Introducción

La enfermedad de Chagas o tripanosomiasis americana (común en Latinoamérica) es causada por el parásito Trypanosoma(Schizotrypanum)cruzi(Chagas, 1909), transmitido al humano y a otros mamíferos a través del contacto con heces de hemípteros de los géneros Triatoma (distribuidos en Norteamérica, Centroamérica y Suramérica), Meccus (Norteamérica y Centroamérica), Rhodnius (Centroamérica y Suramérica) y Panstrongylus (Centroamérica y Suramérica) pertenecientes a la subfamilia Triatominae (^{Hashimoto & Schofield, 2012}; ^{Guhl, 2017}; ^{Vivas et al., 2021}). Esta enfermedad se diferencia de la tripanosomiasis africana o enfermedad del sueño, causada por Trypanosoma brucei gambiense (Duton 1902) y Trypanosoma brucei rhodesiense (Stephens & Fantham, 1910), parásitos transmitidos por la mosca tsetsé (^{Pereira & Rios, 2003}).

La enfermedad de Chagas afecta a más de 6 millones de personas y pone en riesgo a 65 millones de personas de América (OPS, 2019). El mayor número de casos ocurre en las áreas pobres de Latinoamérica (^{de Fuentes et al., 2018}), sin embargo, debido al tránsito humano, se considera que la enfermedad está globalizada y en constante expansión (^{Tanowitz et al., 2011}), diagnosticándose en Australia, Japón, Norteamérica y Europa (^{Murillo-Godínez, 2018}; ^{Acosta et al., 2020}).

Los triatominos son cruciales en la distribución geográfica, los patrones de transmisión y las características epidemiológicas de la enfermedad de Chagas (Mas-Coma & Bargues, 2009; ^{de Fuentes et al., 2018}). La subfamilia Triatominae incluye cerca de 150 especies clasificadas en seis tribus y 19 géneros. La riqueza de triatominos en México es abundante, con 33 especies autóctonas descritas, todas encontradas infectadas con T. cruzi (^{Velasco-Castrejón & Rivas-Sánchez, 2008}; ^{Salazar-Schettino et al., 2010}). En Morelos se han reportado tres especies, Meccus pallidipennis (Stål, 1872), Triatoma dimidiata (Latreille, 1811) y Triatoma barberi (Usinger, 1939) (Figs. 1, 2A, B) (^{Villegas-García et al., 2001}; ^{Salazar-Schettino et al., 2010}). A pesar de la baja riqueza de vectores (comparada con otros estados del país), Morelos presenta una prevalencia de casos humanos alta (11.4 %) (^{Cruz-Reyes & Pickering-López, 2006}). Esto enfatiza la necesidad de tener una continua vigilancia entomológica para conocer y/o actualizar la distribución geográfica, la colonización (detectado a través de la presencia de estadios ninfales) de las áreas afectadas y la frecuencia en la que el triatoma está presente en la habitación humana (Fig. 2C, D), para programar y realizar efectivas actividades de control.

Figura 1 Estado de Morelos y ubicación de los municipios muestreados. 1=Yautepec, 2=Atlatlahuacan, 3=Yecapixtla, 4=Cuautla, 5=Ayala, 6=Temoac, 7=Jonacatepec, 8=Tepelcingo, 9=Axochiapan. En gris oscuro municipios colectados en 2010-2011. En gris claro, municipios colectados en 2017-2019. En negro, municipios colectados en ambos periodos. 

Figura 2 A) Triatoma barberi (no en escala). B) Meccus pallidipennis (no en escala). C) Presencia de M. pallidipennis en peridomicilio. D) Presencia de ninfas y adultos de M. pallidipennis en intradomicilio. 

Las regiones Norte y Sur-Poniente de Morelos (estado ubicado en el centro de México) han sido analizadas para detectar especies vectores infectadas con Trypanosoma, sin embargo, para la zona Oriente la información de infección en triatomas es escasa o inexistente. Como parte de las actividades del Programa de Prevención y Control de la tripanosomiasis americana, en el estado de Morelos se realizan colectas entomológicas y se evalúa la condición de las viviendas (materiales de construcción y presencia de fauna domestica) en áreas de riesgo y/o donde se han detectado casos de enfermedad de Chagas (ver https://www.gob.mx/salud/acciones-y-programas/historico-boletin-epidemiologico, Secretaria de Salud, México). El objetivo de este trabajo es dar a conocer el aumento de la presencia intradomiciliar y el porcentaje de infección natural de triatominos colectados en dos periodos 2010-2011 y 2017-2019 en la zona Oriente de Morelos.

Materiales y métodos

Área de estudio. Morelos se encuentra entre los 18°22´ y 19°07´ N; 98°37´ y 99°30´ O. Limita con la Ciudad de México, Estado de México, Puebla y Guerrero. Presenta un gradiente altitudinal que va de los 5,000 m en el norte del estado hasta los 700 m en el sur; la precipitación anual es de 900 mm (^{CONABIO, 2020}) y se caracteriza por un clima semicálido, cálido sub húmedo de tipo monzónico y en menor proporción templado húmedo. Se localiza entre dos provincias fisiográficas: el Eje Neovolcánico y la Depresión del Balsas (^{Aguilar, 1990}), donde convergen las regiones biogeográficas neártica y neotropical (^{CONABIO, 2020}).

La región Oriente, presenta vegetación de selva baja caducifolia y clima tropical seco; encontrándose en su mayoría en la provincia del Eje Neovolcánico y en menor medida en la región de la Sierra Madre del Sur (^{CONABIO, 2020}). En el periodo de 2010-2011, las colectas se realizaron en los municipios de Axochiapan (localidad Centro), Ayala (localidad San Pedro Apatlaco), Cuautla (localidad Otilio Montaño y Peña Flores) y Yautepec (localidad Los Arcos y Vicente Estrada Cajigal). Para el periodo de 2017-2019 los municipios de colecta fueron Atlatlahucan (localidad Atlatlahucan), Ayala (localidad Centro y Tenextepango), Cuautla (localidad Centro y El Hospital), Jonacatepec (localidad Jonacatepec), Temoac (localidad Huazulco), Tepalcingo (localidad Ixtlico el Grande e Ixtlico el Chico), Yautepec (localidad Yautepec), Yecapixtla (localidad Yecapixtla) (para detalles climáticos de cada municipio ver Cuadro 1) (Fig. 1).

Selección de localidades. Las aéreas de trabajo en los municipios evaluados se seleccionaron cumpliendo con los siguientes criterios: (1) al menos un caso confirmado y una incidencia acumulada de dos casos o más de la enfermedad de Chagas entre los años 2000-2010 y 2014-2016; (2) antecedentes de la presencia del vector (Servicios de Salud de Morelos-SSM, datos no publicados).

Muestreo de triatominos. El primer muestreo se realizó de agosto del 2010 a diciembre del 2011. El segundo periodo fue de enero del 2017 a noviembre del 2019. La unidad de muestreo fueron las viviendas seleccionadas a través de un buffer de 100 a 200 m, tomando como punto central el domicilio de los casos más recientes, trabajando un promedio de 250 viviendas por localidad.

La exploración entomológica se realizó a nivel intra y peridomicilio, de forma manual con guantes de látex, carnaza, pinzas y lámpara de mano, empleando el método hora-hombre-casa. En intradomicilio se revisaron todos los cuartos de la vivienda como: dormitorios, sala y cocina haciendo énfasis en muros, techos, pisos, detrás de muebles, debajo de camas, cuadros, closets, en grietas y entre ropa; mientras que en el peridomicilio se buscó en sitios como: muros exteriores, material amontonado (piedras, madera, tabiques, blocks, tejas, etc.), techados para guardar implementos, leña, productos agrícolas y material de construcción, bodegas, cercos de piedra, echaderos de perros, gallineros y corrales de vacas o borregos (Fig. 3). Con la técnica de captura de hora-hombre-casa, en el que dos personas buscaron durante 0.5 h por cada vivienda. Para estimar si existían diferencias en la proporción de adultos y ninfas colectados en intra y peridomicilio se empleó un análisis de χ ² (por periodo de colecta) utilizando el programa JMP 6.0 (SAS Inc.).

Figura 3 A y B) Salubrista realizando búsqueda activa de individuos en peridomocilio. C) Rociado residual con varilla. 

Detección de Trypanosoma cruzi. Los triatominos colectados se colocaron en frascos de plástico con tapa de rosca con orificios, en su interior se colocó un pedazo de papel en forma de acordeón para que los insectos puedan circular dentro del recipiente y adherirse a la superficie para minimizar el estrés. Los frascos se etiquetaron y se trasladaron al laboratorio para su identificación taxonómica con las claves de ^{Lent y Wygodzinsky (1979)}. Para detectar la presencia de T. cruzi, a cada individuo se le presionó el abdomen obteniendo sus heces; las cuales fueron colocadas entre el porta y cubre objetos (preparación en fresco) previamente homogenizadas con solución salina al 10 % y frotis (tinción Giemsa), y se examinó mediante microscopia óptica en búsqueda del parásito identificado por sus características morfológicas (^{Padilla-Valdez et al., 2021}).

Resultados

Durante el periodo 2010-2011 se colectaron un total de 1,160 triatominos. Meccus pallidipennis y T. barberi fueron las únicas especies colectadas (Fig. 2). Se encontraron diferencias en la proporción de adultos y ninfas colectados en intra y peridomicilio (χ ²= 14.49, P= 0.0001). En peridomicilio el porcentaje de ninfas colectadas fue de 80.6 % y de adultos de 19.3 % (Cuadro 2). En intradomicilio la proporción entre ninfas y adultos fue similar (53.1 % y 46.8 %, respectivamente). Se registró la coexistencia de adultos y ninfas de M. pallidipennis (en intra y peridomicilio) y T. barberi (en peridomicilio). La proporción de individuos de T. barberi colectados fue de 19 %. La coinfestación solo se presentó en Yautepec. El índice de infección natural con Trypanosoma fue de 79.7 % para M. pallidipennis, y de 49 % para T. barberi.

En el periodo de 2017-2019, se colectaron un total de 1,497 triatominos. 445 domicilios fueron positivos. Se detectaron diferencias estadísticamente significativas entre la proporción de adultos y ninfas colectados en intra y peridomicilio (χ ²= 28.9, P= 0.0001). El 67 % de las colectas se realizaron en intradomicilio y el 33 % en peridomicilio. El número de adultos colectados fue mayor en intradomicilio, la proporción de ninfas colectadas en intra y peridomicilio fue similar (Cuadro 2). El número de organismos colectados en intradomicilio durante este periodo fue 25 veces mayor al periodo 2010-2011. Se registró una infección natural del 77.4 % (419/541) de T. cruzi en triatominos analizados. No se registró la presencia de T. barberi en las áreas de colecta.

En el primer periodo de colecta las viviendas presentaron piso de cemento y el 6.3 % de tierra, muros de cemento aplanado en el 80.6 %, seguido de tabique en 15.7 %, adobe en 1.2 %, lámina en 1.1 % y bajareque en un 1 %, techos de loza en el 75.6 % y lamina en 23.8 %. El principal material de las casas positivas a triatominos (91.8 %) tenían piso de cemento, y en menos porcentaje de tierra (8.1 %), los muros fueron principalmente de cemento aplanado (73.6 %), seguidos de tabique (24.5 %); el techo de loza se encontró en 71.8 % y de lámina en 28.1 %.

En el 74.1 % de las casas encuestadas se observó la presencia de algún tipo de animal, siendo perros (49.6 %) y aves (29.6 %) los más frecuentes. También se observaron caballos, vacas y borregos, mientras que de animales silvestres se observó la presencia de zarigüeyas, ratas, ratones y ardillas. En el 82.7 % de las viviendas positivas a triatominos, se observó la presencia de algún tipo de animal doméstico, siendo perros y aves los más frecuentes 50.9 % y 25.4 %, respectivamente, además de observar borregos, vacas y caballos. Para el segundo periodo de colecta no se analizó el tipo de vivienda y fauna asociada, sin embargo, a través de observaciones personales se llega a la conclusión de que las características son muy parecidas.

En las colonias confirmadas como positivas a triatominos, y conforme a los lineamientos para el control de Chagas, se aplicó rociado residual con aspersores de varilla manuales o motorizados (con lambiacialotrina y/o deltrametrina hasta el año 2018, posteriormente con propoxur o bendiocarb) de forma intra y peri domiciliar de manera semestral por colonia (Fig. 3D).

Discusión

En 1966 se reporta la presencia de M. pallidipennis y T. barberi infectados en Morelos, sin embargo, no se tenía conocimiento de casos de la enfermedad en humanos (Tay et al., 1966). A partir de ese momento, el número de casos en humanos ha ido en aumento (SSM datos no publicados). En la Zona Oriente de Morelos, durante 2010-2011, los casos de la enfermedad habían sido reportados en cuatro municipios (Axochiapan, Ayala, Cuautla y Yautepec) (SSM datos no publicados). Para el periodo 2017-2019, ocho municipios (Atlatlahucan, Ayala, Cuautla, Jonacatepec, Temoac, Tepalcingo, Yautepec y Yecapixtla) de la misma región ya presentaban casos (SSM datos no publicados). Actualmente los casos se encuentran reportados en la mayoría de los municipios del estado (^{Portugal-García et al., 2011}). A pesar de que a M. pallidipennis se la ha considerado tener baja capacidad vectorial (^{Enger et al., 2004}; ^{Salazar-Schettino et al., 2010}), su amplia distribución, capacidad de explotar hábitats urbanizados y tener alta presencia intradomiciliar hacen que la especie tenga un importante rol como vector en las áreas donde se encuentra (Ramsey et al., 2000). Los resultados de presencia e infección natural hacen concluir que la especie es la responsable de los casos en humanos detectados en el área.

El aumento de la incidencia de casos de Chagas en áreas urbanas y suburbios en el Oriente de Morelos se puede deber a: (1) las condiciones ambientales y de vivienda (intra y peridomésticos) en aéreas de contagio son favorables para la infestación y colonización del vector. La presencia de estadios ninfales indica la exitosa colonización en intra y peridomicilio de la especie en las distintas aéreas colectadas. (2) La creciente urbanización sin instrumentos de planeación actualizados y en muchas ocasiones con asentamientos precarios con mala condición de vivienda, hacinamiento y servicios básicos insuficientes (agua, recolección de basura) (^{Monroy-Ortiz, 2011}), así como la presencia de fauna urbana reservorio, crea condiciones favorables para el establecimiento de colonias de triatominos (^{Cruz-Reyes, 2006}). (3) En las últimas décadas, Morelos ha perdido más de 60 mil hectáreas de bosques y selvas asociado al crecimiento urbano e industrial (^{Batllori-Guerrero, 2001}), dando como resultado el contacto entre las áreas urbanas y selváticas. Los resultados muestran que la mayoría de las viviendas tienen repellado de cemento, lo que podría explicar la constante presencia y aumento del vector, ya que parece ser que M. pallidipennis presenta una gran adaptación a este tipo de construcciones (Ramsey et al., 2000). Esto puede haber favorecido la dispersión de triatomas del ambiente selvático al urbano, creando constantes eventos de domesticación (^{Borges et al., 2005}; ^{Lobbia et al., 2019}).

En el periodo 2010-2011, la presencia de ambas especies de triatominos fue mayor en el peridomicilio. Para M. pallidipennis lapreferencia al peridomicilio fue similar a lo previamente reportado para el estado (ver Ramsey, 2005; ^{Salazar-Schettino et al., 2010}). Sin embargo, para el periodo 2017-2019 la tendencia fue similar para intra y peridomicilio. Los resultados muestran que es probable que humanos se puedan haber convertido en la principal fuente de alimentación de M. pallidipennis. Esto puede ser debido a un proceso de cambio en las preferencias alimenticias de los organismos (ver ^{Gutiérrez-Cabrera et al., 2021}). Para T. infestans se encontró que el cambio en la preferencia alimenticia hacia humanos se relaciona con la disponibilidad de fuentes de alimentación; reduciéndose con la presencia de perros dentro de la vivienda y aves en el peridomicilio (^{Gurtler et al., 1997}). Es necesario realizar observaciones detalladas para estimar si la presencia intradomiciliar de mascotas y fauna peridomiciliar ha disminuido en las áreas de estudio.

A T. barberi se le ha considerado una especie con alta capacidad de infestación domiciliar (^{Zarate & Zarate, 1985}), sin embargo, todavía no hay consenso acerca de su preferencia intra o peridomiciliar (ver López-Cárdenas, 2002; ^{Salazar-Schettino et al., 2010}; ^{Martínez-Ibarra et al., 2011}). Aquí reportamos una baja o nula infestación en el área estudiada, observaciones similares se han detectado en estudios previos (ver ^{Ramsey et al., 2003}). El establecimiento domiciliar de T. barberi parece depender de la naturaleza de los materiales de construcción, en específico el uso de materiales naturales (e.g. madera, hojas de palma, cartón) (^{Carmona-Castro et al., 2018}). Nuestras observaciones indican que la mayoría de las construcciones en las áreas de estudio son de cemento o materiales no naturales, esto podría estar limitando la presencia de la especie

La ausencia de T. dimidiata resulta interesante, reportes previos han registrado a la especie en los municipios de Jiutepec (con infección natural), Amacuzac, Ayala, Coatlán del Rio, Jojutla, Miacatlán, Jantetelco, Tlaltizapán y Zacatepec (^{Villegas-García et al., 2001}; ^{Ceccarelli et al., 2018}; InDRE, LESP-Morelos y CERECOVE Panchimalco-SSM, datos no publicados). En otras regiones del país la especie es un vector primario y secundario, con altos índices de infección natural y alto potencial de eficiencia vectorial (^{Pech-May et al., 2019}; ^{Nogueda-Torres, 2021}). Una posible explicación es que las poblaciones endémicas de T. dimidiata no se han adaptado para explotar los hábitats urbanos y semi-urbanos. Sin embargo, también hay que considerar un sesgo en el muestreo. Los organismos analizados en este estudio provienen de municipios donde se han reportado casos de la enfermedad o de áreas donde la presencia de M. pallidipennis y T. barberi es común. Por lo resulta necesario realizar colectas dirigidas hacia T. dimidiata en zonas con y sin registros (con probables asintomáticos) de la enfermedad.

A pesar de que este fue un estudio descriptivo y que los sitios de colecta estuvieron delimitados por la presencia de casos, se puede observar la tendencia del incremento en la distribución del vector y el riesgo de infección de Chagas en el oriente de Morelos. Como parte de las acciones para el control de la enfermedad se realizan los rociados residuales que han intentado reducir el riesgo en la población. Sin embargo, es necesaria la participación actividad de la población y el esfuerzo a distintos niveles (municipal, jurisdiccional y estatal) para mejorar las condiciones de vivienda y servicios básicos. Con esta perspectiva integral será posible generar estrategias de controles eficientes y sustentables.