Introducción

Los hemeróbidos (Neuroptera: Hemerobiidae), o mal referenciadas como crisopas cafés, son un grupo ancestral (^{Aspöck, 2002}; ^{Jepson et al., 2010}) integrado por 660 especies aproximadamente (^{Monserrat, 2015}), distribuidas en la mayoría de los ecosistemas (^{New, 2007}). Estos insectos se reconocen por sus hábitos entomófagos sobre distintas plagas agrícolas (^{New, 1975}); en la actualidad, algunas especies como Micromus angulatus (Stephens, 1836), Micromus tasmaniae (Walker, 1860) y Sympherobius fallax Navás, 1908 están disponibles comercialmente en el mercado Euroasiático para el control de pulgones, trips, mosquita blanca, larvas de lepidópteros y pseudocóccidos (^{van Lenteren, 2012}). En Chile, Sympherobius maculipennis Kimmins, 1929 y Sympherobius barberi (Banks, 1903) se comercializan para el manejo de Pseudococcus calceolariae (Maskell, 1879), Pseudococcus viburni Fernald, 1903, Pseudococcus longispinus (Targioni Tozzetti, 1867) y Planococcus citri (Risso, 1813) (^{Anónimo, 2022}). En Estados Unidos, S. barberi se utiliza para el control de homópteros (^{Rincon-Vitova Insectaries, 2021}).

En México, existen hemeróbidos con uso potencial como control biológico (^{Almaraz-Valle et al., 2020a}), entre ellos destaca S. barberi, un depredador que se asocia con un número pequeño de plagas de las familias Dactylopiidae y Pseudococcidae (^{Vanegas-Rico et al., 2010}; ^{Pacheco-Rueda et al., 2011}). Dicha especie es de interés comercial por algunas empresas de control biológico del país, aunque este proyecto está en fase de búsqueda de ejemplares y de presas alternativas, ya que la alimentación con huevos de Sitotroga cerealella (Olivier, 1789) no es adecuada para su desarrollo, como ocurre con los crisópidos (datos sin publicar).

Al inicio de toda cría masiva con ejemplares silvestres, es indispensable tener los fundamentos taxonómicos para reconocer la especie a desarrollar y evitar contaminaciones. En el caso de S. barberi, el proceso para su determinación taxonómica suele dificultarse debido a que las claves se basan en combinación de caracteres de patrones de manchas, lo que genera desconcierto, ya que existen variaciones de pigmentaciones inter e intra-especies. Por lo que este trabajo presenta las características taxonómicas que definen a la especie S. barberi y reúne información de distribución y presas, además de adicionar nuevos registros de presas y plantas hospederas, con el fin de contribuir al potencial desarrollo de la cría masiva en México.

Materiales y métodos

La recopilación de información sobre la distribución y presas de S. barberi se realizó mediante una búsqueda de referencias en colecciones biológicas, bases de datos en línea y literatura. Las colecciones biológicas visitadas fueron: La Colección Nacional de Insectos, Instituto de Biología de la UNAM y la Colección de Insectos del Colegio de Postgraduados. Las bases de datos consultadas fueron Global Biodiversity Information Facility (GBIF), Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO) y la Unidad de Informática para la Biodiversidad (UNIBIO) del Instituto de Biología, UNAM. Además, se revisó la base de datos de un proyecto sobre insectos asociados a cactáceas de la Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM.

En campo se realizaron distintos recorridos apoyados en proyectos de investigación sobre plagas agrícolas; derivado de ello, se recolectaron ejemplares en primavera y verano de 2019 en el cultivo de algodón en Baja California, brócoli en Abasolo (Guanajuato), campos experimentales en Texcoco (Estado de México) y vid en Ensenada (Baja California). Para la captura se utilizó un aspirador bucal directamente sobre el cultivo, los adultos se recolectaron cuando estos se alimentaban. En el caso de las larvas, se recolectaron junto con las presas y se mantuvieron en cajas de Petri. Se transportaron al Laboratorio de Control Biológico, Colegio de Postgraduados (COLPOS), Texcoco, Estado de México, México. Los inmaduros se mantuvieron con las presas de campo hasta la emergencia de adultos y se conservaron en etanol al 70 % para su posterior procesamiento y obtención de fotografías de estructuras diagnósticas del macho como los genitalia y alas.

La identidad de los insectos fitófagos presas de S. barberi se corroboró por el Dr. Héctor González Hernández (Colegio de Postgraduados), dirigente de los proyectos científicos de donde se capturaron los ejemplares. Los ejemplares asociados a cactáceas los determinó el Dr. Juan M. Vanegas Rico (FES-Iztacala, UNAM). La información sobre plantas hospederas la proporcionaron los encargados estatales del programa de vigilancia fitosanitaria.

Para la determinación a nivel de género se utilizó la clave dicotómica de ^{Oswald (1993)}, y para especie las de ^{Carpenter (1940)}, ^{Oswald (1988)} y ^{MacLeod y Stange (2017)}. Las estructuras de los genitalia se separaron mediante el método propuesto por ^{Almaraz-Valle et al. (2020b)}, que consiste en sumergir las estructuras en hidróxido de potasio al 10 % (KOH) para aclarar y extraerlos posteriormente. Las fotografías se tomaron con un microscopio Axio zoom V16 (Carl Zeiss) en el Laboratorio de Morfología en el Departamento de Entomología y Acarología del Colegio de Postgraduados. El material se resguardo con número de catálogo 436984 en la Colección Lepidopterológica; MZFC; Museo de Zoología Alfonso L. Herrera, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México; FC-UNAM, con registro DFE.IN.071.0798 ante SEMARNAP.

La información de las capturas de campo se complementó con la búsqueda de literatura y se agruparon en una hoja de cálculo con información sobre el sitio de recolecta, coordenadas, cultivo, presa y planta hospedera.

Resultados y discusión

Identificación. ^{Oswald (1988)} describe que las especies de este género cuentan con características en el ala anterior: dos venas radiales ramificadas (radio sectoriales) sobre la vena radial, vena humeral recurrente y las gradadas externas compuestas por 4 venas cruzadas (raramente 3 ó 5) (Fig. 1B).

Figura 1 Macho de Sympherobius barberi. A) Adulto; B) ala anterior; C) ala posterior; D) ectoprocto, vista lateral; E) gonarco; F) parámero dorsal; G) terminalia del macho, vista lateral. 

Por otra parte, ^{Carpenter (1940)} y ^{Oswald (1988)} describen a S. barberi con un rostro rojizo claro a amarillento-marrón claro, vertex de color marrón oscuro entre los ojos, pronotum con una línea color marrón claro bordeado por una línea oscura, mesonotum usualmente uniforme rojizo-marrón y abdomen oscuro a medianamente marrón (Fig. 1A, G). A pesar de lo anterior, las características distintivas de la especie se encuentran en el ala anterior, el ectoprocto y los genitalia internos (^{Klimaszewski et al., 1987}; ^{Almaraz-Valle et al., 2020b}) (Fig. 1B-F). En S. barberi, el ala anterior tiene un borde oval y un amplio espacio costal, vena cruzada ausente, membrana hialina con un número irregular de manchas marrón claras, parche de color marrón oscuro cerca del área final de la vena cubital 1 (Cu₁) hasta el interior del ángulo interno, venas cruzadas usualmente no marginadas (Fig. 1B). En el macho, los platos anales presentan tres procesos distales y el proceso distal se encuentra curveado (Fig. 1D), el gonarco de color marrón oscuro con forma de corona y dos procesos esclerotizados situados en los costados de la parte media, mientras que el parámero con el mismo color, conformado por una parte con forma de “m” y un proceso distal con forma de semilla de caoba (Fig. 1E, F).

Distribución. Sympherobius barberi es originario de América (^{Monserrat, 2004}), y se distribuye desde el norte en Canadá hasta el sur en Chile (Cuadro 1). La mayor cantidad de registros provienen de Estados Unidos: Colestin, Jackson (Oregon), Yumma, Imperial; Alpine, San Diego; Cloverdale, Sanomo; Susanville, Larsen; Pleyto, Monterey; Ventura Campo; Indio; San Jacinto Mts.; Redding; Claremont; Santa Paula; Mt. Wilson; Alhambra (California), Klags Sta.; Davis; Pintura (Utah), Maricopa, Pinal; Patagonia; Santa Rita Mts.; Cochise; Yarnell; Tucson; Huachuca Mts. (Arizona), Sloss; Glenwood Springs (Colorado), Mesilla (Nuevo México), Manhattan; Wiichita (Kansas), Grandfield; Page; Pearson; Oswalt; Big Cedar; Lebanon; Tuskahoma (Oklahoma), Brownsville; Devil´s River; Sutton; Karnes; Calvert; Galveston (Texas), Washington (Arkansas), (Pennsylvania), Falls Church (Virginia), Summit (Ohio), (North Carolina), Charleston (South Carolina), Cedar Keys; Jacksonville, Tampa (Florida) (^{Carpenter, 1940}), Coleman County (Texas) (^{Gilreath & Smith, 1988}), Pasadena (California) (^{Cole, 1933}), Poamoho y Oahu (Hawaii) (^{Zimmerman, 1940}), Lower Rio Grande (Texas) (^{Riherd & Chada, 1952}). Además, se registra en Bermuda (^{Bennett & Hughes, 1959}) y en las islas Galápagos y Ecuador (^{Klimaszewski et al., 1987}) (Cuadro 1).

En México, este depredador se ha reportado en Chiapas (Chapa de Corzo), Ciudad de México, Colima (Isla Clarión e Isla Socorro), Estado de México (Tejupilco), Morelos (Tlalnepantla y Cuernavaca), Nuevo León (Monterrey), Oaxaca (Oaxaca, San Carlos Yautepec, Santo Domingo Tehuantepec y Asunción Ixtaltepec), Puebla (Tepexi de Rodríguez) y Sonora (^{Carpenter, 1940}, ^{Vanegas-Rico et al., 2010}; ^{Enciclovida, 2022}), lo que sugiere que esta especie tiene una distribución en la parte norte, centro y sureste del país. De las colectas realizadas en el presente trabajo se agregan nuevas localidades de distribución: Baja California (Mexicali), Estado de México (Nezahualcóyotl y Texcoco) y Guanajuato (Abasolo).

Presas y hospederos. El grupo Neuroptera destaca por su preferencia alimenticia sobre insectos de cuerpo blando (^{New, 1975}), S. barberi no es la excepción. Entre sus presas se encuentran registradas 15 especies, 12 de ellas se reportan en literatura (^{MacLeod & Stange, 1981}; ^{Miller et al., 2004}; ^{Vanegas-Rico et al., 2010}; ^{Khan et al., 2020}; ^{Salcedo, 2014}), y tres son recomendaciones de empresas productoras de insectos benéficos para la agricultura (^{Anónimo, 2022}; ^{Rincon-Vitova Insectaries, 2021}; ^{van Lenteren, 2012}). Se registran seis familias de Hemiptera y una de Lepidoptera, así como nueve familias de plantas asociadas en el continente americano e islas aledañas (Cuadro 1).

Aunado a lo anterior, la empresa Rincon-Vitova Insectaries (Estados Unidos), tiene a la venta S. barberi para su uso como controlador de áfidos, mientras que en Perú se recomienda por el Servicio Nacional de Sanidad Agraria del Perú (SENASA) para ser liberado en cultivos de Citrus spp., Vitis spp. y Punica spp. en programas de control biológico para el manejo de áfidos en D. opuntiae, D. coccus y P. citri (^{Salcedo, 2014}). Sobre esta última plaga, S. barberi se cría en Florida como su agente de control biológico (^{MacLeod & Stange, 1981}) y se vislumbra como un potencial depredador de Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (^{Khan et al., 2020}).

En México, S. barberi tiene reportes de alimentación sobre cochinilla silvestre del nopal (D. opuntiae), no obstante, se cuenta con poca información y su presencia se limita a algunos estados de la República Mexicana (Ciudad de México, Colima, Morelos, Nuevo León y Sonora,). (^{Carpenter, 1940}; ^{Vanegas-Rico et al., 2010}) y sobre la dinámica poblacional en cultivos del centro del país (^{Vanegas-Rico et al., 2017}).

En este trabajo se registran por primera vez tres especies diferentes de presas y sus plantas hospederas en el país. Entre los insectos se encuentra Brevicoryne brassicae (Linnaeus, 1758), que se alimenta de todos los estados de desarrollo del áfido presentes en cultivos de brócoli en Abasolo, Guanajuato; depreda larvas de Plutella xylostella (Linnaeus, 1758) en plantas de brócoli en Texcoco, Estado de México; y se alimenta de Phenacoccus solenopsis Tinsley, 1898 del piojo harinoso en cultivo de algodón en Mexicali y de Planococcus ficus piojo harinoso de la vid en Ensenada, Baja California (Cuadro 1).

Con base en la revisión literaria, el 54 % de los documentos refrentes a S. barberi corresponden a Norteamérica, el 32 % a Sudamérica y el restante 14 % no especifica sitio de recolecta. La inclusión de los nuevos registros aumentó a 8 de 32 estados de la República Mexicana (=25 %); además de que el presente documento es el segundo aporte sobre presas en el país. Este neuróptero tiene una versatilidad sobre fitófagos de cuerpo blando, aunque denota una preferencia sobre pseudocóccidos (43 % de las especies registradas). Se espera que las características morfológicas ilustradas en el presente trabajo sean un referente para la determinación de la especie y sustituyan los documentos clásicos. Además de que sea un punto de inicio para un programa de cría masiva, ya que existe interés de reproducirla y comercializarla en México.