SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.39 issue3Strain of Pseudomonas syringae causes bacterial leaf spot in marigold plants (Tagetes erecta) in MexicoIn vitro antagonist biocontrol of Fusarium oxysporum and Dickeya chrysanthemi author indexsubject indexsearch form
Home Pagealphabetic serial listing  

Services on Demand

Journal

Article

Indicators

Related links

  • Have no similar articlesSimilars in SciELO

Share


Revista mexicana de fitopatología

On-line version ISSN 2007-8080Print version ISSN 0185-3309

Rev. mex. fitopatol vol.39 n.3 Texcoco Sep. 2021  Epub Dec 13, 2021

https://doi.org/10.18781/r.mex.fit.2103-5 

Notas fitopatológicas

Etiología de la marchitez del chile habanero (Capsicum chinense) en Tabasco, México

Karina Moctezuma-Bautista1 

Carlos Fredy Ortiz-García1  * 

David Jesús Palma-López1 

Luis Alberto Cerón-Hernández1 

Sylvia Patricia Fernández-Pavía2 

Gerardo Rodríguez-Alvarado2 

Nadia Landero-Valenzuela3 

1 Colegio de Postgraduados, Periférico Carlos A. Molina, Km 3.5. Carretera Cárdenas-Huimanguillo, Cárdenas, Tabasco, CP 86500, México.

2 Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, km 9.5 Carretera Morelia-Zinapécuaro, Tarímbaro, Michoacán, CP. 58880, México.

3 Universidad Politécnica de Francisco I. Madero, Domicilio conocido s/n. Tepatepec, Francisco I. Madero, Hidalgo, C.P. 42660, México.


Resumen.

El objetivo de este estudio fue detectar el agente causal de la marchitez del chile habanero en cuatro municipios de Tabasco, en las áreas cacaoteras donde se está incentivando la producción de chile habanero. Se realizaron muestreos en cuatro municipios: Huimanguillo (1), Cárdenas (2), Cunduacán (9) y Centro (3). Las muestras se sembraron y aislaron para la identificación morfológica y molecular. Se realizaron pruebas de patogenicidad con seis aislamientos: Phytophthora (1) y Fusarium (5) obtenidos de 15 plantaciones de chile habanero. El aislado Phytophthora (CH132) fue patogénica en la prueba de patogenicidad, en plántulas de chile habanero de dos meses de edad y, ninguno de los aislados de Fusarium mostró patogenicidad. La cepa de Phytophthora fue identificada como P. capsici empleando características morfológicas y el uso de la secuencia del COI. Las cepas de P. capsici no se mostraron patogénicas en mazorcas de cacao. No se detectó a P. capsici en las plántulas de chile de los municipios cacaoteros de Huimanguillo, Cárdenas y Cunduacán en la subzona hidrológica 1, pero P. capsici sí está presente en Acachapa y Colmena, Centro, Tabasco.

Palabras clave: Phytophthora capsici; cacao; morfología; amplificación; ADN; COI

Abstract.

The objective of this study was to detect the causal agent of habanero bell pepper wilt in four municipalities of Tabasco, in cocoa-growing areas where habanero bell pepper production is being encouraged. Sampling was carried out in four municipalities: Huimanguillo (1), Cárdenas (2), Cunduacan (9) and Centro (3). Samples were sown and isolated for morphological and molecular identification. Six Phytophthora (1) and Fusarium (5) isolates obtained from 15 habanero pepper plantations were tested for pathogenicity. The Phytophthora isolate (CH132) was pathogenic in the pathogenicity test on two-month-old habanero pepper seedlings; however, none of the Fusarium isolates showed pathogenicity. The Phytophthora strain was identified as P. capsici using morphological characteristics and the use of the COI sequence. P. capsici strains were not shown to be pathogenic on cocoa pods. P. capsici was not detected habanero peppers seedlings in the cacao-growing municipalities of Huimanguillo, Cárdenas and Cunduacán in hydrological subzone 1, but P. capsici is present in Acachapa and Colmena, Centro, Tabasco.

Key words: Phytophthora capsici; cacao; morphology; amplification; DNA; COI

Dentro de las especies de chile cultivadas en México se encuentra el chile habanero (Capsicum chinensis) producido en Campeche, Quintana Roo, Yucatán y Tabasco. En 2015 la producción de chile habanero en Tabasco fue de 3,055.5 t (SIAP, 2015). Sin embargo, en los últimos años, este cultivo se ha introducido a municipios propiamente cacaoteros. En México, se ha reportado la marchitez del chile, atacando diferentes tipos de chiles y causando pérdidas hasta un 40% en varios estados de la república mexicana (Silva-Rojas et al., 2009; Pérez-Moreno et al., 2005; Pérez-Acevedo et al., 2017). Sin embargo, en Tabasco se presume la presencia de P. capsici con la marchitez del chile habanero (López-López et al., 2018) basados en la sintomatología, por lo que se requiere la corroboración de la presencia de P. capsici. Montes y de los Santos, (1989) y Ortiz-García (1996) señalan la presencia de P. capsici en cacao de acuerdo con los criterios de Tsao y Alizadeth (1988) posteriormente señalada por Uchida et al. (1992) como P. tropicalis. Considerando que las especies de Phytophthora que atacan tanto al cacao y al chile están filogenéticamente relacionadas en el clade 2 (Martin et al., 2012). Asimismo, Donahoo y Lamour (2008) señalan que cuando existen poblaciones superpuestas, de ambas especies de Phytophthora, puede darse la hibridación después de la generación F; situación que documenta in vitroHurtado-González y Lamour (2009) con cepas de pepino y calabaza en USA, al igual que Ortiz-García (1996) con cepas de Phytophthora de calabaza de Francia y de cacao de México. Con base a lo anterior, y dada la importancia que tiene el cacao en Tabasco, y la ampliación de la superficie cultivada del chile habanero en la zona cacaotera de Tabasco, hizo imprescindible determinar el agente causal de la marchitez del chile habanero en las áreas cacaoteras donde se está incentivando la producción de chile habanero, en municipios de Tabasco.

Área de estudio. El área de estudio fue un transecto de 82 km que inicia en el C-34, Huimanguillo y finaliza en Acachapa y Colmena, Centro, en dirección oeste-este, pasando por comunidades cacaoteras de Huimanguillo, Cárdenas y Cunduacán en la subzona hidrológica 1 y llegando a la subzona 2, en Acachapa y Colmena, Centro Tabasco (Figura 1) en cuyas vecindades se ubican comunidades tradicionalmente cacaoteras con plantaciones de chile habanero.

Colecta y aislamiento. De enero a mayo de 2018, se visitaron 15 plantaciones de chile habanero en cuatro municipios de Tabasco: Huimanguillo (1), Cárdenas (2), Cunduacán (9) y Centro (3) donde las plantas de chile con síntomas de diferente grado de marchitez se colectaron. Para aislar los microrganismos asociados, se cortaron pequeños fragmentos de tejido, desinfectados, lavados y secos se sembraron en medio de cultivo V8-Agar y se incubaron a 25±1 °C en obscuridad durante siete días en una incubadora Prendo®. Los cultivos se purificaron utilizando el método de punta de hifa siguiendo la metodología de Ortiz-García (1996). La identificación a nivel de género se apegó a las claves de Barnett y Hunter (1972) para Fusarium y Erwin y Ribeiro (1996) para Phytophthora.

Figura 1 Transecto de comunidades de los municipios de Huimanguillo, Cárdenas, Cunduacán en la subzona 1, y del Centro, en la subzona 2 en Tabasco, donde se colectaron plantas de chile habanero con marchitamiento, en la zona hidrológica Grijalva 

Pruebas de patogenicidad en plantas de chile habanero. La prueba de patogenicidad se realizó con cada microrganismo aislados de plantas marchitas de chile habanero de 60 días de edad, Phytophthora CH132; Fusarium CH2, CH3, CH7, CH11 y CH16, además, se empleó la cepa de P. capsici CPV302 de colecciones nacionales. Así, un par de discos de 0.5 cm de diámetro, de colonias jóvenes, se colocaron adherido a la base del tallo para infectarlo por contacto micelial e incubadas en cámara húmeda. La supervisión diaria permitió registrar los cambios morfológicos en las 35 plantas de chile habanero empleadas en esta prueba con los siete aislamientos (cinco plantas por aislamiento) por un periodo de 16 días; además, de cinco plantas no inoculadas tomadas como testigo.

Prueba de patogenicidad sobre mazorca de cacao. Con las cepas CH132 (Phytophthora aislada de chile habanero), PC161.2, PC219 (P. capsici aisladas de chile empleadas como referencia) y CPM04 (de Phytophthora aisladas de cacao de Tabasco como testigos positivos), se realizó la prueba de patogenicidad sobre mazorcas de cacao. Para esta prueba se emplearon mazorcas, en etapa de madurez fisiológica de cacao del ecotipo Guayaquil. Éstas, después de lavadas por inmersión en una solución de hipoclorito de sodio al 1% por un minuto y, después lavadas en tres recipientes con agua destilada estéril, fueron introducidas en una caja plástica igualmente esterilizada, con una tela esterilizada y húmeda en el fondo para aclimatarlas por 12 horas. Posteriormente, en una cámara de flujo laminar, fueron tomados y depositados sobre la epidermis de las mazorcas (sin heridas y en línea recta) cuatro discos de 0.5 mm de diámetro de la zona de crecimiento de las colonias de Phytophthora, con cinco días de crecimiento. Las cajas se taparon e incubaron a 25±1 °C en obscuridad durante siete días en una incubadora Prendo®.

Identificación morfológica. La formación de esporangios se indujo de acuerdo con Pérez-Acevedo et al. (2017). El aislamiento obtenido del chile habanero (CH132) se confrontó con los tipos de compatibilidad conocidos de A1 (PVM-161.2) y A2 (CPV-219) de P. capsici. En una caja con medio de cultivo Ejote-Agar, se colocó un disco de 5 mm del aislamiento CH132 a 1 cm de distancia del aislamiento de referencia (A1 o A2). Las cajas se mantuvieron a 25±1 °C en una incubadora Prendo® en oscuridad por dos semanas y se examinaron al microscopio compuesto Cole Parmer® (Fernández-Pavía et al., 2004). Las características morfológicas se compararon con Stamps et al. (1990).

Identificación molecular. Para extraer el ADN se siguió el protocolo de Leslie y Summerell (2006) con modificaciones. La región del gen mitocondrial COI (citocromo oxidasa c subunidad 1) fue amplificada con los iniciadores COIF-1 (5’ -TCAWCWMGATGGCTTTTTTCAAC-3’) y COIR-1 (5’-RRHWACKTGACTDATRATACCAAA-3’) que amplifican 727 pb. Las amplificaciones de PCR se realizaron en un termociclador Eppendorf MasterCycler® Gradient. Las condiciones para la amplificación fueron: 2 min a 95 °C, seguido de 35 ciclos de 1 min a 95 °C, 1 min a 55 °C y un paso final de extensión a 72 °C durante 10 min (Robideau et al., 2011). Los fragmentos de ADN fueron purificados con el kit Wizard® SV Gel and PCR Clean-Up System-Promega, siguiendo las recomendaciones del fabricante. Los productos de PCR fueron secuenciados en Macrogen (Seúl, República de Corea). Las secuencias obtenidas se ensamblaron y editaron usando el programa PreGap y Gap. Se creó una secuencia consenso, y se alinearon empleando el software ClustalX2. La identidad de las secuencias primero se realizó por medio del programa web Blast® blastn suite en NCBI (https://blast.ncbi. nlm.nih.gov/Blast.cgi). Para confirmar la identidad de los aislados con secuencias ex-tipo, se llevó a cabo un análisis genético en MEGA® (Molecular Evolutionary Genetics Analisys) aplicando el método Máxima Verosimilitud con 100 repeticiones bootstrap. Se utilizó el modelo de Tamura-Nei para inferir la evolución (Tamura y Nei, 1993), se utilizó a Pythium oopapillum como grupo externo.

Aislados obtenidos. Las comunidades de la subzona hidrológica 1, de donde se colectaron plantas de chile habanero enfermas fueron C-34, en Huimanguillo (S16), Rio Seco (S2) en Cárdenas, Miahuatlán (S11), Cumuapa (S3) y San Pedro (S7) en Cunduacán, donde se encontraron asociados los aislados de Fusarium (CH2, CH3, CH7, CH11 y CH16). Las plantas colectadas mostraron marchitamiento ligero en el follaje sin necrosamiento foliar o necrosis de tallo. En los tres sitios de muestreos del municipio de Centro, se colectaron plantas con necrosis foliar y daños tal como señala Pérez-Moreno et al. (2005), y donde se obtuvo el aislado CH132 de Phytophthora, en Acachapa y Colmena (S13).

Pruebas de patogenicidad en plántulas de chile. A los seis ddi (días después de la inoculación) con las cepas CH132 se registraron puntos necróticos en la base del tallo y marchitez del follaje (Figura 2 A). A los 16 días se observó una necrosis del tallo y hojas secas (Figura 2 B).

De las plantas marchitas y necrosis en el tallo, se re-aisló Phytophthora confirmando los postulados de Koch, señalando a CH132 como patógena y causante la marchitez del chile. Los daños de marchitez y necrosamiento en la base del tallo causada por la cepa CH132 (Phytophthora) fue similar al causado por la cepa CPV302 de P. capsici. Las plantas testigo y las plantas inoculadas con cepas e de Fusarium (CH2, CH3, CH7, CH11 y CH16) no mostraron síntomas.

Prueba de Patogenicidad en mazorcas de Cacao. Las mazorcas de cacao inoculadas con los discos de micelio de las colonias aisladas de cacao (CPMO 04) a los cuatro días de incubación, dos de los cuatro puntos de inoculación mostraron los síntomas típicos de ataque de la mancha negra (Ortiz-García, 1996). Sin embargo, las cepas de Phytophthora aisladas de chile de Tabasco y las cepas empleadas como referencia, no presentaron daño sobre la corteza.

Figura 2 Prueba de patogenicidad de cepas de Phytophthora: Testigo, CPV302 y CH132 (de izquierda a derecha) en plán tulas de chile habanero. Síntomas a los nueve ddi (A). Síntomas a los 16 ddi (B). 

Caracterización morfología. El asilamiento CH132 presentó micelio cenocítico, esporangios caducos, con predominio de formas obpiriforme y limoniforme. El promedio de 50 esporangios fue 73.72 µm de largo y 37.3 µm de ancho; y relación largo/ancho de 2.02. Papila de 4.91 µm y pedicelos largos de 189.8 µm, y sin clamidosporas. La oospora es esférica, plerótica, con un promedio de 25.04 µm de largo, 24.57 µm ancho y 3.07 µm de grosor (Figura 3). Anteridio anfígino, con un promedio de 12.6 µm de largo y 11.5 µm ancho. El oogonio mostró un promedio de 29.5 µm de largo y 27.8 µm de ancho. Dimensiones son similares a lo reportado para P. capsici por Stamps et al. (1990). El tipo de compatibilidad del aislamiento CH132 es heterotálica, tipo A2.

Figura 3 Características morfológicas del aislamiento CH132. A: Esporangios papilados (≥3.5 μm) de forma limoniforme y obpiriforme y con pedicelo largo (>20 μm). B: Oospora esférica y plerótica, pared del oogonio lisa y anteridio anfígino. Barras 20 μm. 

Caracterización molecular. La amplificación del ADN del aislamiento CH132, mediante PCR con los oligonucleótidos COIF-1 y COIR-1 originó un producto de PCR de 727 pb. El tamaño de los productos de PCR son similares a lo reportado por Choi et al. (2015) con el uso de COI. El análisis BLAST permitió determinar que el aislamiento CH132 tiene un 100% de similitud con las especies de P. capsici (No. de accesión AY129166, MH136864, MH013474, MH013475 y HQ261267). Esto se confirmó con el análisis filogenético bajo el criterio de máxima verosimilitud, donde se observa la similitud del aislado CH132 con dos de P. capsici aislados Capsicun annuum (Figura 4).

Figura 4 Análisis filogenético, de máxima verosimilitud de Phytophthora capsici con otras especies de Phytophthora del clado 2 con Pythium oopapillum grupoexterno. Los valores bootstrap (1000 repeticiones) de máxima verosimilitud en porcentajes se indican en los puntos de la rama. La barra de la escala indica 0.010 sustituciones por sitio por rama. 

La detección de cepa de P. capsici, representa un hecho de alerta, debido a que es habitante del suelo, donde sobrevive por varios años; además de la diversidad de hortalizas que ataca (Pérez-Moreno et al., 2005; Erwin y Ribeiro, 1996). Asimismo, la amplia dispersión que se puede tener al emplear semillas infectadas (Morales-Valenzuela et al., 2002). La baja incidencia de plantas marchitas en los sitios de muestreo, pudo deberse a que el 100% de las plantaciones de chile se establecieron por trasplante de plántulas desarrolladas en vivero, y que son áreas abiertas al cultivo de chile uno o dos años atrás, por lo que se puede esperar que aún no sea alta la incidencia del patógeno en dichas zonas. La marchitez en plantas de chile no es exclusiva del ataque de Phytophthora, también puede deberse al ataque de otros patógenos como Fusarium o Rhizoctonia (Vásquez et al., 2009; Anaya-López et al., 2011; Lozano et al., 2015; Pérez-Acevedo et al., 2017). Esto puede ser posible porque en el suelo habitan una gran diversidad de microorganismos como hongos, bacterias con la capacidad de causar marchitez en el cultivo de chile (Pérez-Acevedo et al., 2017). Existen especies de Fusarium no patogénicas o formas especiales que han sido probadas para reducir la incidencia y severidad de enfermedades. Es importante comprender que la ampliación del cultivo de chile hacia las zonas cacaoteras, favorece un escenario con sobrepoblaciones de Phytophthora de cacao y chile, que a mediano plazo, podría lamentarse por la reproducción sexual entre ambas especies (Hurtado-González y Lamour, 2009) dada la evidencia que P. capsici está cerca de la zona cacaotera, con signo de compatibilidad A2 y que P. capsiciTsao y Alizadeh (1988), cuya proporción de compatibilidad A1 supera el 95% en la planicie y de 70% en las partes altas de Tabasco (Ortiz-García, 1996).

En conclusión, se identificó a P. capsici en plantas de chile habanero en zonas previamente cacaoteras (Acachapa y Colmena, Centro, Tabasco), donde el aislamiento de Phytophthora (CH132) fue patogénico en plantas de chile y no así de aislamientos de Fusarium en la prueba de patogenicidad. Por lo anterior, se sugiere que la producción de chile debe canalizarse en zonas no cacaotera de Tabasco.

Agradecimientos

El primer autor agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca que le otorgaron para la realización de sus estudios de maestría.

Literatura citada

Albañil JJA, Mariscal ALA, Martínez MTO, Anaya LJL, Cisneros LHC y Pérez RHA. 2015. Estudio regional de fitopatógenos asociados a la secadera del chile en Guanajuato, México. Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas Pub. Esp. 11:2191-2197. http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=263138103017Links ]

Anaya-López JL, González-Chavira MM, Villordo-Pineda E, Rodríguez-Guerra R, Rodríguez-Martínez R, Guevara-González RG, Guevara-Olvera L, Montero-Tavera V y Torres-Pacheco I. 2011. Selección de genotipos de chile resistentes al complejo patogénico de la marchitez. Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas 2(3): 373-383. http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=263119714006Links ]

Barnett HL and Hunter BB. 1972. Illustrated genera of imperfect fungi. Burgess publishing company. Minneapolis, Minnesota, USA. 273 p. [ Links ]

Choi Y, Beakes G, Glockling S, Kruse J, Nam B, Nigrelli L, Ploch S, Shin H, Shivas RG, Telle S, Voglmayr H and Thines M. 2015. Towards a universal barcode of oomycetes - a comparison of the cox1 and cox2 loci. Molecular Ecology Resources 15(6):1275-1288. http://doi.org/10.1111/1755-0998.12398 [ Links ]

Dandurand LM and Menge JA. 1992. Influence of Fusarium solani on citrus root rot caused by Phytophthora parasitica and Phytophthora citrophthora. Plant and Soil 144:13-21. https://link.springer.com/content/pdf/10.1007%2FBF00018840.pdfLinks ]

Donahoo RS and Lamour KH. 2008. Interspecific hybridation and apomixis between Phytophthora capsici and Phytopthora tropicalis. Mycology 100: 911-920. [ Links ]

Erwin DC and Ribeiro OK. 1996. Phytophthora diseases worldwide. The American Phytopathological Society. St. Paul, Minnesota, USA. 562p. [ Links ]

FAOSTAT, Food and Agriculture Organization Corporate Statistical Database. 2017. Countries by commodity. http://www.fao.org/faostat/en/#rankings/countries_by_commodity_imports (consulta, junio 2019). [ Links ]

Fernández-Pavía SP, Biles CL, Waugh ME, Onsurez-Waugh K, Rodríguez-Alvarado G and Liddell CM. 2004. Characterization of southern New Mexico Phytophthora capsici Leonian isolates from pepper (Capsicum annuum L.). Revista Mexicana de Fitopatología 22:82-89. http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=61222111Links ]

Hurtado-González OP y Lamour KH. 2009. Evidence for inbreeding and apomixis in close crosses of Phytophthora capsici. Plant pathology 58(4): 715-722. http://doi.org/10.1111/j.1365-3059.2009.02059.x [ Links ]

Leslie JF and Summerell BA. 2006. The Fusarium laboratory manual. First edition. Blackwell Publishing. Iowa USA 388p. [ Links ]

López-López R, Inzunza-Ibarra MA, Fierro-Álvarez A y Palma-López DJ. 2018. Fechas de trasplante y productividad del chile habanero con riego por goteo. Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas 9(1): 51-64. http://dx.doi.org/10.29312/remexca.v9i1.847 [ Links ]

Lozano AN, Guzmán-Plazola RA, Zavaleta ME, Aguilar RVH y Ayala EV. 2015. Etiología y evaluación de alternativas de control de la marchitez del chile de árbol (Capsicum annuum L.) en la Vega de Metzitlán, Hidalgo, México. Revista Mexicana de Fitopatología 33(1): 31-53. http://redalyc.org/articulo.oa?id=61240687003Links ]

Martin FN, Abad ZG, Balci Y and Ivors K. 2012. Identification and Detection of Phytophthora: Reviewing Our Progress, Identifying Our Needs. Plant Disease 96(8): 1080-1103. http://dx.doi.org/10.1094/PDIS-12-11-1036-FE [ Links ]

Montes-Belmont R y De los Santos L. 1989. Especies de Phythophthora aisladas de cacao en México y su distribución geográfica. Turrialba 39(4): 473-476. [ Links ]

Morales-Valenzuela G, Redondo-Juárez E, Covarrubias-Prieto J y Cárdenas-Soriano E. 2002. Detección y localización de Phytophthora capsici Leo. en semilla de chile. Revista Mexicana de Fitopatología 20(1): 94-97. [ Links ]

Ortiz-García CF. 1996. Etude le la diversité genetique de populations de Phytopthorara pathogenes du cacaoyer (Theobroma cacao L.) et du cocotier (cocos nucifera L.). These Doctorat, (Science) Université Paul Sabatier de Toulouse, France. 85p. [ Links ]

Pérez-Acevedo CE, Carrillo-Rodríguez JC, Chávez-Servia JL, Perales-Segovia C, Enríquez del V R y Villegas-Aparicio Y. 2017. Diagnóstico de síntomas y patógenos asociados con marchitez del chile en Valles Centrales de Oaxaca. Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas 8(2): 281-293. https://doi.org/10.29312/remexca.v8i2.50 [ Links ]

Pérez-Moreno L, Casillas-Barajas AS y Ramírez-Malagón R. 2005. El cultivo del chile y su importancia económica en el norte del estado de Guanajuato, México. Universidad de Juanajuato. ICA. Guanajuato. México. 109pp. [ Links ]

Robideau GP, De Cock AW, Coffey MD, Voglmayr H, Brouwer H, Bala K, Chitty DW, Désaulniers N, Eggertson QA, Gachon CMM, Hu CH, Küpper FC, Rintoul TL, Sarhan E, Verstappen ECP, Zhang Y, Bonants PJ, Ristaino JB and Lévesque CA. 2011. DNA barcoding of oomycetes with cytochrome c oxidase subunit I and internal transcribed spacer. Molecular Ecology Resources 11(6): 1002-1011. http://dx.doi.org/10.1111/j.1755-0998.2011.03041.x [ Links ]

SIAP, Sistema de Información Agrícola y Pecuaria. 2015. http://infosiap.siap.gob.mx/aagricola_siap_gb/icultivo/index.jsp (consulta, junio 2019). [ Links ]

Silva-Rojas HV, Fernández-Pavía SP, Góngora-Canul C, Macías-López BC y Ávila-Quezada GD. 2009. Distribución espacio temporal de la marchitez del chile (Capsicum annuum L.) en Chihuahua e identificación del agente causal Phytophthora capsici Leo. Revista Mexicana de Fitopatología 27(2): 134-147. http://redalyc.org/articulo.oa?id=61212195006Links ]

Stamps DJ, Waterhouse GM, Newhook FJ and Hall GS. 1990. Revised tabular key to the species of Phytophthora. Mycology Papers 162:1-28. [ Links ]

Tamura K and Nei M. 1993. Estimation of the number of nucleotide substitutions in the control region of mitochondrial DNA in humans and chimpanzees. Molecular Biology and Evolution 10(3): 512-526. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a040023 [ Links ]

Tsao PH and Alizadeh A. 1988. Recent advances in the taxonomy and nomenclature of the So-Called “Phytophthora palmivora” MF4 occuring on cocoa and other tropical crops. Santo Domingo, Dominican Republic. 441-445pp. [ Links ]

Vásquez LA, Tlapal BB, Yáñez MMJ, Pérez PR y Quintos EM. 2009. Etiología de la marchitez del ‘chile de agua’ (Capsicum annuum L.) en Oaxaca, México. Revista Fitotecnia Mexicana 32(2): 127-134. http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=61011222007Links ]

Recibido: 04 de Marzo de 2021; Aprobado: 15 de Julio de 2021

*Autor para correspondencia: cfortiz@colpos.mx

Creative Commons License Este es un artículo publicado en acceso abierto bajo una licencia Creative Commons