Introducción

El género Erythrina L. (Leguminosae: Faboideae: Erythrininae) está conformado por 120 especies (^{Schrire, 2005}), comúnmente denominado colorín. Es un género versátil utilizado en sistemas agroforestales, para sombra de potreros en zonas tropicales, así como en plantaciones de café y cacao (^{Russo, 1984}). Otros usos son: cerca viva, soporte y guía en el desarrollo de las plantas de pimienta y vainilla (^{Steyermark & Huber, 1978}; ^{Russo, 1984}; ^{Hoyos, 1992}; ^{Flores, 2002}).

Algunas especies de este género tienen importancia económica por ser medicinales, ornamentales, comestibles y hemaglutinantes, además de proveer alcaloides y flavonoides de interés farmacológico. Diversas investigaciones señalan que dicho género presenta bacterias del género Rhizobium en sus nódulos radiculares que fijan nitrógeno atmosférico a la planta (^{Levy-Benshimol et al., 1993}; ^{Sotelo et al., 1993}; ^{Kass, 1994}; ^{García-Mateos et al., 2000}; ^{Pino-Rodríguez et al., 2004}; ^{Seigler, 2004}; ^{Avendaño & Castillo, 2014}; ^{Cilia-López, et al., 2015}).

Las especies pertenecientes al género Erythrina se distribuyen a nivel mundial, aunque la mayor concentración se encuentra en México y Centroamérica (^{Neill, 1993}). De acuerdo con ^{“The Plant List database” (2019)}, Erythrina presenta 289 nombres de especies, de los cuales 144 son especies válidas, de las cuales 11.8 % han sido reportadas a nivel mundial como hospederos de insectos, como algunas especies de la familia Bruchidae (^{Bridwell, 1938}; ^{Southgate & McFarlane, 1976}; ^{Kingsolver & Decelle, 1979}; ^{Udayagiri & Wadhi, 1989}; ^{Gulmahamad, 2006}; ^{Quiróz-Sodi et al., 2015}; ^{Ríos et al., 2015}). Entre las especies de brúquidos registradas se encuentran: Specularius ghesquierei^{Decelle, 1987}, S. impressithorax (^{Pic, 1932}) y Spermophagus babaulti^{Pic, 1921}.

Dentro del género Erythrina, destaca la especie E. americana Mill., porque sus hojas tienen un valor nutricional alto y puede utilizarse como complemento alimenticio para pequeños rumiantes (^{Pinto et al., 2003}; ^{Best et al., 2017}), incluso, las flores son valoradas como ingrediente para diversos platillos tradicionales (^{García-Mateos et al., 2000}; ^{Cilia-López et al., 2015}), las semillas son utilizadas para la confección de joyería artesanal y con la madera se elaboran diversas artesanías (^{Niembro, 1992}). En la medicina tradicional mexicana, a esta planta se le atribuyen diferentes propiedades, tales como antídoto, narcótico, laxante, diurético, expectorante, antinflamatorio, antiasmático, antimalárico y antidermatitis (^{Argueta et al., 1994}; ^{García-Mateos et al., 2001}). Además, este grupo de plantas tiene la capacidad de rebrotar a pesar de podas en repetidas ocasiones (^{Flores, 2002}).

Erythrina americana es un árbol de 4-5 m de altura, con una copa muy ramificada y una corteza lisa de color pardo claro. Tiene espinas en las ramas, hay espinas anchas y cónicas en el tronco. Las hojas son alternas y trifoliadas, con tres folíolos puntiagudos, rómbico-ovados, de 7-22 cm de largo y ancho. El follaje se cae en la estación seca del invierno. Las flores erectas, vistosas, cónicas, situadas en espigas terminales aparecen a principios de la primavera y son de color carmín y ligeramente pubescentes. Las legumbres miden hasta 12 cm de largo, están constreñidas entre las semillas, retorcidas o fuertemente enrolladas y terminan en un pico largo, angosto y curvo. Las semillas oblongas, de unos 0.7-1.0 cm de largo, son de color rojo intenso (^{García-Mateos et al., 2001}).

Erythrina americana posee potencial para la restauración de suelos degradados, incluso se le ha propuesto como restaurador de bosques en programas gubernamentales para el uso sostenible de los recursos naturales de los estados de Morelos y Tlaxcala (^{INIFAP & SAGARPA, 2014a}; ^b; ^{Fehling & Ceccon, 2015}). En este sentido, se utiliza más la reproducción asexual que la reproducción sexual porque es ventajosa, ya que la reproducción sexual es más complicada debido a la dormancia que exhiben sus semillas (^{Argueta et al., 1994}).

En las semillas de E. americana se ha reportado al brúquido Specularius impressithorax. Esta especie presenta una estrecha relación con las especies del género Erythrina, ya que ha desarrollado una alta tolerancia a los alcaloides del tipo eritrinano (α y β-eritroidinas) que presentan las plantas de este grupo (^{Center & Johnson, 1974}; ^{García-Mateos et al., 2000}). Specularius impressithorax presenta una distribución cosmopolita, al menos en 24 países se registra un mayor número de hospederos (cuatro géneros y 16 especies) (^{Romero & Johnson, 2002}). En el año 2001 se registró la introducción de este insecto en Hawái, E.U.A., para el año 2003 ^{Medeiros et al. (2008)} lo reportaron atacando a especies nativas y exóticas en dicha región. En 2004 se registró esta especie por primera vez para el nuevo mundo, específicamente en California, E.U.A. (^{Gulmahamad, 2006}).

En México, ^{Romero et al. (2009)} realizaron el primer registro de S. impressithorax alimentándose de semillas de E. americana en Texcoco, Estado de México y en la Ciudad de México. Para el año 2011, el brúquido se había desplazado hacia los estados de Morelos y Veracruz (^{Ruiz-Montiel et al., 2012}), actualmente se encuentra registrado en nueve estados de la República Mexicana (^{Ríos et al., 2015}), alimentándose de semillas de E. americana y E. coralloides (^{Romero et al., 2009}; ^{Ríos et al., 2015}; ^{Quiróz-Sodi et al., 2015}).

Debido a la amplia distribución que registra S. impressithorax en diferentes partes del mundo, a los hábitos polífagos que presenta (20 especies de plantas) y a la falta de información de los efectos que este brúquido causa al alimentarse de las semillas de E. americana, el objetivo del presente proyecto fue cuantificar el porcentaje de daño en semillas de E. americana causado por S. impressithorax, en la etapa de pre-dispersión de las semillas así como un año después de la colecta y determinar el porcentaje de germinación de semillas con y sin daño visible por la alimentación del brúquido S. impressithorax.

Materiales y métodos

La colecta de vainas (semillas) se realizó en nueve árboles de E. americana, los días 17 y 18 del mes de diciembre del año 2017 en el valle de Tulancingo, Hidalgo, México, ciudad que está situada en las coordenadas geográficas 20° 04’ 53” N, y 98° 22’ 07” O. Cuenta con un clima templado-frío y una temperatura media anual de 16 °C (Fig. 1). Los árboles tenían un diámetro ≥ 0.4 m a la altura del pecho (d.a.p.) y se encontraban separados por más de 500 m entre ellos. Se colectaron 15 vainas secas y abiertas por árbol, de aquellas que aún estaban adheridas a la planta (pre-dispersión) pero que las semillas estuvieran expuestas, ya que las hembras de S. impressithorax ovipositan únicamente sobre las semillas expuestas y no sobre la vaina (^{Ruiz-Montiel et al., 2012}; ^{Ríos et al., 2015}).

Figura 1 Mapa de México donde se encuentra resaltado el estado de Hidalgo, México, que muestra la localización del municipio de Tulancingo, donde se muestran los nueve árboles (●) de recolecta de semillas. 

Las semillas se depositaron en bolsas de manta y se cerraron para evitar que los escarabajos adultos se escaparan al emerger, se etiquetaron y se trasladaron al laboratorio de Fitopatología y Plagas del Instituto de Ciencias Agropecuarias de la Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo (ICAp-UAEH), donde se mantuvieron a temperatura ambiente. Los adultos emergidos de las semillas se depositaron en viales con alcohol al 70 % y se trasladaron al Laboratorio de Taxonomía y Sistemática del Colegio de Postgraduados para su determinación.

Las semillas se colectaron antes de ser dispersadas, es decir cuando aún estaban adheridas a la planta (pre-dispersión), por lo que el porcentaje de semillas con daño causado por S. impressithorax se considera como porcentaje de daño durante la pre-dispersión de las semillas. Al cabo de un año las semillas que se encontraban en bolsas de manta fueron revisadas nuevamente para medir el porcentaje de daño, el cual se considera como el daño acumulado durante un año.

Se determinó el porcentaje de semillas con daño causado por brúquidos en la muestra total de 1,272 semillas colectadas. Las observaciones se realizaron con un microscopio estereoscópico con el cual se clasificaron y registraron las semillas como sanas aquellas que no presentaron síntomas visibles de oviposición y dañadas aquellas que presentaron uno o más orificios de emergencia del brúquido.

Posteriormente se dividió el número de semillas dañadas entre el número total de semillas de la muestra y se multiplicó el resultado por 100, esto se realizó tanto para la etapa de pre-dispersión como un año después de haber sido colectadas las semillas (post-dispersión).

La preparación de los genitalia para la corroboración de la especie se llevó a cabo siguiendo las técnicas y nomenclatura indicada por ^{Kingsolver (1970)} y modificada por ^{Romero y Johnson (1999)}. Después de llevar a cabo la determinación de los especímenes se depositaron en la Colección de Insectos del Instituto de Fitosanidad del Colegio de Postgraduados (CEAM); además, una muestra representativa se depositó en la Colección de Insectos en el Instituto de Ciencias Agropecuarias de la Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo (ICAp-UAEH).

Existe desconocimiento del efecto que S. impressithorax causa sobre las semillas de E. americana, aunque ^{Argueta et al. (1994)} determinaron que estas semillas necesitan tratamientos de escarificación física o química para promover su germinación debido a la presencia de una capa dura e impermeable entre el mesocarpio y epicarpio, por lo que en el presente trabajo se germinaron semillas con y sin daño causado por S. impressithorax, dicho experimento indicó si los brúquidos promueven la germinación de las semillas de E. americana.

Para llevar a cabo esta actividad, se seleccionaron al azar 90 semillas sin daño de las muestras obtenidas (10 semillas de cada árbol), y 269 semillas con daño aparente causado por el brúquido S. impressithorax (Fig. 2), a las cuales se les contabilizó el número de perforaciones que presentaban, teniendo semillas con solamente un orificio hasta con 16, confirmando así 16 tipos de semillas según el número de orificios ocasionados por la emergencia de un brúquido (Cuadro 1).

Figura 2 Semillas de Erythrina americana con diferente número de orificios ocasionados por la emergencia de Specularius impressithorax. 

Las pruebas de germinación se realizaron en charolas de 100 cavidades utilizando como sustrato Peat-moss y agrolita en proporción 1:1. La siembra de las semillas se realizó el día 16 de marzo de 2018, y a partir de esa fecha se revisaron diariamente para estimar el porcentaje de germinación, así como para asegurar la humedad del sustrato; se consideró que las semillas habían germinado cuando la raíz era evidente. Esta actividad se desarrolló en un invernadero del Área Académica de Ciencias Agrícolas y Forestales en el ICAp-UAEH, en la ciudad de Tulancingo de Bravo, Hidalgo. La temperatura promedio durante el experimento fue de 16 ºC.

Resultados

De las semillas de E. americana que se colectaron en el valle de Tulancingo, Hidalgo, emergieron adultos de S. impressithorax (Fig. 3) con los siguientes datos de colecta: México, Hidalgo, Tulancingo Hidalgo, 17/XII/2018, 20°03’53.32’’N 98°20’54.52’’O, 2209 m, Parra-Gil, P. J. col., ex. Erythrina americana; México, Hidalgo, Tulancingo Hidalgo, 17/XII/2018, 20°03'53.32"N 98°20’43.8’’O, 2215 m, Parra-Gil, P. J. col., ex. Erythrina americana; México, Hidalgo, Tulancingo Hidalgo, 17/XII/2018, 20°04’00.15’’N 98°20’35.79’’O, 2219 m, Parra-Gil, P. J. col., ex. Erythrina americana; México, Hidalgo, Tulancingo Hidalgo, 17/XII/2018, 20°03’46.19’’N 98°20’30.68’’O, 2194 m, Parra-Gil, P. J. col., ex. Erythrina americana; México, Hidalgo, Tulancingo Hidalgo, 17/XII/2018, 20°03’43.14’’N 98°20’41.05’’O, 2200 m, Parra-Gil, P. J. col., ex. Erythrina americana; México, Hidalgo, Tulancingo Hidalgo, 18/XII/2018, 20°03’32.96’’N 98°20’42.13’’O, 2207 m, Parra-Gil, P. J. col., ex. Erythrina americana; México, Hidalgo, Tulancingo Hidalgo, 18/XII/2018, 20°03’23.51’’N 98°20’46.00’’O, 2219 m, Parra-Gil, P. J. col., ex. Erythrina americana; México, Hidalgo, Tulancingo Hidalgo, 18/XII/2018, 20°03’39.07’’N 98°20’26.66’’O, 2200 m, Parra-Gil, P. J. col., ex. Erythrina americana; México, Hidalgo, Tulancingo Hidalgo, 18/XII/2018, 20°03’27.29’’N 98°20’24.33’’O, 2190 m, Parra-Gil, P. J. col., ex. Erythrina americana.

Figura 3 Specularius impressithorax: a) Vista dorsal de la hembra; b) Vista lateral de la hembra; c) Vista dorsal macho; d) Vista lateral del macho; e) Lóbulo medio de los genitalia del macho; f) Lóbulos laterales de los genitalia del macho. 

El porcentaje promedio de semillas con daño causado por S. impressithorax durante la etapa de pre-dispersión de las semillas fue de 17.4 % (207 de 1,272 semillas), mientras que el daño acumulado durante un año se incrementó hasta 83.1 % (771 de 913 semillas) (Cuadro 2). El número de brúquidos que emergieron de una semilla osciló de 1-16 ejemplares, en total se encontraron 4,196 especímenes en la muestra.

Las semillas comenzaron a germinar después de 15 días de iniciar el experimento y después de 112 días de haberse evaluado diariamente la germinación de las semillas, no se registró crecimiento posterior de las plántulas. Se encontró que la germinación de semillas de E. americana sin daño por S. impressithorax presentaron un porcentaje promedio de germinación de 2.2 % (2 de 90 semillas). En cambio, las semillas dañadas con un solo orificio de emergencia por brúquidos registraron un 66.6 % de germinación (12 de 18 semillas), las semillas dañadas se separaron por número de orificios causados por la emergencia de un brúquido y todas las semillas que presentaron dos o más orificios de emergencia no germinaron, debido a que el alto número de especímenes de S. impressithorax que emergieron de una misma semilla dañaron el embrión (Fig. 4).

Figura 4 a) Vista interna de una semilla sana de Erythrina americana; b) Vista interna de una semilla dañada, de la cual emergieron 7 especímenes de Specularius impressithorax. 

Discusión

Specularius impressithorax tiene una amplia distribución en África, de donde es nativa esta especie, y se alimenta de más de 11 especies hospederas (^{Medeiros et al., 2008}). En México se ha reportado solamente en E. americana y E. coralloides (^{Ríos et al., 2015}; ^{Quiróz-Sodi et al., 2015}). En el presente trabajo al igual que en otras contribuciones, se encontró a la especie S. impressithorax alimentándose de las semillas de E. americana (^{Romero et al., 2009}; ^{Ruiz-Montiel et al., 2012}; ^{Ríos et al., 2015}; ^{Quiróz-Sodi et al., 2015}).

^{Medeiros et al. (2008)} reportaron diferentes porcentajes de daño en semillas causado por S. impressithorax para diferentes especies hospederas introducidas en Hawái provenientes de diversos países, estos porcentajes fueron: 32.0, 97.3, 86.7, 97.4, 18.0 y 53.5 % sobre E. americana, Erythrina crista-galli, Erythrina humeana, Erythrina lysistemon, Erythrina microcarpa y Erythrina variegata, respectivamente. También, Medeiros et al. (2008) reportaron 77.4 % de daño en las semillas Erythrina sandwicensis (especie endémica de Hawái) causado por S. impressithorax.

Para el año 2009, Romero-Nápoles y colaboradores reportaron un 28.67 % de semillas de E. coralloides con daño causado por S. impressithorax en el Estado de México; en el año 2012, Ruiz-Montiel y colaboradores, reportaron un porcentaje de daño de 3.4 % en Veracruz y 42.86 % en Morelos en semillas de E. americana causado por S. impressithorax. Los datos anteriores indican que el porcentaje de daño puede variar dependiendo del hospedero y de acuerdo con el tiempo de almacenamiento de las semillas.

En el presente trabajo, el porcentaje de daño en semillas de E. americana durante la pre-dispersión de las semillas fue de 17.4 %, en tanto que el daño acumulado durante un año aumentó hasta 83.1 %. Es común que el porcentaje de semillas con daño se incremente con respecto al tiempo de almacenamiento cuando éstas son consumidas por una especie multivoltina, es decir que puede tener más de una generación al año (^{Romero-Nápoles, 2009}). Observaciones en laboratorio muestran que S. impressithorax es una especie multivoltina, ya que, si se le confina con semillas, estos brúquidos se pueden reproducir hasta que el recurso (semillas) se agota totalmente (^{Romero-Nápoles, 2009}).

El porcentaje de germinación de las semillas sin daño fue bajo (2.2 %), lo que se debe a que las semillas de E. americana presentan dormancia, por la presencia de una capa dura e impermeable que requiere escarificación física o química (^{Argueta et al., 1994}), característica que puede resultar como un problema para que se lleve a cabo la germinación de las semillas de manera natural, por lo que en lugares en los que se carece de tecnología adecuada para llevar a cabo tratamientos pre-germinativos (escarificación física o química) sería complicado obtener plántulas (^{Bewley & Black, 1994}; ^{Bonfil & Trejo, 2010}).

Debido al alto porcentaje de germinación de las semillas con un orificio de emergencia causado por S. impressithorax (66.6 %), los resultados obtenidos en el presente trabajo indican que cuando una semilla de E. americana es consumida por un brúquido, éste se alimenta solamente del endospermo de la semilla y no daña los cotiledones, además de emular un proceso de escarificación natural, lo que es benéfico para las semillas, ya que dicho proceso podría beneficiar los trabajos de restauración de suelos o reforestación con E. americana, ya que al colectar semillas con un orificio de emergencia de S. impressithorax en campo, se pueden establecer plantaciones en viveros con mayor eficiencia (^{Suárez & Equihua, 2009}). Esta característica facilitaría y disminuiría el tiempo de germinación de las semillas sin tener que realizar tratamientos pre-germinativos, además esta característica es favorable para la conservación de especies.

Resultados que se asemejan a los encontrados por ^{Takakura (2002)}, quien sugiere que el daño causado por Megabruchidius dorsalis (Fahraeus) (citado como Bruchidius dorsalis) es un requisito previo para que se lleve a cabo la germinación de las semillas de Gleditsia japonica Loddiges ex W. Baxter, lo que se debe a que el daño causado por los brúquidos en las semillas incrementa su permeabilidad y germinabilidad cuando los insectos se alimentan de un bajo porcentaje de los tejidos internos y no dañan el embrión (Halevey, 1974; ^{Lamprey et al., 1974}; ^{Takakura, 2002}; ^{Fox et al., 2012}).