juveniles de C. viridis pueden ser alimentados con dietas que contengan 40% de proteína y 10% de lípidos y una relación proteína/energía de 20.69 mg·kJ^-1, bajo las condiciones experimentales de este estudio.

Palabras clave: proteína; lípidos; relación proteína/energía; Centropomus viridis

Abstract.

An experiment was conducted to evaluate the effect of various levels of protein and dietary lipids on white snook (Centropomus viridis) performance. A 4 × 2 factorial design was used with 4 protein levels (40%, 46%, 52%, and 58%) and 2 lipid levels (10% and 13%), with 3 replicates per treatment. Fish with an initial weight of 14.80 ± 0.80 g were fed to apparent satiety 3 times a day for 6 weeks. Juvenile growth showed no significant differences among treatments. Feed efficiency was only affected by the protein level in the diet, and the best feed efficiency ratio was obtained with the 52% protein diets; the protein efficiency ratio was significantly lower with the 58% protein diets. The hepatosomatic index decreased with increasing protein content, and the peritoneal fat index increased with dietary lipid level. The condition factor was not affected by the dietary protein or lipid level. Hematocrit and total plasma protein were significantly higher at 40% protein; blood glucose and triglycerides were affected by both nutrients. It is concluded that juvenile C. viridis can be fed diets containing 40% protein and 10% lipids and a protein/energy ratio of 20.69 mg·kJ^-1, under the experimental conditions of this study.

Key words: protein; lipids; protein/energy ratio; Centropomus viridis

INTRODUCCIÓN

Los robalos son peces eurihalinos de la familia Centropomidae que habitan en zonas tropicales y subtropicales a lo largo de las costas del Pacífico y del Atlántico (^{Álvarez-Lajonchère et al. 2013}). Son peces demersales de hábitos carnívoros que se alimentan de moluscos, crustáceos y peces (^{Macal-López et al. 2013}). El robalo blanco del pacífico, Centropomus viridis, se encuentra desde el golfo de California hasta el sur de Ecuador (^{Fischer et al. 1995}). Presenta un alto valor económico en el mercado mexicano por la calidad de su carne, y se le considera con excelente potencial para cultivo, dado que puede crecer y reproducirse en cautiverio y presenta altas tasas de crecimiento (^{Labastida-Che et al. 2013}, ^{Ibarra-Castro et al. 2017}); sin embargo, para llevar a cabo con éxito el cultivo de esta especie, es necesario determinar los requerimientos nutricionales para coadyuvar al desarrollo de dietas específicas. La nutrición acuícola ha demostrado ser un factor limitante para el desarrollo de sistemas acuícolas saludables y eficientes (^{Zhang et al. 2020}). En este sentido, las proteínas y los lípidos en la dieta son algunos de los principales nutrientes para que los peces teleósteos puedan llevar a cabo numerosos procesos fisiológicos (^{NRC 2011}, ^{Dai et al. 2018}, ^{Teles et al. 2020}). La proteína es esencial para el crecimiento de los peces, el mantenimiento de tejidos y la producción de muchos componentes clave, como hormonas, enzimas y anticuerpos (^{Wang et al. 2019}, ^{Yan et al. 2020}); la deficiencia de proteína afecta el crecimiento y la función inmunológica y aumenta la susceptibilidad de los peces a las enfermedades infecciosas (^{Cho et al. 2021}, ^{Steinberg 2022}), y el exceso de proteína en la dieta incrementa el costo de los alimentos y la excreción de residuos nitrogenados, lo que contamina el medio de cultivo (^{Wu y Gatlin 2014}, ^{Khan et al. 2019}, ^{Liu et al. 2021}). Los lípidos y sus principales constituyentes, los ácidos grasos esenciales, son la principal fuente de energía metabólica para el desarrollo de los peces; son necesarios para la estructura, el mantenimiento y la función de las membranas celulares, así como para el transporte y el metabolismo de vitaminas liposolubles y carotenoides, entre otras funciones (^{Sargent et al. 2002}, ^{Tocher 2003}). Tanto la deficiencia como el exceso de lípidos pueden comprometer la respuesta inmune de los peces (^{Steinberg 2022}); además, una dieta con alta cantidad de lípidos puede disminuir el apetito, lo cual afecta el crecimiento (^{Dai et al. 2018}), provocar hígado graso, promover la acumulación de grasa en el tejido muscular y deteriorar la calidad del filete de los pescados (^{Han et al. 2014}, ^{González-Félix et al. 2015}). Por lo tanto, es esencial desarrollar dietas con niveles adecuados de ambos nutrientes para el óptimo desarrollo y crecimiento de los peces, así como determinar la proporción óptima entre los niveles de proteína y lípidos en el alimento para que la proteína se utilice solo para el crecimiento y los lípidos actúen como la principal fuente energética (^{Grisdale-Helland et al. 2008}, ^{Li et al. 2017}, ^{Ma et al. 2020}); con esto, se puede reducir el costo del alimento y elevar la eficiencia de utilización de proteína, mejorar la eficiencia alimenticia y disminuir la excreción de amoniaco y el impacto ambiental de la acuicultura (^{Jiang et al. 2016}, ^{Grapiuna-de Carvalho et al. 2017}).

El efecto ahorrador de proteínas por los lípidos ha sido reportado en varias especies, como Melanogrammus aeglefinus (^{Tibbetts et al. 2005}), Gadus morhua (^{Grisdale-Helland et al. 2008}), Nibea japonica (^{Chai et al. 2013}), Diplodus vulgaris (^{Bulut et al. 2014}), Nibea diacanthus (^{Li et al. 2017}), Epinephelus akaara (^{Wang et al. 2017}), Acanthopagrus schlegelii (^{Wang et al. 2019}), Larimichthys polyactis (^{Ma et al. 2020}) y Centropomus undecimalis (^{Arenas et al. 2021b}); sin embargo, en otras especies, tales como Diplodus sargus (^{Ozorio et al. 2006}), Umbrina cirrosa (^{Kokou et al. 2019}), Pomadasys commersonnii (^{Hecht et al. 2003}) y Ocyurus chrysurus (^{Arenas et al. 2021a}), no se ha observado este efecto. Hasta donde sabemos, no existen estudios sobre los requerimientos de proteína y lípidos dietéticos en juveniles de C. viridis; por lo tanto, el objetivo del presente estudio fue determinar el efecto de diferentes niveles de proteína y lípidos en la dieta sobre los parámetros productivos de juveniles del robalo blanco C. viridis.

MATERIALES Y MÉTODOS

Dietas experimentales

Se formularon 8 dietas con 4 niveles de proteína (40%, 46%, 52% y 58%) y 2 niveles de lípidos cada una (10% y 13%). En la tabla 1 se muestran los ingredientes y la composición química (^{AOAC 2000}) de cada dieta. Las dietas se identificaron como D40/10, D40/13, D46/10, D46/13, D52/10, D52/13, D58/10, D58/13. Los ingredientes se pesaron de acuerdo con las formulaciones utilizando una balanza analítica con una capacidad de 2,000 g (Ohaus CS2000, China). Los macronutrientes se mezclaron en seco durante 15 minutos usando una batidora CRT Global (modelo MIX-B30GA). Posteriormente, se añadieron los micronutrientes, se mezclaron y se adicionó el aceite de pescado y la lecitina de soya. Finalmente, se añadió agua (aproximadamente 400 mL por kilogramo de dieta). La mezcla obtenida se colocó en un molino de 1 HP (Torrey, M- 22RI; Monterey CA,) para obtener gránulos con un diámetro de 5 mm, y se secaron en una estufa a 60 °C durante 12 horas; posteriormente, se refrigeraron a 4 °C hasta su uso. Las dietas fueron elaboradas y analizadas en la Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, México.

Tabla 1 Formulación y composición proximal de las dietas experimentales.

Diet	40/10	40/13	46/10	46/13	52/10	52/13	58/10	58/13
Ingredients (%)
Fish meal ¹	42.72	42.72	49.15	49.15	55.60	55.60	62.00	62.00
Krill meal ¹	2.58	2.58	2.99	2.99	3.35	3.35	3.70	3.70
Poultry meal ¹	8.70	8.70	10.00	10.00	11.30	11.30	12.60	12.60
Pork meal ¹	9.38	9.38	10.75	10.75	12.20	12.20	13.60	13.60
Fish oil ¹	2.74	6.11	1.82	5.19	0.90	4.27	0.00	3.37
Starch ²	29.15	25.78	20.56	17.19	11.92	8.55	3.47	0.10
Alginate ³	2.50	2.50	2.50	2.50	2.50	2.50	2.50	2.50
Minerals premix ⁴	0.23	0.23	0.23	0.23	0.23	0.23	0.23	0.23
Vitamin premix ⁴	0.60	0.60	0.60	0.60	0.60	0.60	0.60	0.60
Soy bean lecithin ⁵	1.00	1.00	1.00	1.00	1.00	1.00	1.00	1.00
Vitamin C ³	0.10	0.10	0.10	0.10	0.10	0.10	0.10	0.10
Choline ⁶	0.20	0.20	0.20	0.20	0.20	0.20	0.20	0.20
Antioxidant ³	0.10	0.10	0.10	0.10	0.10	0.10	0.10	0.10
Proximate composition (% dry matter)
Humidity	7.71	8.29	8.07	8.68	8.10	8.55	7.08	7.48
Protein	40.60	40.77	46.20	45.91	52.19	51.81	58.45	57.94
Lipids	9.64	12.63	9.76	12.84	9.70	12.75	9.66	12.82
Ash	13.57	12.53	15.19	15.75	17.96	17.08	19.71	19.66
Protein/energy (kJ·g^-1)	20.69	20.29	23.49	22.39	26.53	25.27	29.78	28.26

¹PROTMAGRO, Guadalajara, Jalisco, Mexico.

²IMSA Corn Industrializer, Guadalajara, Jalisco, Mexico.

³Droguería Cosmopólita, Mexico City, Mexico.

⁴ROVIMIX R C-EC (Roche) 35% active agent. Vitamin premix composition in grams, milligrams or international units (IU) per kilogram of diet: vitamin A, 10,000,000 IU; vitamin D3, 2,000,000 IU; vitamin E, 100,000 IU; vitamin K3, 4.00 g; thiamine B1, 8.00 g; riboflavin B2, 8.70 g; pyridoxine B6, 7.30 g; vitamin B12, 20.00 mg; niacin, 50.00 g; pantothenic acid, 22.20 g; inositol, 0.15 mg; nicotinic acid, 0.16 mg; folic acid, 4.00 g; biotin, 500.00 mg; vitamin C, 10.00 g; choline 0.30 mg, excipient q.s., 2.00 g; manganese, 10.00 g; magnesium, 4.50 g; zinc, 1.60 g; iron, 0.20 g; copper, 0.20 g; iodine, 0.50 g; selenium, 40.00 mg; cobalt, 60.00 mg. Excipient q.s., 1.50 g.

⁵Pronat Ultra, Mérida, Yucatán, Mexico.

⁶Sigma-Aldrich Chemical, Toluca, Mexico State, Mexico.

Origen de los peces

Los juveniles de robalo blanco fueron proporcionados por la planta piloto de producción de juveniles de peces marinos del Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, Unidad Mazatlán, México, de acuerdo con el protocolo desarrollado por ^{Ibarra-Castro et al. (2017)}.

Diseño experimental, alimentación y condiciones experimentales

Se realizó un diseño experimental factorial completamente al azar (4 × 2), con 3 replicados por tratamiento. El bioensayo se llevó a cabo en 24 tanques circulares de fibra de vidrio con capacidad de 600 L equipados con distribuidores individuales de aire y flujo continuo de agua de mar filtrada. En cada uno se colocaron 20 organismos con un peso promedio de 14.80 ± 0.80 g; se alimentaron a mano a saciedad aparente con las dietas experimentales, hasta observar que el alimento ya no era consumido y permanecía en el fondo del tanque (^{Correia-Pinto y Pinto-Nunes 2021}), 3 veces al día (8:00 A.M., 12:00 P.M. y 4:00 P.M.) durante 6 semanas. La temperatura del agua de cultivo se mantuvo a 28.50 ± 0.07 °C, la salinidad a 35.0 ± 1.0 y el oxígeno disuelto a 5.8 ± 0.3 mg·L^-1. Durante todo el periodo experimental, el fotoperiodo fue de 12 horas luz/12 horas oscuridad.

Variables calculadas

Al final del experimento, todos los peces de cada tanque, previamente anestesiados con esencia de clavo (0.2 mL·L^-1), se pesaron y midieron para determinar el peso ganado (GW, por sus siglas en inglés), la tasa de crecimiento (GR), la tasa de crecimiento específica (SGR), el factor de condición (CF), el consumo de alimento (FI), la tasa de conversión alimenticia (FCR), la tasa de eficiencia alimenticia (FER), el índice de eficiencia proteica (PER) y la tasa de supervivencia (S); adicionalmente, se seleccionaron al azar 3 peces de cada tanque para determinar el índice hepatosomático (HI) y el índice de grasa peritoneal (PFI) mediante las siguientes fórmulas:

GWg=FW-IW (1)

donde FW es el peso promedio final e IW es el peso promedio inicial;

GR%=peso promedio ganadopeso inicial promedio×100 (2)

SGR%=100(In de peso en ese tiempo-In peso inicia)tiempo (3)

CF=peso finallargo total3×100 (4)

FCR=alimento consumidopeso ganado (5)

FER=peso ganadoalimento consunido (6)

PER=incremento de pesoconsumo de proteina (7)

HI%=peso del higadopeso total×100 (8)

PFI%=peso de grasa peritonealpeso total×100 (9)

S%=No. finalNo. inicial×100 (10)

Índices hematológicos

Al final del experimento, se tomaron al azar 9 peces por tratamiento (3 peces por tanque) para realizar la extracción sanguínea. Los organismos permanecieron 24 horas sin alimento antes del muestreo, y posteriormente, se anestesiaron con aceite de clavo (0.2 mL·L^-1). La determinación de los índices se llevó a cabo de acuerdo con ^{del Rio-Zaragoza et al. (2011)}. De cada pez, se extrajo sangre con una jeringa para insulina de 1.0 mL realizando una punción en la vena caudal; alrededor de 200.0 μL de sangre se colocaron en un tubo Eppendorf con ácido etilendiaminotretaacético dipotásico (EDTA-K2) para evaluar la concentración de hemoglobina (HB) y hematocrito (HCT). Otra muestra de 200.0 μL se colocó en otro tubo Eppendorf sin anticoagulante; esta se centrifugó para separar el suero y determinar el contenido de proteína total (TP), glucosa (GL) y triglicéridos (TG). Los parámetros hematológicos fueron determinados utilizando kits comerciales de Biosystems y Randox Laboratories.

Análisis estadístico

Los datos en porcentaje se transformaron a arcoseno. A todos los resultados se les determinó la normalidad (prueba de Bartlett) y la homocedasticidad (prueba de Levene), y se sometieron a un análisis de varianza (ANDEVA) de 2 vías (P < 0.05). Para determinar las diferencias significativas entre tratamientos, se aplicaron pruebas de comparación múltiple de rangos de Tukey (P < 0.05) (Zar 1996). Los análisis estadísticos se llevaron a cabo mediante el programa Statgraphics Centurion XVI v.16.204 (Statpoint Technologies).

RESULTADOS

Crecimiento y supervivencia

En la Tabla 2 se presentan los resultados de crecimiento y supervivencia de los juveniles de robalo blanco alimentados con las diferentes dietas. Como se observa, el FW, el GW, la GR, y la SGR no fueron afectados por el nivel de proteína o lípidos en la dieta (P > 0.05). La supervivencia de los juveniles de robalo blanco al final del periodo de experimentación fue del 100% en todos los tratamientos, a excepción de la D46/10 (96.6%), sin diferencias significativas entre los diferentes tratamientos (P > 0.05).

Tabla 2 Crecimiento y supervivencia de los juveniles de Centropomus viridis alimentados con las dietas experimentales. IW, peso promedio inicial; FW, peso promedio final; GW, peso aumentado; GR, tasa de crecimiento; SGR, tasa de crecimiento específica; S, supervivencia.

Diet	IW (g)	FW (g)	GW (g)	GR (%)	SGR (%)	S (%)
40/10	14.70 ± 0.14	58.86 ± 1.70	44.05 ± 1.93	299.24 ± 14.76	2.47 ± 0.05	100
40/13	14.71 ± 0.40	71.16 ± 7.75	56.45 ± 7.48	383.25 ± 43.85	2.80 ± 0.16	100
46/10	15.10 ± 0.22	66.13 ± 4.06	50.94 ± 4.28	336.14 ± 33.23	2.62 ± 0.13	96.66 ± 5.70
46/13	14.80 ± 0.80	62.90 ± 6.59	47.93 ± 7.19	327.07 ± 62.86	2.57 ± 0.28	100
52/10	15.20 ± 0.31	74.76 ± 7.43	59.55 ± 7.26	392.16 ± 45.80	2.83 ± 0.15	100
52/13	14.83 ± 0.39	67.89 ± 6.90	53.04 ± 7.08	358.74 ± 54.51	2.70 ± 0.20	100
58/10	14.90 ± 0.60	66.79 ± 5.47	51.90 ± 5.48	349.65 ± 33.22	2.67 ± 0.13	100
58/13	15.10 ± 0.60	68.60 ± 10.38	54.43 ± 10.30	360.62 ± 73.64	2.68 ± 0.28	100
Means of main effect
Protein %
40	14.70	65.01	50.25	341.24	2.64	100
46	14.90	64.51	49.44	331.60	2.60	98.33
52	15.00	71.32	56.29	375.45	2.77	100
58	15.00	67.69	53.16	355.13	2.67	100
Lipid %
10	14.90	66.63	51.61	344.30	2.65	99.16
13	14.80	67.63	52.96	357.42	2.69	100
Two-way ANOVA (P value)
Protein	0.6191	P = 0.3150	P = 0.3209	P = 0.4514	P = 0.4770	P = 0.4180
Lipid	0.5828	P = 0.7217	P = 0.6322	P = 0.5168	P = 0.6157	P = 0.3320
Interaction	0.6019	P = 0.1184	P = 0.1263	P = 0.2206	P = 0.2201	P = 0.4180

The results are the mean (mean ± SD) of 3 replicates (n = 3). ANOVA: analysis of variance.

Eficiencia alimenticia e índices biométricos

Los resultados de la eficiencia alimenticia y los parámetros morfométricos evaluados se muestran en la Tabla 3. De acuerdo con el ANDEVA de 2 vías, el FI, la FCR, la FER y el PER fueron afectados por el contenido de proteína en la dieta, y el nivel de lípidos no afectó estos parámetros. El mayor FI se obtuvo de los peces alimentados con el 58% de proteína y fue significativamente diferente (P < 0.05) al presentado por los peces alimentados con los otros niveles de proteína; la menor FCR fue obtenida con los peces alimentados con el 52% de proteína y fue significativamente diferente (P < 0.05) a la obtenida con los juveniles alimentados con el resto de los niveles de proteína. Se obtuvo el 100% de la FER con los peces alimentados con el 52% de proteína, y esta tasa fue significativamente mayor (P < 0.05) que la obtenida con los otros niveles de proteína; en los peces alimentados con el 58% de proteína, se obtuvo el menor valor del PER, y este valor fue significativamente diferente (P < 0.05) al obtenido con los juveniles alimentados con el 40% de proteína. El HI disminuyó significativamente (P < 0.05) al aumentar el contenido de proteína en la dieta, independientemente del nivel de lípidos; en cambio, el PFI aumentó significativamente (P < 0.05) al incrementar el nivel de lípidos en la dieta. El nivel de proteína no afectó el PFI. En cuanto al CF, no se encontraron diferencias significativas entre los diferentes niveles de proteína y lípidos en la dieta (P > 0.05).

Tabla 3 Eficiencia alimenticia e índices biométricos de juveniles de robalo blanco Centropomus viridis alimentados con las dietas experimentales. FI, consumo de alimento; FCR, tasa de conversión alimenticia; FER, tasa de eficiencia alimenticia; PER, índice de eficiencia proteica; HI, índice hepatosomático; PFI, índice de grasa peritoneal; CF, factor de condición.

Diet	FI (g)	FCR	FER (%)	PER	HI (%)	PFI (%)	CF
40/10	55.69 ± 2.70	1.25 ± 0.04	79.12 ± 2.60	1.09 ± 0.05	1.49 ± 0.17	5.51 ± 1.03	0.88 ± 0.05
40/13	57.3 ± 3.70	1.01 ± 0.06	98.22 ± 6.50	1.40 ± 0.18	1.74 ± 0.28	6.41 ± 1.03	0.87 ± 0.03
46/10	56.77 ± 1.70	1.11 ± 0.10	89.79 ± 8.00	1.10 ± 0.09	1.49 ± 0.24	5.43 ± 0.78	0.83 ± 0.02
46/13	59.00 ± 6.40	1.23 ± 0.10	81.0 ± 6.60	1.03 ± 0.15	1.56 ± 0.18	6.47 ± 1.50	0.83 ± 0.03
52/10	54.13 ± 3.30	0.90 ± 0.06	109.84 ± 8.70	1.14 ± 0.14	1.50 ± 0.18	5.28 ± 0.86	0.89 ± 0.01
52/13	57.74 ± 7.40	1.08 ± 0.03	91.84 ± 2.60	1.01 ± 0.13	1.35 ± 0.18	6.27 ± 1.0	0.84 ± 0.02
58/10	65.53 ± 2.00	1.26 ± 0.10	79.11 ± 6.40	0.89 ± 0.09	1.30 ± 0.16	5.63 ± 1.01	0.86 ± 0.01
58/13	64.05 ± 9.20	1.18 ± 0.11	84.85 ± 8.50	0.93 ± 0.18	1.07 ± 0.17	5.77 ± 1.10	0.83 ± 0.02
Means of main effect
Protein %
40	56.50X	1.13Y	88.67X	1.25Y	1.62Z	5.96	0.88
46	57.92X	1.17Y	85.39X	1.06XY	1.52YZ	5.95	0.83
52	55.93X	0.99X	100Y	1.07XY	1.43Y	5.78	0.86
58	64.79Y	1.22Y	81.98X	0.91X	1.19X	5.70	0.84
Lipid %
10	58.03	1.13	89.46	1.05	1.45	5.46A	0.86
13	59.54	1.13	88.97	1.09	1.43	6.25B	0.84
Two-way ANOVA (P value)
Protein	0.0214	0.0015	0.0010	0.0053	0.0000	0.8481	0.1194
Lipid	0.4654	0.8487	0.8595	0.4609	0.6923	0.0031	0.1110
Interaction	0.8596	0.0020	0.0010	0.0604	0.0034	0.5498	0.7050

The results are the mean (mean ± SD) of 3 replicates (n = 3). Values in the same column with different letters are significantly different (P < 0.05). (Dietary protein = X, Y, Z; dietary lipid = A, B). ANOVA: analysis of variance.

Parámetros hematológicos

Los resultados de los parámetros hematológicos evaluados se muestran en la Tabla 4. De acuerdo con los resultados del ANDEVA de 2 vías, el nivel de proteína o lípidos en la dieta no influyó en el contenido de HB en los juveniles alimentados con los diferentes tratamientos (P > 0.05); el valor de HCT sí fue afectado por el nivel de proteína independientemente del nivel de lípidos en la dieta. Los juveniles alimentados con las dietas con 40% de proteína obtuvieron el porcentaje más alto de HCT, y este fue significativamente diferente (P < 0.05) al obtenido con los juveniles alimentados con las dietas con 46% y 58% de proteína. El porcentaje de TP en el plasma de los juveniles de C. viridis fue afectado sólo por el nivel de proteína; los juveniles alimentados con las dietas con 40% de proteína obtuvieron mayor porcentaje de TP que el obtenido en los juveniles alimentados con las dietas con 46% y 58% de proteína (P > 0.05). El contenido de GL y TG en el plasma aumentó significativamente (P < 0.05) al aumentar el porcentaje de lípidos en la dieta. El contenido de proteína en la dieta también afectó ambos parámetros; el valor de la GL fue mayor en los juveniles alimentados con las dietas con 52% de proteína, y el valor de los TG fue significativamente menor (P < 0.05) en los juveniles alimentados con las dietas con 58% de proteína.

Tabla 4 Parámetros hematológicos de juveniles de Centropomus viridis alimentados con las dietas experimentales. HB, Hemoglobina; HCT, hematocrito; TP, proteína total; GL, glucosa; TG, triglicéridos.

Diet	HB (g·dL^-1)	HCT (%)	TP (g·dL^-1)	GL (mg·dL^-1)	TG (mg·dL^-1)
40/10	18.10 ± 8.30	54.00 ± 4.90	7.24 ± 0.53	96.90 ± 2.90	371.56 ± 120.06
40/13	22.22 ± 4.40	56.10 ± 10.40	6.83 ± 0.67	103.70 ± 5.60	447.31 ± 95.10
46/10	18.23 ± 7.10	47.60 ± 6.80	5.76 ± 1.52	97.60 ± 3.80	292.56 ± 142.00
46/13	18.19 ± 7.00	46.20 ± 4.40	6.90 ± 0.49	100.20 ± 4.70	511.10 ± 61.14
52/10	23.37 ± 3.70	55.10 ± 6.30	7.02 ± 0.42	103.60 ± 3.80	242.12 ± 99.01
52/13	20.19 ± 9.20	46.60 ± 7.70	6.67 ± 0.23	105.90 ± 7.20	407.40 ± 26.91
58/10	24.29 ± 7.30	46.90 ± 7.10	6.30 ± 0.53	99.30 ± 4.50	161.41 ± 122.79
58/13	19.04 ± 7.80	44.00 ± 2.60	5.93 ± 0.67	100.30 ± 5.70	231.62 ± 100.25
Means of main effect
Protein %
40	20.16	55.06Y	7.04Z	100.29X	409.43Y
46	18.21	46.88X	6.33XY	98.88X	401.83Y
52	21.78	50.90XY	6.85YZ	104.77Y	324.76Y
58	21.66	45.43X	6.12X	99.75X	196.52X
Lipid %
10	21.00	50.89	6.58	99.60A	284.46A
13	19.91	48.25	6.58	102.25B	381.80B
Two-way ANOVA (P-Value)
Protein	0.4004	0.0003	0.0008	0.0030	0.0000
Lipid	0.5171	0.1045	1.0000	0.0258	0.0020
Interaction	0.2255	0.1508	0.0040	0.1437	0.0062

DISCUSIÓN

La determinación de los requerimientos mínimos de nutrientes, tales como proteína y lípidos, con los cuales los peces puedan alcanzar el máximo crecimiento y buen estado de salud es esencial para la formulación de alimentos balanceados y lograr el éxito del cultivo de peces (^{NRC 2011}). En el presente estudio se evaluó el efecto de 4 niveles de proteína (40%, 46%, 52% y 58%) y 2 niveles de lípidos (10% y 13%) en el crecimiento de juveniles de C. viridis. Los resultados indicaron que los niveles de proteína y lípidos evaluados no afectaron el crecimiento de los juveniles de esta especie. Considerando que C. viridis es un pez carnívoro (^{Macal-López et al. 2013}), se esperaba que el crecimiento fuera mayor en los peces alimentados con las dietas con altos niveles de proteína (52%-58%), como se ha reportado para otras especies de robalo, como Centropomus parallelus (^{de Souza et al. 2011}, ^{Correia-Pinto y Pinto-Nunes 2021}), C. undecimalis (^{Concha-Frías et al. 2018}) y Lates calcarifer (^{Glencross 2006}), y otros peces marinos carnívoros (^{NRC 2011}, ^{Bowyer et al. 2013}, ^{Teles et al. 2020}, ^{Steinberg 2022}); sin embargo, los resultados obtenidos en el presente estudio son similares a los obtenidos para C. undecimalis por ^{Gracia-López et al. (2003)} y ^{Arenas et al. (2021b)}, quienes reportaron un buen crecimiento con dietas con alrededor del 40% de proteína y el 12% de lípidos. Así mismo, para otras especies de peces carnívoros, tales como Thymallus thymallus (^{Rahimnejad et al. 2021}), Acanthopagrus berda (^{Rahim et al. 2016}), Acanthopagrus schlegelli (^{Wang et al. 2019}) y Cynoscion othonopterus (^{Pérez-Velázquez et al. 2015}), se ha sugerido alimentarlos con dietas que contengan niveles del 37%-40% de proteína y 9%-12% de lípidos para obtener un óptimo crecimiento. En el presente trabajo, no se pudo constatar el efecto ahorrador de proteína dietética a través de los lípidos en la dieta, debido a que no se obtuvieron diferencias significativas en el crecimiento de los juveniles de C. viridis alimentados con los diferentes tratamientos. La proporción de proteína/energía óptima en la dieta permite al pez utilizar la mayor cantidad de proteína, solo para el crecimiento (^{Ma et al. 2020}). Para la mayoría de las especies de peces marinos, la proporción óptima oscila entre 20.00 y 32.00 mg·kJ^-1 (^{NRC 2011}); los resultados de la relación proteína/energía en las dietas de este estudio se encuentran dentro de lo recomendado. En relación con las FCR y FER obtenidas en el presente estudio, se observó que solo el nivel de proteína tuvo un efecto significativo; las mejores FCR y FER se obtuvieron con los juveniles alimentados con las dietas con 52% de proteína y ambos niveles de lípidos. Para juveniles de C. undecimalis alimentados con dietas con 35%-50% de proteína y 5%-15% de lípidos, ^{Catacutan y Coloso (1995)} reportaron que la mejor FCR se obtuvo con la dieta con 50% de proteína y 5% de lípidos; ^{Gracia-López et al. (2003)} reportaron, para esta misma especie, que las mejores FCR se obtuvieron con las dietas con 40% y 53% de proteína. En cuanto al PER, varios autores han reportado que disminuye al incrementar el nivel de proteína en la dieta, independientemente del nivel de lípidos (^{Catacutan y Coloso 1995}, ^{Ozorio et al. 2006}, ^{Bulut et al. 2014}, ^{Zhang et al. 2017}, ^{Wang et al. 2019}, ^{Arenas et al. 2021a}), al igual que lo observado en este estudio. El PER refleja la eficiencia de utilización y la calidad de la proteína de la dieta (^{NRC 2011}, ^{Wang et al. 2021}). En este estudio se obtuvo el valor más alto del PER con las dietas con 40% de proteína, lo cual puede indicar que este nivel de proteína es adecuado para la síntesis de proteína por parte de los juveniles de C. viridis y, posiblemente, para la inclusión de mayores porcentajes de proteína como fuente de energía, como ha sido observado en otras especies de peces marinos, como Pomadasys commersonnli (^{Hecht et al. 2003}), Melanogrammus aeglefinus (^{Tibbets et al. 2005}), Epinephelus coioides (^{Yan et al. 2020}), T. thymallus (^{Rahimnejad et al. 2021}) y Sillago sihama (^{Liu et al. 2021}). Los índices somáticos como el HI, el PFI y el CF se utilizan como respuesta de los peces a diferentes condiciones nutricionales (^{Liu et al. 2021}). En este trabajo, se observó que el HI disminuyó con el aumento del nivel de proteína en la dieta y no fue afectado por el nivel de lípidos; esta correlación negativa entre HI y el nivel de proteína ha sido reportada por otros autores para algunas especies de peces marinos (^{Tibbetts et al. 2005}, ^{Grisdale-Helland et al. 2008}, ^{Chai et al. 2013}, ^{Jiang et al. 2016}, ^{Li et al. 2017}, ^{Kokou et al. 2019}). Por otro lado, el PFI no fue afectado por el porcentaje de proteína en la dieta, pero sí por el contenido de lípidos; el mayor PFI se observó con el nivel más alto de lípidos, lo cual puede sugerir que hubo un depósito de grasa significativamente mayor en la cavidad peritoneal al aumentar la cantidad de lípidos en la dieta (^{NRC 2011}, ^{Wang et al. 2017}, ^{Correia-Pinto y Pinto-Nunes 2021}).

Los parámetros hematológicos pueden proporcionar información sobre el estado nutricional, la función digestiva y el metabolismo de rutina de los peces; actúan como biomarcadores no específicos (^{Satheeshkumar et al. 2011}, ^{Ahmed et al. 2020}). La desnutrición, aunque sea en etapas iniciales, puede provocar alteraciones que se detectan en el tejido sanguíneo de peces, principalmente en los parámetros de TP y GL, los cuales tienden a ser significativamente más bajos o altos en respuesta a las condiciones nutricionales (^{Yoo et al. 2022}). El contenido de TP puede reflejar la absorción y el metabolismo de las proteínas en los peces (^{Wang et al. 2019}, ²⁰²¹); las concentraciones más altas de TP en este estudio se obtuvieron en las dietas con 40% de proteína, lo cual puede indicar que este nivel es adecuado para llevar a cabo la digestión y la absorción de proteínas en la sangre por los juveniles de C. viridis, y los niveles más altos de proteínas en la dieta tal vez no pudieron digerirse y utilizarse adecuadamente por estos organismos, como fue observado en E. coioides (^{Yan et al. 2020}), Thamnaconus septentrionali (^{Xu et al. 2021}) y otras especies. En cambio, se han reportado valores significativamente más altos de TP en peces alimentados con altos niveles de proteína, como N. diacanthus (^{Li et al. 2017}) y A. schlegelii (^{Wang et al. 2019}), lo que indica que estas especies requieren niveles altos de proteína en la dieta. En el presente estudio, la GL se elevó significativamente en los peces alimentados con el nivel más alto de lípidos. ^{Rahimnejad et al. (2021)} mencionaron que el incremento de la concentración de GL en el suero de los peces alimentados con una dieta alta en grasas podría estar asociado al deterioro de la homeostasis de la GL. El incremento de la concentración de la GL a mayor nivel de lípidos en este estudio concuerda con lo reportado para T. thymallus (^{Rahimnejad et al. 2021}) y hembras de Takifugu obscurus y machos de Takifugu rubripes (^{Yoo et al. 2022}). Las concentraciones de TG en la sangre se podrían utilizar como indicadores para evaluar el transporte endógeno de los lípidos (^{Ahmed et al. 2020}). En el presente trabajo, el nivel de TG en la sangre fue mayor en los peces alimentados con el nivel más alto de lípidos en la dieta y menor en los peces alimentados con el mayor porcentaje de proteína dietética, lo cual puede indicar que el transporte de lípidos fue más activo en las dietas con mayor nivel de lípidos dietéticos. Varios autores han reportado que el nivel de TG en la sangre tiene una relación inversa con el contenido de proteína del alimento y una relación positiva con el contenido de lípidos (^{Cho et al. 2015}, ^{Li et al. 2017}, ^{Wang et al. 2017}, ^{Xu et al. 2021}, ^{Yoo et al. 2022}). Hasta donde sabemos, no existen reportes publicados sobre valores de los parámetros hematológicos de C. viridis con los cuales podamos comparar nuestros resultados. Para L. calcarifer, se han reportado valores de HB del 55%, HCT del 44%, GL de 64.2 mg·dL^-1 y TP de 4.7 mg·dL^-1 (^{Satheeshkumar et al. 2011}); estos valores son similares a los obtenidos en el presente estudio y son más altos que los reportados para especies de peces con comportamiento sedentario. ^{Filho et al. (1992)} observaron que las especies de peces activas, como los robalos, presentan concentraciones más altas de HB y HCT como respuesta a las altas tasas metabólicas que tienen estas especies.

De acuerdo con los resultados obtenidos en el presente estudio, se concluye que los juveniles de C. viridis se pueden alimentar con dietas que contengan 40% de proteína, 10% de lípidos y una relación proteína/energía de 20.69 mg·kJ^-1 para obtener un crecimiento y una eficiencia alimenticia adecuados sin afectar su supervivencia ni sus índices biométricos y hematológicos, bajo las condiciones del presente estudio. Se recomiendan futuras investigaciones para evaluar si las necesidades de proteína dietética en los juveniles de esta especie están por debajo del 40% y evaluar otros niveles de lípidos en la dieta para determinar si existe un efecto ahorrador de proteínas por parte de los lípidos dietéticos.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a Valerie Williams la redacción del resumen en inglés, a Juan Huerta su apoyo técnico en el experimento y al personal de la planta piloto del Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo los juveniles de robalo blanco que proporcionaron. Los autores manifiestan que no existe algún conflicto de intereses.

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Recibido: 11 de Julio de 2022; Aprobado: 13 de Abril de 2023

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