SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.38 issue2Pathogenic fungi associated to commercial seed of mexican varieties of Bouteloua curtipendula author indexsubject indexsearch form
Home Pagealphabetic serial listing  

Services on Demand

Journal

Article

Indicators

Related links

  • Have no similar articlesSimilars in SciELO

Share


Revista mexicana de fitopatología

On-line version ISSN 2007-8080Print version ISSN 0185-3309

Rev. mex. fitopatol vol.38 n.2 Texcoco May. 2020  Epub Nov 27, 2020

https://doi.org/10.18781/r.mex.fit.2002-2 

Artículos Científicos

Evaluación de antagonistas microbianos y aceites esenciales en el control de Sclerotium cepivorum en ajo en condiciones controladas

Yimmy Alexander Zapata-Narváez1  * 

Magda Rocío Gómez-Marroquín1 

Blanca Lucia Botina-Azain1 

1 Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria-Agrosavia. Centro de Investigación Tibaitatá Km 14 Vía Mosquera, Cundinamarca-Colombia.


Resumen.

La pudrición blanca producida por Sclerotium cepivorum es la principal limitante del cultivo de ajo en Colombia, causando pérdidas superiores al 50%. La ausencia de semilla de calidad contribuye a su diseminación e infestación en áreas de siembra, siendo la principal estrategia de control la aplicación de fungicidas, por ende, es necesario integrar alternativas de manejo orientadas a su sostenibilidad. Así, el objetivo de este estudio fue determinar bajo condiciones controladas el potencial de control de S. cepivorum con antagonistas microbianos y aceites esenciales. Se determinó en PDA suplementado con cada aceite el efecto sobre el crecimiento del patógeno y para los antagonistas su capacidad para degradar esclerocios. Igualmente, en suelo infestado con esclerocios se determinó el efecto de las aplicaciones de los antagonistas y aceites seleccionados sobre la reducción de incidencia y mortalidad. Los resultados mostraron que la exposición al aceite de eucalipto (10000 ppm) y orégano (200; 250 ppm) inhibió en un 92% el crecimiento del patógeno; en tanto, que los antagonistas colonizaron más del 95% de los esclerocios, provocando su degradación. Mientras que en suelo infestado presentaron un control entre 30 al 70%, siendo Trichoderma asperellum Th034 el que presentó la menor incidencia y mortalidad (21%).

Palabras clave: Esclerocio; parasitismo; crecimiento; incidencia; mortalidad

Abstract.

White rot produced by Sclerotium cepivorum is the main limitation to garlic production in Colombia causing losses that exceed 50%. The absence of quality seed contributes to its dissemination and infestation in sowing areas, the main control strategy is the application of fungicides; therefore, it is necessary to integrate management alternatives that promote its sustainability. Thus, the objective of this study was to determine under controlled conditions the potential of control for S. cepivorum with microbial antagonists and essential oils. The effect on the pathogen’s growth was determined in PDA supplemented with each oil and for the antagonists its ability to degrade sclerotia. In soil infested with sclerotia was determined the effect on incidence and mortality reduction with the applications of the antagonists and selected oils. The results showed that exposure to eucalyptus (10,000 ppm) and oregano (200; 250 ppm) oils inhibited by 92% growth of the pathogen, while antagonists colonized more than 95% of sclerotia, causing their degradation. While in infested soil they showed a control between 30 and 70%, being Trichoderma asperellum Th034 which presented the lowest incidence and mortality (21%).

Key words: Sclerotia; parasitism; growth; incidence; mortality

El ajo (Allium sativum) es una hortaliza de gran importancia en el mundo, utilizada principalmente como condimento, pero en medicina por su contenido de adenosina y ajoeno se usa como antioxidante, así como para reducir el bloqueo de las arterias, la presión arterial y el colesterol (Ramírez et al., 2016), y en el control de plagas se usa como insecticida por su acción repelente (Plata et al., 2017). A pesar de esto, en Colombia en la última década su cultivo ha disminuido pasando en 2013 de 527 ha a 231 ha en 2018 con una reducción en la producción de 9.309 t a 2.991 t (AGRONET, 2019), comportamiento que se asocia a la diseminación e incremento de problemas fitosanitarios, siendo la mayor limitante la pudrición blanca causada por el hongo Sclerotium cepivorum (Prato, 2016).

Este patógeno exclusivamente afecta a las especies del género Allium, distribuyéndose en todas las regiones donde éstas se cultivan, disminuyendo su producción, ya que puede causar pérdidas superiores al 50%, siendo así la mayor limitante de este género (Amin et al., 2014; Lourenço et al., 2018). Sclerotium cepivorum produce esclerocios, estructuras de resistencia que pueden permanecer viables en el suelo por más de 20 años, así como su inóculo primario, de esta manera los campos infestados quedan arruinados para el cultivo de ajo o cualquier otra aliácea susceptible (Velásquez et al., 2012; Amin et al., 2014; Lourenço et al., 2018). El manejo de la pudrición blanca se realiza principalmente con fungicidas de síntesis química como Benomil y Tebuconazol, cuyo uso continuo puede generar problemas de resistencia, reducción de la microbiota del suelo, además de ser un riesgo para la salud humana (Pérez et al., 2009; Hussain et al., 2017). De acuerdo con esto y con una visión sostenible del cultivo, es prioritario evaluar e integrar al manejo de la enfermedad, alternativas eficientes que tengan un bajo impacto ambiental, en este sentido, el control biológico mediante el uso de microorganismos antagonistas o aceites esenciales pueden constituirse como herramientas en estrategias de manejo integrado de la pudrición blanca (Lourenço et al., 2018).

Especies de los géneros Trichoderma sp., Bacillus sp. o Pseudomonas sp., se destacan en el control biológico de fitopatógenos por su amplia distribución y sus diferentes mecanismos de acción. En el mercado se encuentran diferentes bioplaguicidas con registro de uso, los cuales, son utilizados para el control de patógenos del suelo o foliares, adicionalmente, algunas cepas tienen la capacidad de promover el crecimiento vegetal, influyendo en el desarrollo y producción de las plantas (Schuster y Schmoll, 2010; Santoyo et al., 2012), por lo cual pueden ser considerados en el desarrollo de estrategias de manejo integrado previa evaluación y selección.

En el mismo sentido se encuentran aceites esenciales obtenidos de plantas como canela, eucalipto y orégano, los cuales presentan propiedades antimicrobianas contra patógenos como Botrytis cinerea o Fusarium oxysporum, particularmente por presentar compuestos a base de fenoles, taninos o terpenos los cuales presentan acción sobre el crecimiento o el metabolismo de los patógenos (Gurjar et al., 2012; Kottearachchia et al., 2012). De acuerdo con esto, el objetivo de este estudio fue determinar bajo condiciones controladas el potencial de uso en el control de S. cepivorum para el cultivo de ajo de los hongos Trichoderma koningiopsis (Th003), T. asperellum (Th034), las bacterias Bacillus amyloliquefaciens (Bs006) y Pseudomonas fluorescens (Pf014) y de los aceites esenciales de canela, clavo, eucalipto, limón, orégano y tomillo.

Materiales Y Métodos

Este trabajo se realizó en el Laboratorio de Microbiología Agrícola del Centro de Investigación Tibaitatá de la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria AGROSAVIA.

Material vegetal. Se usaron bulbillos sanos de ajo morado obtenida de un cultivo comercial, previó a su uso, la semilla se desinfestó mediante lavado con una solución de hipoclorito de sodio al 2% (NaCl) por tres min y tres lavados con agua estéril.

Microorganismos. El patógeno utilizado correspondió al aislamiento S10 de S. cepivorum, aislado de una planta de ajo con signos de la enfermedad colectada de un foco de plantas enfermas en un cultivo del municipio de Sopo (departamento de Cundinamarca), obteniendo su inóculo a partir de la producción y cosecha de esclerocios en cultivos del hongo en Agar Papa Dextrosa (PDA OxoidÒ), incubados a 18 °C durante 24 días. Los esclerocios se cosecharon mediante el raspado del medio, se almacenaron en tubos Falcon y cuando se utilizaron fueron desinfestados mediante lavado con NaCl al 2%, secándolos a 30 °C por 24 horas. En cuanto a los microorganismos antagonistas, el Banco de Germoplasma de Microorganismos de AGROSAVIA proporcionó la cepa Th034 de T. asperellum y la cepa Pf014 de P. fluorescens, cuya producción se realizó en PDA y caldo Luria Bertani (LB), respectivamente. Igualmente se utilizó el biofungicida Tricotec® a base de T. koningiopsis cepa Th003 y un prototipo de formulación a base de B. amyloliquefaciens cepa Bs006 (desarrollados por Agrosavia). El inóculo consistió en suspensiones en agua a concentraciones de 1x106 conidios mL-1 para hongos y 1x108 células mL-1 para bacterias.

Aceites esenciales. De acuerdo con una revisión de literatura se seleccionaron por su potencial de control sobre S. cepivorum los aceites esenciales de canela, clavo, eucalipto, limón, orégano y tomillo. El aceite de orégano fue producido en Agrosavia (anteriormente Corpoica) por Betancourt et al. (2012), mientras que el resto de los aceites se obtuvo de concentrados comerciales.

Actividad sobre la degradación de esclerocios. Para determinar la capacidad de los antagonistas para degradar los esclerocios de S. cepivorum, se modificó la metodología descrita por Clarkson et al. (2002), para lo cual se dispusieron 100 esclerocios en bolsas de muselina de 1 cm2, ubicándolos posteriormente a una profundidad de 2 cm en recipientes plásticos de 6 onzas que contenían una mezcla estéril de suelo y arena (3:1), inmediatamente se realizó la inoculación del sustrato mediante la aplicación de 10 mL de las suspensiones de cada microorganismo en las concentraciones ya descritas. Durante el período de evaluación se realizó el riego de los recipientes cada tres días para conservar su humedad.

Después de 30 días se colectaron las bolsas de muselina, tomando de cada una, 30 esclerocios, los cuales se sembraron en cajas Petri con PDA o agar Luria Bertani (LB) de acuerdo con el tratamiento aplicado. Posteriormente, las cajas Petri fueron incubadas a 18 °C durante seis días para determinar su viabilidad o parasitismo; los esclerocios restantes se observaron al estereoscopio para identificar daños en su estructura. El ensayo se realizó en un invernadero a 23 °C bajo un diseño completamente al azar donde la unidad experimental consistió en un recipiente con una bolsa teniendo tres repeticiones, como control se utilizaron esclerocios sin tratamiento.

Efecto de aceites esenciales sobre el crecimiento de S. cepivorum in vitro. Se evaluaron los aceites esenciales en tres concentraciones (Cuadro 1) con el fungicida Tebuconazol (1 L / 200 L) como control químico y un testigo absoluto. Para esto, se suplementó el PDA con cada aceite en la concentración determinada sirviéndolos en cajas Petri, posteriormente se realizó la siembra de un disco de agar de 5 mm con micelio de S. cepivorum (obtenido de un cultivo en PDA de 12 días) en el centro de la caja, se incubó a 18 °C durante 12 días, período en el que se registró el crecimiento y se determinó el porcentaje de inhibición del crecimiento micelial (ICM) de colonias en presencia de los aceites, calculado en relación al control, una vez el hongo cubrió la totalidad de la caja Petri, aplicando la fórmula de Philippe et al. (2012) citado por Gakuubi et al. (2017), ICM(%)= dc - dt / dc x 100; donde: dc= Diámetro de la colonia del patógeno en el control, y dt= Diámetro de la colonia del patógeno en el tratamiento.

Control de S. cepivorum en condiciones controladas. La evaluación se desarrolló en macetas plásticas de 0.5 L de capacidad en la que se sembró un bulbillo de ajo, la concentración de S. cepivorum utilizada correspondió a 200 esclerocios por gramo de suelo (seleccionada en estudios previos no publicados por obtener una mortalidad del 83%). Se realizó la inmersión de los bulbillos durante 10 min en las suspensiones de microorganismos, aceites esenciales y Tebuconazol, posteriormente se sembraron en las macetas y en cada una se aplicó en drench 20 mL de las suspensiones según el tratamiento. Se efectuaron dos aplicaciones más en drench con una frecuencia de 15 días, manteniendo el ensayo por 90 días (aunque el ciclo del cultivo esta entre los cinco y seis meses, la enfermedad puede presentarse en cualquier momento). El ensayo se estableció mediante un diseño completo al azar, la unidad experimental constó de ocho macetas con tres repeticiones; se contó con un testigo inoculado con el patógeno y un control sin inocular, las cuales se mantuvieron en una casa de malla con riego diario a una temperatura promedio en el día de 20 °C, las variables evaluadas fueron la incidencia de la enfermedad (número de plantas con síntomas sobre el número total de plantas multiplicado por 100) y la mortalidad de la enfermedad (número de plantas muertas sobre el número total de plantas multiplicado por 100).

Cuadro 1. Aceites esenciales y concentraciones evaluadas en la inhibición del crecimiento de Sclerotium cepivorum in vitro. 

Aceites esenciales Concentración (ppm)
1 2 3
Canela (Cinnamomum verum) 150 200 250
Clavo (Syzygium aromaticum) 250 500 750
Eucalipto (Eucalyptus sp.) 7000 10000 15000
Limón (Citrus limon) 200 400 600
Orégano (Origanum vulgare) 150 200 250
Tomillo (Thymus vulgaris) 200 400 800

Análisis estadístico. Para cada bioensayo los datos fueron analizados mediante un análisis de varianza y una prueba de comparación de medias Tukey (p£0.05), empleando el software estadístico Statistix 10.0.

Resultados

Actividad sobre la degradación de esclerocios. A partir de los esclerocios recuperados y sembrados en los medios de cultivo se obtuvieron colonias de los antagonistas, para las cepas de Trichoderma se observó crecimiento a partir del 100% de los esclerocios, en tanto que para las bacterias el crecimiento se observó a partir del 95% de los esclerocios, en todos los casos no se evidenció crecimiento de S. cepivorum (Figura 1A). En cuanto a los esclerocios del control, no presentaron infección germinando en el PDA, obteniendo colonias de S. cepivorum a partir de ellos. Por otra parte, la observación de los esclerocios de cada tratamiento al estereoscopio mostró que todos los antagonistas causaron la degradación parcial de los esclerocios, de acuerdo con la pérdida de su estabilidad estructural (Figura 1B) impidiendo el crecimiento del patógeno a partir de dichas estructuras.

Efecto de aceites esenciales sobre el crecimiento de S. cepivorum in vitro. En el agar PDA suplementado con los aceites de clavo, limón en las tres concentraciones y tomillo (200 y 400 ppm) se obtuvo una inhibición del crecimiento entre el 2 y 12%, sin presentar diferencias significativas con respecto al control; en contraste, con eucalipto, orégano (200 y 250 ppm) y Tebuconazol, la inhibición superó el 92%, con los aceites de canela, orégano (150 ppm) y tomillo (800 ppm) se inhibió el crecimiento entre un 50 y 86% (Figura 2).

Figura 1 A. Crecimiento de los antagonistas a partir de los esclerocios inoculados. B. Degradación de los esclerocios por los antagonistas. Control (tratamiento sin aplicación de antagonistas), Tricotec (biofungicida a base de T. koningiopsis cepa Th003), Th034 (T. asperellum cepa Th034), Bs006 (B. amyloliquefaciens cepa Bs006), Pf014 (P. fluorescens cepa Pf014). 

Figura 2. Inhibición del crecimiento de S. cepivorum en medio suplementado con aceites esenciales después de 12 días de incubación a 18 °C. Valores con las mismas letras no presentan diferencias significativas para la prueba de Tukey (*=P>0.05). 

Control de S. cepivorum en condiciones controladas. Los tratamientos evaluados, mostraron actividad de control del patógeno a excepción de los aceites esenciales, particularmente el aceite de eucalipto, en el cual se mostró un efecto negativo sobre los bulbillos (Datos no mostrados), al parecer por un efecto fitotóxico que provocó necrosis del tejido afectando su germinación. Con las aplicaciones del aceite de orégano se obtuvo un comportamiento similar al observado en el tratamiento patógeno, incluso presentando diferencias estadísticas significativas (Figura 3).

Figura 3. Incidencia, mortalidad y de plantas sanas de ajo por tratamiento después de 90 días de evaluación. Columnas con la misma letra no son significativamente diferentes de acuerdo con la prueba de Tukey (*= P>0.05). 

La menor incidencia de la enfermedad con un 21% se obtuvo con las aplicaciones de T. asperellum Th034, así como la mayor cantidad de plantas sanas o asintomáticas con un 79%, (Figura 3); mientras que, con las aplicaciones de las bacterias se obtuvo un comportamiento similar a las aplicaciones de Tebuconazol, sin presentar diferencias significativas entre sí, aunque numéricamente la incidencia de la enfermedad fue menor y el porcentaje de plantas sanas mayor en las bacterias (Figura 3). Por otra parte, el tratamiento con T. koningiopsis Th003 (Tricotec®) fue el menos eficiente en la reducción de la incidencia y mortalidad de la enfermedad (Figura 3). Las plantas del control sin inocular no presentaron signos o síntomas de la pudrición blanca.

Discusión

La degradación de los esclerocios es una característica por considerar al momento de seleccionar un microorganismo antagonista ya que dichas estructuras pueden persistir durante décadas en los suelos limitando la producción y rendimiento de los cultivos de aliáceas (Metcalf et al., 2004; Velásquez et al., 2012; Pérez et al., 2015). Esta acción está relacionada principalmente con la capacidad del antagonista para producir metabolitos secundarios tóxicos y enzimas extracelulares, las cuales le posibilitarán acceder a los esclerocios como una fuente de nutrientes; en especies del género Trichoderma esta acción se relaciona con el micoparasitismo, involucrando la producción y secreción de enzimas como la β 1-3 glucanasa, β 1-6 glucanasa, N-acetylhexosaminidasa, polisacaridasas, proteasas y lipasas, las cuales intervienen en la degradación de la pared celular y su producción se ha reportado en cepas de T. asperellum y T. koningiopsis (Vinale et al., 2008; Schuster y Schmoll, 2010; Mukherjee et al., 2012; Pérez et al., 2015; Fuga et al., 2016).

Igualmente, para B. amyloliquefaciens y P. fluorescens se conoce que producen β glucanasas y quitinasas; adicionalmente se sabe que B. amyloliquefaciens produce lipopéptidos como iturrinas y fengicinas o ácidos grasos y fenoles como cloroxilenol, ácido pentadecanoico, ácido hexadecanoico, ácido heptadecanoico, ácido octadecanoico y pirrol, con acción antifúngica contra patógenos como Sclerotinia sclerotiorum o F. oxysporum. En P. fluorescens se conoce que esta especie produce ácido cianhídrico, pyrrolnitrin y sideróforos responsables de la actividad antifúngica entre otros sobre Sclerotium rolfsii (Ganeshan y Arthikala, 2005; Shafi et al., 2017; Vinodkumar et al., 2017; Ley et al., 2018).

En este sentido, es posible que el control de la pudrición blanca en este trabajo esté relacionada con el parasitismo de los esclerocios en el suelo mediada eventualmente por la producción de metabolitos secundarios, particularmente para T. koningiopsis Th003 y T. asperellum Th034 se ha demostrado su actividad de control sobre patógenos que producen esclerocios; por ejemplo, se observó que el tratamiento previo a la siembra de tubérculos de papa con presencia de esclerocios de Rhizoctonia solani con dos formulaciones a base de estos hongos redujo la incidencia del patógeno en un 80%, en comparación con los tubérculos no tratados, cuya incidencia fue del 100% (Beltrán et al., 2010).

De mismo modo, en el control de S. sclerotiorum y Sclerotinia minor mediante el uso de Tricotec® se redujo en un 34% la incidencia del moho blanco en cultivos de lechuga en condiciones comerciales (Moreno et al., 2010); para T. asperellum Th034 Smith et al. (2013) determinaron su capacidad para degradar esclerocios de S. sclerotiorum. Por otra parte, se ha demostrado que B. amyloliquefaciens Bs006 y P. fluorescens Pf014 presentan actividad de control sobre F. oxysporum en plantas de uchuva, aumentando en condiciones de campo la supervivencia de las plantas, permitiendo obtener cosecha a partir de estas (Díaz et al., 2012).

Respecto a los aceites esenciales es necesario tener en cuenta que el efecto puede ser diferente sobre el micelio y en los esclerocios dada la resistencia de estas estructuras. Diferentes estudios han demostrado el efecto inhibitorio sobre el crecimiento de fitopatógenos de los aceites esenciales utilizados en la presente investigación, por ejemplo, Ranasinghe et al. (2002) describieron la inhibición de Colletotrichum musae, Lasiodiplodia theobromae y Fusarium proliferatum mediante el uso del aceite de clavo en concentraciones de entre 300 - 1100 ppm; del mismo modo, Barrera et al. (2009) reportaron la inhibición del 100% sobre el crecimiento de F. oxysporum f. sp. gladioli con los aceites de clavo, tomillo y canela en concentraciones de 100, 150, 200, 250 y 300 ppm.

A pesar de que en condiciones in vitro se observó la inhibición del crecimiento de S. cepivorum, en el bioensayo en el suelo no se evidenció el control de la enfermedad particularmente con las aplicaciones del aceite de orégano; es posible que esto se deba a que el aceite no tuvo un efecto sobre los esclerocios y que, al germinar, posiblemente el aceite ya se había degradado en el suelo. En contraste, el efecto fitotóxico observado con el aceite esencial de eucalipto en la concentración aplicada lo hace inviable para su uso en el cultivo de ajo, si bien se conoce que este aceite presenta propiedades pesticidas de amplio espectro ya que diferentes trabajos han demostrado su actividad como compuesto antimicrobiano afectando tanto bacterias como hongos, así como plaguicida, acaricida o herbicida (Batish et al., 2008; Haouel et al., 2015; Tomazoni et al., 2017); en este sentido, es necesario evaluar otras concentraciones o formas de aplicación para considerar su uso como alternativa de control de la pudrición blanca.

Si bien los resultados muestran que los antagonistas reducen el impacto negativo de la enfermedad, para su uso en campo, es necesario realizar estudios que permitan determinar las formas y frecuencias de aplicación, particularmente su incorporación durante la etapa de preparación del terreno, con el objetivo de reducir el inóculo de patógeno, esto de acuerdo con los resultados obtenidos por Velásquez et al. (2012), quienes demostraron el potencial de movimiento de los esclerocios de zonas profundas (20 a 40 cm) a la capa superior y viceversa, durante la preparación del suelo.

Conclusiones

A pesar de que los aceites esenciales de orégano (200 y 250 ppm) y eucalipto inhibieron el crecimiento de S. cepivorum en ensayos in vitro, al ser aplicados en los bulbillos y al suelo, el primero presentó un comportamiento similar al testigo patógeno mientras que el segundo presentó un efecto tóxico que afectó la germinación del bulbillo. En contraste con el uso de los microorganismos antagonistas se redujo la incidencia y mortalidad de la enfermedad destacando sobre todos a T. asperellum Th034 como el más eficiente.

Agradecimientos

Los autores agradecen a la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria - AGROSAVIA por la financiación del proyecto “Generación de componentes tecnológicos para el manejo integrado de la pudrición blanca en aliáceas” que permitió el desarrollo del presente trabajo.

Literatura Citada

AGRONET, 2019. Red de información y comunicación del sector Agropecuario Colombiano. Recurso en línea. Área, producción y rendimiento nacional por cultivo. https://www.agronet.gov.co/estadistica/Paginas/home.aspx?cod=1. (Consulta octubre, 2019). [ Links ]

Amin, M., Tadele, S. and Thangavel, S. 2014. White rot (Sclerotium cepivorum-Berk) an aggressive pest of onion and garlic in Ethiopia: An overview. Journal of Agricultural Biotechnology and Sustainable Development 6(1): 6-15. https://doi.org/10.5897/JABSD2013.0210 [ Links ]

Barrera, L., Garduno, C. and Garcia, L. 2009. In vitro antifungal activity of essential oils and their compounds on mycelial growth of Fusarium oxysporum f. sp. gladioli (Massey) Snyder and Hansen. Plant Pathology Journal 8(1): 17-21. https://doi.org/10.3923/ppj.2009.17.21 [ Links ]

Batish, D., Singh, H., Kohli, R. and Kaur, S. 2008. Eucalyptus essential oil as natural pesticide. Forest Ecology and Management 256(12): 2166-2174. https://doi.org/10.1016/j.foreco.2008.08.008 [ Links ]

Beltrán, CR., Moreno, CA., Blanco, P., Villamizar, L. and Cotes, AM. 2010. Biological control of Rhizoctonia solani and growth promotion activity of Trichoderma koningiopsis Th003 and Trichoderma asperellum Th034 formulations in potato (Solanum tuberosum). International Organization for Biological and Integrated Control of Noxious Animals and Plants (OIBC/OILB), West Palaearctic Regional Section (WPRS/SROP). Bulletin, 78, 223-227. https://www.iobc-wprs.org/members/shop_en.cfm?mod_Shop_detail_produkte=33Links ]

Betancourt, LL., Ariza, CJ. and Afanador, G. 2012. Efectos de la suplementación con aceites esenciales de Orégano sobre la digestibilidad ileal, histomorfometría intestinal y comportamiento productivo de pollos de engorde. Rev Colomb Cienc Pecu 25 (2): 240-251. https://revistas.udea.edu.co/index.php/rccp/article/view/324751Links ]

Clarkson, JP., Payne, T., Mead, A. and Whipps, J.M. 2002. Selection of fungal biological control agents ofSclerotium cepivorumfor control of white rot by sclerotial degradation in a UK soil. Plant Pathology 51(6): 735-745. https://doi.org/10.1046/j.1365-3059.2002.00787.x [ Links ]

Díaz, A., Smith, A., Mesa, P. and Zapata, J. 2012. Avances en el control biológico de Fusarium oxysporum. Pp. 71-81. En: Díaz, A. (Ed.), Estrategias de control biológico de Fusarium oxysporum en el cultivo de uchuva (Physalis peruviana). Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (Corpoica). Bogotá, Colombia. 82 p. https://repository.agrosavia.co/bitstream/handle/20.500.12324/12610/64218_64911.pdf?sequence=1#page=71Links ]

Fuga, CAG., Lopes, EA., Vieira, BS. y da Cunha, WV. 2016. Efficiency and compatibility of Trichoderma spp., and Bacillus spp., isolates on the inhibition of Sclerotium cepivorum Científica 44(4):526-531. http://dx.doi.org/10.15361/1984-5529.2016v44n4p526-531 [ Links ]

Gakuubi, MM., Maina, AW. and Wagacha, JM. 2017. Antifungal activity of essential oil of Eucalyptus camaldulensis dehnh., against selected Fusarium spp. International journal of microbiology 2017:1-7. https://doi.org/10.1155/2017/8761610 [ Links ]

Ganeshan, G. and Arthikala, M. 2005. Pseudomonas fluorescens, a potential bacterial antagonist to control plant diseases. Journal of Plant Interactions. 1(3):123-134. https://doi.org/10.1080/17429140600907043 [ Links ]

Gurjar, MS., Ali, S., Akhtar, M. and Singh, KS. 2012. Efficacy of plant extracts in plant disease management. Agricultural Sciences 3(3): 425-433. https://doi.org/10.4236/as.2012.33050 [ Links ]

Haouel, S., Hedjal-Chebheb, M., Kellouche, A., Khoudja, M.L., Boudabous, A. and Ben Jemâa, M. 2015. Management of three pests’ population strains from Tunisia and Algeria using Eucalyptus essential oils. Industrial Crops and Products. 74. 551-556. https://doi.org/10.1016/j.indcrop.2015.05.072 [ Links ]

Hussain, W., Elzaawely, AA., El Sheery, NI., Ismail, AA. and El-Zahaby, HM. 2017. Biological control of onion white rot disease caused by Sclerotium cepivorum. Environment, Biodiversity and Soil Security 1(2017)101-107. https://doi.org/10.21608/jenvbs.2017.1547.1008 [ Links ]

Kottearachchia, NS., Sammania, A., Kelaniyangoda, DB. and Samarasekarab, R. 2012. Anti-fungal activity of essential oils of Ceylon Eucalyptus species for the control of Fusarium solani and Sclerotium rolfsii. Archives of Phytopathology and Plant Protection 45(17): 2026-2035. https://doi.org/10.1080/03235408.2012.720469 [ Links ]

Ley, N., Márquez, I., Carrillo, JA., León, J., Cruz, I., García, RS. and Allende, R. 2018. Efecto de biocontrol e inhibición germinativa de Bacillus spp. sobre zoosporas de Phytophthora capsici. Revista Mexicana de Fitopatología 36(2): 215-232. http://dx.doi.org/10.18781/r.mex.fit.1711-2 [ Links ]

Lourenço, V Jr., Vieira, BS., Lopes, EA. and Villalta, ON. 2018. Etiology, epidemiology, and management of white rot on onion and garlic: Current knowledge and future directions for Brazil. Científica 46(3), 241-256. http://dx.doi.org/10.15361/1984-5529.2018v46n3p241-256 [ Links ]

Metcalf, DA., Dennis, JC. and Wilson, CR. 2004. Effect of inoculum density of Sclerotium cepivorum on the ability of Trichoderma koningii to suppress white rot of onion. Plant Disease 88(3): 287-291. https://doi.org/10.1094/pdis.2004.88.3.287 [ Links ]

Moreno, CA., Cotes, AM., Smith, A., Beltrán, C., Villamizar, L., Gómez, M. and Santos, A. 2010. Desarrollo de un bioplaguicida a base de Trichoderma koningiopsis Th003 y uso en el cultivo de lechuga para el control del moho blanco Sclerotinia sclerotiorum y Sclerotinia minor. Bogotá, Colombia: Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (Corpoica). Disponible en línea: http://hdl.handle.net/20.500.12324/12768Links ]

Mukherjee, M., Mukherjee, PK., Horwitz, BA., Zachow, C., Berg, G. and Zeilinger, S. 2012. Trichoderma-plant-pathogen interactions: advances in genetics of biological control. Indian journal of microbiology. 52(4): 522-529. https://doi.org/10.1007/s12088-012-0308-5 [ Links ]

Pérez, ML., Villalpando, MJJ., Castañeda, CC. and Ramírez, MR. 2009. Sensibilidad in vitro de Sclerotium rolfsii Saccardo, a los fungicidas comúnmente usados para su combate. Revista Mexicana de Fitopatología. 27(1):11-17. http://www.scielo.org.mx/pdf/rmfi/v27n1/v27n1a2.pdfLinks ]

Pérez, L., Belmonte, JR., Núñez, HG., Guzmán, R. and Mendoza, B. 2015. Sensibilidad in vitro de dos especies de Sclerotinia spp., y Sclerotium cepivorum a agentes de control biológico y fungicidas. Revista Mexicana de Fitopatología 33(2): 256-267. http://www.scielo.org.mx/pdf/rmfi/v33n2/2007-8080-rmfi-33-02-00256-en.pdfLinks ]

Plata, A., Martínez, L., Dos Santos, M., Fernandes, F., Wilcken, C., Soares, M,, Serrão, J. and Zenuncio, J. 2017. Insecticidal activity of garlic essential oil and their constituents against the mealworm beetle, Tenebrio molitor Linnaeus (Coleoptera: Tenebrionidae). Scientific reports. 7: 46406 https://doi.org/10.1038/srep46406 [ Links ]

Prato, AI. 2016. Evaluación financiera de ajo (Allium sativum L.) morado nacional y peruano en el altiplano Cundiboyacense, Colombia. Corpoica Ciencia y Tecnología Agropecuaria. 17(1):43-53. https://doi.org/10.21930/rcta.vol17_num1_art:460 [ Links ]

Ramírez, H., Castro, LN. and Martínez, E. 2016. Efectos terapéuticos del ajo (Allium sativum). Revista Salud y Administración. 3(8): 39-47. http://www.unsis.edu.mx/revista/doc/vol3num8/A4_Efectos_Terapeuticos_Ajo.pdfLinks ]

Ranasinghe, L., Jayawardena, B. and Abeywickrama, K. 2002. Fungicidal activity of essential oils of Cinnamomum zeylanicum (L.) and Syzygium aromaticum (L.) Merr et L.M. Perry against crown rot and anthracnose pathogens isolated from banana. Letters in Applied Microbiology. 35(3):208-211. https://doi.org/10.1046/j.1472-765X.2002.01165.x [ Links ]

Santoyo, G., Orozco, M. and Govindappa, M. 2012. Mechanisms of biocontrol and plant growth-promoting activity in soil bacterial species of Bacillus and Pseudomonas: a review, Biocontrol Science and Technology 22(8): 855-872. https://doi.org/10.1080/09583157.2012.694413 [ Links ]

Schuster, A. and Schmoll, M. 2010. Biology and biotechnology of Trichoderma. Applied microbiology and biotechnology 87(3): 787-799. https://doi.org/10.1007/s00253-010-2632-1 [ Links ]

Shafi, J., Tian, H. and Ji, M. 2017. Bacillus species as versatile weapons for plant pathogens: a review, Biotechnology & Biotechnological Equipment 31(3): 446-459. https://doi.org/10.1080/13102818.2017.1286950 [ Links ]

Shalaby, M.E., Ghoniem, K.E. and El-Diehi, M.A. 2013. Biological and fungicidal antagonism of Sclerotium cepivorumfor controlling onion white rot disease. Annals of Microbiology 63(4):1579-1589. https://doi.org/10.1007/s13213-013-0621-1 [ Links ]

Smith, A., Beltrán, C., Kusunoki, M., Cotes, A., Motohashi, K., Kondo, T. and Deguchi, M. 2013. Diversity of soil-dwelling Trichoderma in Colombia and their potential as biocontrol agents against the phytopathogenic fungus Sclerotinia sclerotiorum (Lib.) de Bary. Journal of general plant pathology, 79(1): 74-85. https://doi.org/10.1007/s10327-012-0419-1 [ Links ]

Tomazoni, E., Pauletti, G., Rute, R., Sidnei, M. and Schwambach, J. 2017. In vitro and in vivo activity of essential oils extracted from Eucalyptus staigeriana, Eucalyptus globulus and Cinnamomum camphora against Alternaria solani Sorauer causing early blight in tomato. Scientia Horticulturae. 223. 72-77. https://doi.org/10.1016/j.scienta.2017.04.033 [ Links ]

Velásquez, R., Reveles, M., Medina, MM. and Amador, MD. 2012. Efecto de la Preparación del Suelo en la Dispersión de Esclerocios de Sclerotium cepivorum Berk. Revista Mexicana de Fitopatología 30(2): 150-154. http://rmf.smf.org.mx/Contenido_Vol_30_2_2012.htmlLinks ]

Vinale, F., Sivasithamparam, K., Ghisalberti, E., Marra, R., Woo, S. and Lorito, M. 2008. Trichoderma-plant-pathogen interactions. Soil Biology and Biochemistry. 40. 1-10. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2007.07.002 [ Links ]

Vinodkumar, S., Nakkeeran, S., Renukadevi, P. and Malathi, VG. 2017. Biocontrol potentials of antimicrobial peptide producing Bacillus species: multifaceted antagonists for the management of stem rot of carnation caused by Sclerotinia sclerotiorum. Frontiers in microbiology 8:446. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.00446 [ Links ]

Recibido: 04 de Febrero de 2020; Aprobado: 31 de Marzo de 2020

* Autor para correspondencia: jzapatan@agrosavia.co

Creative Commons License Este es un artículo publicado en acceso abierto bajo una licencia Creative Commons