INTRODUCCIÓN

El ruido en el mar ha aumentado con el auge del transporte marítimo (^{Kaplan y Solomon 2016}), con el tráfico de embarcaciones como la fuente de ruido antropogénico más común en el océano (^{Evans 2000}, ^{Würsig y Richardson 2000}, ^{Hatch y Wright et al. 2007}, ^{Weilgart 2007a}, ^{Wade et al. 2010}), lo cual genera un nuevo paisaje sonoro submarino en todo el mundo. La contribución del ruido del transporte marítimo en un lugar determinado varía según la fisiografía, la propagación del sonido y el número de barcos y el tipo de tráfico de embarcaciones en un área (^{Merchant et al. 2012}). Numerosos estudios han señalado que muchos sonidos antropogénicos pueden causar respuestas negativas en los organismos marinos, las cuales se manifiestan como cambios en el comportamiento, desplazamiento del hábitat o, incluso, daños fisiológicos temporales o permanentes (^{Richardson et al. 1995}, ^{Würsig y Richardson 2000}, ^{Weilgart 2007b}, ^{Wright et al. 2007}). Sin embargo, el efecto del ruido en un grupo taxonómico varía según el tiempo de exposición, el contenido de frecuencia, la intensidad y el tipo de fuente de sonido.

Las fuentes de ruido se pueden clasificar en impulsivas y continuas. Los sonidos impulsivos se consideran cualitativamente de banda ancha, corta duración (<1 s) y de incremento rápido, tales como la colocación de pilotes, explosivos, sonares o pistolas de aire. Por otro lado, los sonidos continuos o no impulsivos son aquellos que alcanzan una condición estable, independientemente de su duración (^{NMFS 2018}, ^{Martin et al. 2020}). El ruido de embarcaciones usualmente puede ser considerado una fuente de este último. También existe una diferencia entre el sonido que irradia un barco localizado en particular (sonido focalizado) y la contribución total de los barcos distantes no localizados (sonido no focalizado). En el primer caso, los niveles que se reciben están muy relacionados con la posición relativa de la fuente y el receptor, mientras que en el segundo caso no es así. La fauna marina puede mostrar diferentes efectos negativos dependiendo el tipo, la intensidad y la duración de las fuentes de ruido, así como la sensibilidad auditiva de cada especie. El aumento del ruido de embarcaciones es particularmente problemático para las grandes ballenas, ya que utilizan el sonido para comunicarse a larga distancia (^{Richardson et al. 1995}); por lo tanto, el ruido de las embarcaciones puede interferir y causar estrés, enmascarar las vocalizaciones y cambiar el comportamiento acústico y en superficie (^{Castellote et al. 2012}, ^{Rolland et al. 2012} , ^{Tsujii et al. 2018}).

En los comités internacionales se han propuesto algunas directrices para regular el ruido submarino producido por el transporte marítimo con respecto a sus efectos sobre las especies marinas (^{IMO 2009}), pero su aplicación depende de cada país. Las agencias gubernamentales europeas y estadounidenses han publicado regulaciones y pautas fundamentadas científicamente para mitigar el efecto del ruido en los mamíferos marinos, incluso el ruido no impulsivo (^{Dekeling et al. 2014}, ^{NMFS 2018}). México ha desarrollado algunas regulaciones para el monitoreo acústico pasivo de especies protegidas para controlar el ruido submarino como resultado de los estudios de prospección sísmica en alta mar (^{DOF 2016}); sin embargo, hasta la fecha, no existen regulaciones en el país para regular el ruido de embarcaciones que potencialmente puede afectar la fauna marina. Se necesitan estudios que midan el ruido focalizado submarino producido por barcos en puertos importantes para comprender la relación de la contribución del ruido antropogénico con la biodiversidad en el océano. Las regiones de alta prioridad para estudiar son los complejos de bahías semicerradas con alto tráfico de embarcaciones industriales y turísticas. Tratar a las embarcaciones como fuentes focalizadas permite separar cualquier otra fuente y centrarse en la contribución del ruido de embarcaciones detectado.

El puerto de Manzanillo, en la costa de Colima, está cerca del Corredor Biológico Mesoamericano, el cual contiene una gran diversidad de fauna marina (^{Miller et al. 2001}, ^{Holland 2012}), y es parte del área del Pacífico nororiental con una importante riqueza de mamíferos marinos (^{Ortega-Ortiz et al. 2013}). Las ballenas jorobadas (Megaptera novaeangliae), por ejemplo, utilizan la región para la reproducción durante los meses de invierno-primavera (^{Urbán y Aguayo 1987}, ^{Calambokidis et al. 2001}). Por otro lado, el puerto comercial de Manzanillo es el más activo de México, con un tráfico de carga anual de más de 2.1 millones de contenedores de carga o de unidad equivalente a veinte pies. Manzanillo es uno de los puertos más importantes de América Latina que conecta internacionalmente al Pacífico central mexicano y a los estados occidentales (^{SCT 2014}). El complejo de bahías en la zona es un popular destino turístico internacional, especialmente en el lado de la bahía de Santiago, donde se ofrecen viajes en cruceros, pesca deportiva, viajes en motos de agua, snorkel y otros deportes acuáticos (^{Silva-Iñiguez et al. 2007}, ^{SECTUR 2014}). Sin embargo, se sabe poco sobre la omnipresencia y la magnitud del ruido de embarcaciones en las bahías. Este estudio tiene como objetivo evaluar la contribución del ruido de las embarcaciones en 2 puntos representativos de las actividades industriales y turísticas para establecer la línea base para entender la influencia antropogénica en el paisaje sonoro de la zona y su posible impacto en la fauna marina.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio y recolección de datos

El complejo de bahías Santiago-Manzanillo está ubicado en el océano Pacífico, en la costa oeste de México, en el estado de Colima. El complejo está compuesto por 2 cuerpos de agua pequeños separados por una pequeña península de tierra rocosa: la bahía de Santiago en el noroeste y la bahía de Manzanillo en el sureste (Fig. 1).

Figura 1 Ubicación del complejo de bahías Santiago-Manzanillo. Las estrellas representan las estaciones de grabación, con el puerto comercial en el lado este de la bahía de Manzanillo y los centros turísticos ubicados al oeste de la bahía de Santiago. 

Se realizaron grabaciones acústicas mensuales durante un periodo anual de septiembre de 2015 a agosto de 2016. Las grabaciones se obtuvieron utilizando sistemas estacionarios anclados al fondo marino en el centro de la bahía de Santiago (19°05ʹ51.19ʺ N, 104°22ʹ27.44ʺ W, a ~35 m de profundidad) y en la entrada a la bahía de Manzanillo (19°02ʹ21.60ʺ N 104°22ʹ51.60ʺ W, a ~105 m de profundidad) para reflejar las principales actividades en el área (Fig. 1). Los sistemas se colocaron una vez al mes y, en cada ocasión, estuvieron registrando 24 h de manera continua a una frecuencia de muestreo de 48 kHz. Cada sistema constaba de un hidrófono conectado a una grabadora digital dentro de un recipiente de plástico sellado. En la primera estación, el sistema incluyó un hidrófono omnidireccional SQ26-08 de Cetacean Research Technology (respuesta en frecuencia: 0.01 a 20 kHz; sensibilidad: -200 dB re 1V/µPa) conectado a una grabadora digital ZOOM-H1. En la segunda estación, el sistema incluyó un hidrófono omnidireccional RESON TC4013 calibrado de fábrica (respuesta en frecuencia: 0.001 a 170.000 kHz; sensibilidad: -211 ± 3 dB re 1 V/µPa) que tenía un preamplificador EC-0681 y un filtro pasa-bandas (ganancia de 0 dB, 0.001 a 1.000 kHz) y estaba conectado a una grabadora ZOOM-H4n. El hidrófono SQ26-08 fue referenciado a la respuesta del hidrófono TC4013 para las mediciones, con un factor de corrección de +3 dB. Los sistemas de registro se colocaron a una profundidad de 6-7 m según lo definido por el perfil de velocidad del sonido (CTD SBE-19 plus, Sea-Bird electronics, Sea-Bird Data Processing v.5.3.1).

RESULTADOS

Catálogo de embarcaciones y grabaciones

Los tipos de embarcaciones encontradas durante los avistamientos visuales incluyeron barcos de contenedores y de gas/petróleo, graneleros, atuneros, barcos de la marina, catamaranes y pequeños barcos de pesca/turísticos con motores fuera de borda. Este resultado apoya la hipótesis de que tanto las actividades relacionadas con el puerto comercial como las turísticas son predominantes. Según el contenido en frecuencia, los barcos se clasificaron en 2 categorías generales: barcos grandes y embarcaciones pequeñas. Los primeros tenían una banda predominante entre 50-220 Hz, mientras que los últimos se distinguieron mejor en la banda de 290-500 Hz. Sin embargo, es importante destacar que la contribución del ruido de las embarcaciones se extendió a frecuencias más altas que los rangos diagnósticos (Fig. 2).

Figura 2 Ejemplos de la contribución de sonido de una embarcación grande (a) y una embarcación pequeña (b) que muestran la imagen y el espectrograma (ventana Hamming de tamaño 8,194, 50% de traslape). 

Presencia mensual de ruido de embarcaciones

A lo largo del año, el ruido de embarcaciones estuvo presente en un porcentaje significativamente mayor de tiempo en la bahía de Santiago en comparación con la entrada a la bahía de Manzanillo (prueba de Mann-Whitney-Wilcoxon: W = 17, P = 0.012), con una diferencia más notable durante los meses de verano. Sin embargo, la presencia de ruido de embarcaciones fue relativamente constante en ambos sitios, con barcos detectados a una mediana del 81.8% del tiempo en la bahía de Santiago y 46.6% en la entrada a la bahía de Manzanillo. El valor máximo fue del 90.3% para la bahía de Santiago en mayo y del 83.6% para la entrada a la bahía de Manzanillo en abril. Desde finales de la primavera hasta principios del otoño fue el periodo con un porcentaje relativamente más alto de ruido de embarcaciones (Fig. 3).

Figura 3 Porcentaje de tiempo total con ruido de tránsito marítimo dividido por estación. Bahía de Santiago (marcadores rellenos) y la entrada a la bahía de Manzanillo (marcadores vacíos). Los meses sin datos disponibles para al menos uno de los sitios están marcados con un asterisco. Los valores de mediana se muestran en el extremo derecho de la figura con estrellas. 

Las embarcaciones pequeñas se detectaron con mayor frecuencia en la bahía de Santiago, mientras que los barcos grandes se detectaron en ambos sitios. Se encontraron los valores porcentuales máximos en septiembre y abril para embarcaciones pequeñas en la bahía de Santiago, y esos 2 mismos meses mostraron valores máximos para barcos grandes en la entrada a la bahía de Manzanillo (Fig. 4).

Figura 4 Porcentaje de tiempo con ruido de tránsito marítimo en la bahía de Santiago (a) y la entrada a la bahía de Manzanillo (b), a lo largo del año y por tamaño de embarcación. Embarcaciones grandes (marcadores rellenos) y embarcaciones pequeñas (marcadores vacíos). Nótese que, para mayo y julio en la bahía de Santiago y septiembre, octubre, marzo, abril y junio en la entrada a la bahía de Manzanillo, no se detectaron embarcaciones pequeñas (0%). Los meses sin datos disponibles están marcados con un asterisco. 

Horas del día con ruido de embarcaciones

Las horas del día con mayor porcentaje de ruido de embarcaciones fueron en la tarde (de 1200 a 1600 horas) (Fig. 5). Esta tendencia fue observada en la mayoría de los meses muestreados, con picos claros durante los meses de otoño e invierno.

Figura 5 Visualización de mapas de calor que muestran el porcentaje de ruido de embarcaciones para ambas estaciones. La barra de colores va de 0.00 (0% más claro) a 0.50 (50% más oscuro) del tiempo en cada celda. Cada fila representa una sección de 4 h del día, y cada columna, un mes. La tarde (1200 a 1600) fue el momento con mayor porcentaje de ruido de embarcaciones durante todo el año, mientras que otoño (septiembre, octubre y noviembre) e invierno (diciembre, enero y febrero) fueron las estaciones con relativamente mayor porcentaje. Los meses sin datos disponibles están marcados con un asterisco. 

Nivel de presión sonora

Se calcularon los valores de la mediana del SPL del año considerando los barcos grandes y pequeños combinados. El valor de la mediana del SPL fue 164 dB re 1 μPa (rango: 142-173 dB) para la bahía de Santiago y 157 dB re 1 μPa (rango 142-168 dB) para la entrada a la bahía de Manzanillo, lo que significa un valor de presión sonora de más del doble (2.238) en la bahía de Santiago que en la entrada a la bahía de Manzanillo.

Los rangos de los valores del SPL a lo largo del año se traslaparon para la mayoría de los meses en ambas ubicaciones (Fig. 6). Sin embargo, los valores encontrados durante el otoño y el invierno fueron relativamente más altos que aquellos encontrados en las otras temporadas. Además, para todas las situaciones, la bahía de Santiago mostró valores más altos de la mediana del SPL que la entrada a la bahía de Manzanillo. Cabe mencionar que, durante los meses de invierno, se detectaron cantos de ballenas jorobadas junto con el ruido del tránsito marítimo, lo que indica un posible traslape importante (Fig. 7).

Figura 6 Nivel de presión sonora (SPL) por mes en cada estación de grabación. La mediana (línea central) y los cuartiles (25° y 75°) se muestran con diagrama de caja, y los bigotes que indican los valores máximos y mínimos para cada mes. Bahía de Santiago (a, c) y la entrada a la bahía de Manzanillo (b, d). Embarcaciones grandes en la parte superior y embarcaciones pequeñas en la parte inferior. Nótese que, para mayo y julio en la bahía de Santiago, y septiembre, octubre, marzo, abril y junio en la entrada a la bahía de Manzanillo, no se detectaron embarcaciones pequeñas; por lo tanto, no se calculó el SPL. Los meses sin datos disponibles están marcados con un asterisco. 

Figura 7 (a) El ruido de tránsito marítimo (categoría de embarcaciones pequeñas) y el canto de ballena jorobada (entre las líneas blancas punteadas) tal como fueron detectados por el sistema de registro de la bahía de Santiago. La contribución de ruido del barco se traslapa con el rango de frecuencia de las vocalizaciones de la ballena jorobada (espectrograma: ventana Hamming de tamaño 8,192, 80% de traslape). (b) Acercamiento de una sección (recuadro negro) del canto de una ballena jorobada con algo de ruido de embarcación de fondo (espectrograma: ventana Hamming de tamaño 8,192, 80% de traslape). 

DISCUSIÓN

El complejo de bahías Santiago-Manzanillo funciona como un importante puerto internacional y una zona popular para el turismo nacional e internacional (^{Silva-Iñiguez et al. 2007}, ^{Conde-Pérez et al. 2013}, ^{SCT 2014}). Es, además, parte del Pacífico nororiental, y está relativamente cerca del Corredor Biológico Mesoamericano, un área de conservación multinacional que representa un ecosistema rico y diverso que incluye invertebrados, peces, aves y cetáceos (^{González-Sanson et al. 1997}, ^{Landa-Jaime et al. 1997}, ^{Arciniega-Flores et al. 1998}, ^{Miller et al. 2001}, ^{Holland 2012}, ^{Ortega-Ortiz et al. 2013}). El flujo constante de barcos detectado en la zona es consistente con las actividades de la zona turística de la bahía de Santiago y el puerto comercial de Manzanillo en la entrada a la bahía. En la bahía de Santiago, el ruido de embarcaciones estuvo presente el 81.8% del tiempo, dada la presencia de embarcaciones pequeñas asociadas a actividades turísticasy una contribución destacada del ruido de las grandes embarcaciones que estaban fondeadas o maniobrando en la zona. La entrada a la bahía de Manzanillo, a pesar de su cercanía con el puerto comercial, presentó menor proporción de ruido de barcos (48.6% del tiempo), ya que hubo menor contribución de ruido de embarcaciones pequeñas por actividades turísticas.

Se ha afirmado que el ruido antropogénico es un factor de estrés importante para los cetáceos (^{Wright et al. 2007}). El porcentaje alto de tiempo con constante ruido de embarcaciones durante todo el año encontrado en este estudio podría estar afectando la aptitud física de las especies de delfines residentes que habitan la zona costera y las especies migratorias de ballenas barbadas que se pueden encontrar en todo el complejo de la bahía durante la temporada de reproducción de invierno-primavera (^{Urbán y Aguayo 1987}, ^{Calambokidis et al. 2001}). Esto es de especial preocupación para las especies migratorias considerando que los porcentajes máximos de tiempo con ruido de embarcaciones se encontraron en primavera. La mayor detección de todo el tránsito marítimo durante finales de la primavera y el verano en la bahía de Santiago (Fig. 3), en comparación con la entrada a la bahía de Manzanillo, podría estar relacionada con la temporada alta de turismo (^{SECTUR 2014}). La tarde fue el tiempo de detección de embarcaciones más activo (Fig. 5), lo que confirma las actividades de ocio ocurridas en dicho lapso del día. Por otro lado, las horas de luz, probablemente, son las más activas para el puerto (^{González-Alatorre y Conde-Pérez 2011}, ^{SCT 2014}).

Los altos niveles de ruido pueden ser dañinos para la biodiversidad en un área, lo que puede ir desde el enmascaramiento de las señales de comunicación hasta daños fisiológicos en adultos y estadios larvales, dependiendo de la fuente y el tiempo de exposición (^{Richardson et al. 1995}, ^{Aguilar de Soto et al. 2013}, ^{Jain-Schlaepfer et al. 2018}). El valor de la mediana del SPL fue más alto en la bahía de Santiago (164 dB re 1μPa) que en la entrada a la bahía de Manzanillo (157 dB re 1 μPa). Los barcos pequeños que se utilizan en actividades turísticas y en la pesca local permanecen alrededor de la bahía de Santiago, mientras que los barcos grandes van directamente al puerto comercial de Manzanillo en la entrada o pasan algún tiempo cerca de la bahía de Santiago mientras esperan el acceso al puerto comercial, lo que contribuyó adicionalmente a los valores de SPL más altos en la bahía de Santiago. La entrada a la bahía de Manzanillo mostró un SPL más bajo pero constante (130-140 dB re 1 μPa) durante todo el año, ya que esta área es la ruta principal al puerto comercial y hay menos embarcaciones pequeñas en el área (Fig. 6). Esta situación puede ser problemática para la subpoblación de ballena jorobada del Pacífico nororiental que llega a la costa continental de México para aparearse y parir durante los meses de invierno-primavera (^{Urbán y Aguayo 1987}, ^{Urbán et al. 2000}, ^{Calambokidis et al. 2001}). Los machos de ballena jorobada producen un canto complejo para competir con otros machos por el acceso a las hembras y para marcar dominancia o territorialidad (^{Winn y Winn 1978}, ^{Payne et al. 1983}, ^{Payne y Payne 1985}, ^{Darling et al. 2006}). En este estudio, se detectaron canciones durante el periodo de muestreo (Fig. 7), con rangos de frecuencias traslapados con la mayor parte de la contribución del ruido de embarcaciones en el paisaje sonoro ambiental. Las frecuencias del tráfico costero y las grandes embarcaciones viajan lejos a través de la bahía. El ruido del tránsito marítimo perturba la actividad de canto de los machos de ballena jorobada (^{Norris 1995}, ^{Nowacek et al. 2007}, ^{Clark et al. 2009}, ^{Tsujii et al. 2018}). Por lo tanto, estos cantos podrían verse interrumpidos si se considera que el otoño y el invierno fueron las estaciones con valores de SPL más altos (Fig. 6), incluso cuando menos barcos se contabilizaron (Fig. 3).

Los meses de invierno mostraron la mediana del SPL más alta (160-170 dB re 1 μPa) en el área de la bahía de Santiago, lo que podría estar relacionado con el pico de la temporada de vacaciones para los hoteles de playa en México. Es importante considerar esto para las especies de delfines costeros, los cuales pueden ser más propensos a interactuar en la bahía de Santiago y podrían estar rodeados de embarcaciones turísticas pequeñas que alcanzan frecuencias altas que potencialmente pueden enmascarar y perturbar a los animales durante la temporada turística. Desafortunadamente, la falta de muestras durante los meses de invierno podría no reflejar nuestra suposición de un uso constante del área de Santiago (Fig. 4), pero se puede inferir razonablemente que la presencia de botes no necesariamente disminuiría en comparación con el resto de los meses y que la actividad de ruido en la entrada a la bahía de Manzanillo en invierno continuaría.

Se han encontrado valores del SPL similares en bahías semicerradas en otros países considerados áreas comerciales importantes, como la bahía de Southold en Nueva York (^{Samuel et al. 2005}, ^{Simard et al. 2008}) y la bahía de Massachusetts (^{Merchant et al. 2015}), donde la tendencia al aumento de la capacidad de tránsito es un problema actual. Esta tendencia también está ocurriendo en el complejo de bahías Santiago-Manzanillo, que contiene el puerto comercial más grande de México. Por ello, un monitoreo continuo podría mejorar la gestión de la contaminación acústica provocada por el transporte marítimo en la zona.

Consideraciones finales

Se detectaron barcos grandes tanto en la bahía de Santiago como en la entrada a la bahía de Manzanillo, mientras que los barcos pequeños se detectaron con mayor frecuencia en la bahía de Santiago. Los barcos grandes predominaron, lo que era de esperarse para el puerto comercial de Manzanillo, que es un puerto internacional de entrada y entrega de carga. El ruido del transporte marítimo es constante durante todo el año en niveles considerados altos y similares a niveles en otros puertos del mundo (^{Samuel et al. 2005}, ^{Simard et al. 2008}, ^{Merchant et al. 2015}). Además, un desarrollo costero no gestionado y desorganizado puede aumentar el ruido antropogénico en el océano. Esto es relevante para poder considerar un manejo eficaz de la biodiversidad del área que puede ser afectada por el ruido de embarcaciones. Por ello, como este complejo es un puerto importante para el país y un corredor común de especies migratorias, se recomienda que en el futuro se realicen estudios para evaluar los posibles efectos directos e indirectos sobre la fauna marina local, con el fin de sugerir posibles acciones de mitigación para proteger los recursos naturales y mantener activa esta importante conexión marítima internacional. Además, la medición de la contribución del movimiento de partícula, y no solo de presión sonora, brindaría una imagen más completa de los efectos del ruido en el océano y ayudaría a lograr mejores sistemas de mitigación, lo que permitiría el desarrollo humano de forma sostenible y establecer las regulaciones apropiadas en beneficio del medio ambiente.