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Mundo nano. Revista interdisciplinaria en nanociencias y nanotecnología

On-line version ISSN 2448-5691Print version ISSN 2007-5979

Mundo nano vol.16 n.30 Ciudad de México Jan./Jun. 2023  Epub Aug 14, 2023

https://doi.org/10.22201/ceiich.24485691e.2023.30.69704 

Artículos de revisión

Uso de nanomateriales en la agricultura y sus implicaciones ecológicas y ambientales

Use of nanomaterials in agriculture and their ecological and environmental implications

Edgar Vázquez-Núñez*   

* Universidad de Guanajuato, División de Ciencias e Ingenierías, Departamento de Ingenierías Química, Electrónica y Biomédica, Campus León, México.


Resumen

Los recientes desarrollos en el campo de la nanotecnología han traído nuevas oportunidades para la innovación y el avance en un número sustancial de disciplinas, entre las que destaca la agricultura. Los porcentajes actuales de inanición en todo el mundo, junto con el crecimiento constante de la población, combinados con los problemas ambientales causados por la erosión y el uso de productos químicos, han puesto en primer plano la necesidad de mejoras sostenibles en la práctica agrícola, que podrían atenderse empleando nanomateriales (NMs). Los NMs se presentan como un sustituto atractivo de los materiales convencionales, debido a sus atributos y la mejora que estos representan. Los pesticidas y fertilizantes son dos de los muchos productos que han demostrado tener un gran potencial cuando se producen a nivel nanométrico, mostrando gran eficiencia en la liberación dirigida y controlada de agroquímicos, lo que se traduce en una mayor efectividad biológica, al lograr, en general, un aumento en el rendimiento y la productividad de los cultivos. No obstante, aun existen aspectos desconocidos relacionados con los efectos de la nanotecnología, por ejemplo, existe un conocimiento limitado sobre la bioseguridad, los efectos adversos, el destino y la reactividad biológica de los nanomateriales una vez que se introducen en el medio ambiente. El daño que pueden causar, no solo a los agroecosistemas, sino también a la salud humana y al medio ambiente, aún no se comprende completamente, a pesar de los numerosos esfuerzos científicos que se han realizado para evaluar el peligro intrínseco que pueden causar los NMs. Esta revisión busca servir como marco referencial al estado de la nanotecnología en la agricultura: desarrollos, aplicaciones y riesgos conocidos. Se revisan las características de los NMs aplicados en agricultura, junto con los resultados obtenidos de las pruebas de comportamiento y destino con respecto a las especies vegetales. Finalmente, se analizan las interacciones reportadas entre los componentes bióticos y abióticos de los ecosistemas expuestos, presentando un estudio sobre el estado y la dirección de la nanoagricultura.

Palabras clave: nanomateriales; nanofertilizantes; nanoplaguicidas; agroecosistemas

Abstract

The recent developments made in the field of nanotechnology have brought new opportunities for innovation and advancement in a substantial number of disciplines, amongst which agriculture prominently stands out. The current percentages of starvation across the globe, along with the estimated growth of population, combined with the environmental problems caused by erosion and usage of chemical products, have highlighted the need for better, greener customs, that may be resolved using nanomaterials. These materials at nanometric scale (called NMs from now on) present themselves as an attractive replacement to conventional materials, due to their attributes and the improvement they may represent. Pesticides and fertilizers are two of many products that have shown to be great prospects when produced at nano-level, with targeted and controlled release of agrochemical, which translates to an augmented biological effectiveness, overall achieving an increase in crop yield and productivity. However, just as the full potential of nanotechnology remains unknown; there is limited knowledge regarding the biosafety, adverse effects, fate, and biological reactivity of nanomaterials once they are introduced into the environment. The harm they may cause, not only to agroecosystems, but to human health and the environment, is not yet fully understood, despite the numerous scientific efforts that are being made to evaluate the intrinsic hazard NMs may cause. Therefore, this review strives to serve as a framework regarding the status of nanotechnology in agriculture: developments, applications and known risks. The characteristics of NMs applied in agriculture are reviewed, along with the results obtained from behavior and fate tests regarding plant species. In addition, the reported interactions between the biotic and abiotic components of exposed ecosystems are analyzed, to present a comprehensive study regarding the state and direction of nanoagriculture.

Keywords: nanomaterials; nanofertilizers; nanopesticides; agroecosystems

Introducción

El sector agrícola ha tenido avances significativos en los últimos años y ha recibido desarrollos e innovaciones tecnológicas con el fin de asegurar la producción sostenible de alimentos y garantizar la seguridad alimentaria. Se estima que la demanda de alimentos mantendrá una tendencia a la alza, mientras que los recursos naturales como el agua, combustibles fósiles, disponibilidad de tierras para cultivo y fertilidad del suelo, se agotarán gradualmente (Fukase y Martin, 2020). La aparición y avance de las nanociencias y la nanotecnología han ofrecido nuevas alternativas para atender estos retos (Mishra et al., 2019).

Por tal razón, se ha analizado el efecto de la incorporación de nanotecnologías en el sector agrícola, por ejemplo, con el diseño, desarrollo y uso de nanofertilizantes, para aumentar la tasa de asimilación de nutrientes en las plantas e incrementar la productividad y rendimiento de cultivos (Zulfiqar et al., 2019) así como el desarrollo de nanoacarreadores para liberar inteligentemente agroquímicos y plaguicidas con el fin de reducir las pérdidas de cultivos debido a plagas. Por tal motivo, la investigación sobre la aplicación de las agronanotecnologías ha ganado interés en los últimos años y aunque hay estudios que han contribuido con conocimiento importante en el área, aún hay aspectos que deben abordarse, como el caso de la descripción de las interacciones de los NMs con los elementos bióticos de los ecosistemas.

La ruta de análisis del efecto de las nanotecnologías sobre las matrices ambientales incluye el entendimiento de las rutas de entrada de los NMs, sus patrones de acumulación, tiempo de residencia y fenómenos de migración. El suelo, en sí mismo, representa un reservorio de nanomateriales provenientes de diversos orígenes y prácticas. El incremento de la concentración de NMs en el suelo puede acarrear efectos negativos sobre las plantas creciendo en suelos impactados, animales alimentados con las plantas afectadas y, eventualmente, afectar a los humanos a través del proceso de biomagnificación (Nowack y Bucheli, 2007).

La mayoría de los estudios se han centrado en el análisis del comportamiento de nanomateriales de forma individual y poniendo la mayor atención en aspectos abióticos del ambiente, tales como disolución, especiación o transporte (Sharma et al., 2020). Se han publicado recientemente algunos otros estudios, por ejemplo, considerando los efectos de NMs sobre poblaciones microbianas en suelo, analizando sus efectos ecológicos, y cuantificando la biodisponibilidad de los materiales y su destino final (Parada et al., 2019).

En este documento se revisan aspectos relacionados con la aplicación de nanomateriales en la agricultura, centrándose en NPs manufacturadas, nanoplaguicidas y nanofertilizantes, las interacciones con componentes bióticos y abióticos, así como las implicaciones ecológicas de las mismas. Los tópicos de interacciones bióticas y abióticas de NMs en suelo, así como las aplicaciones de nanoformulaciones de plaguicidas y fertilizantes son analizadas, resaltando sus beneficios y daños potenciales.

Nanomateriales usados en la agricultura y su destino en el ambiente

Los componentes del suelo tales como el material coloidal y la fracción mineral pueden interactuar fuertemente con los NMs, influenciando su distribución en las fases sólidas o líquidas del sistema edáfico. Aunque se considera que el suelo es el principal receptor de estos materiales, la mayoría de los estudios ejecutados con el fin de elucidar la movilidad de los NMs se han ejecutado en suspensiones simuladas, limitando la disponibilidad de datos que permitan la comprensión del fenómeno bajo condiciones ambientales reales (Molina, 2016).

Una vez en el suelo, los NMs pueden sufrir transformaciones físicas, químicas o biológicas, dependiendo de su naturaleza o de las interacciones con los componentes orgánicos o inorgánicos presentes. Se ha reportado que la agregación es el proceso físico espontáneo mayoritario que sucede cuando los nanomateriales entran en contacto con el suelo y sus componentes (Dimkpa, 2018); como resultado, se reduce el área superficial disponible de los NMs, afectando su reactividad y movilidad.

Existen dos formas de agregación: homoagregación (interacción entre NMs) y heteroagregación (interacción entre NMs y otras partículas presentes en el ambiente). La heteroagregación es más recurrente en el suelo que la homoagregación y se ve favorecida especialmente en la región del pH entre el punto de carga cero (PCC) de los coloides en el suelo y los NMs.

La materia coloidal y los minerales en el suelo, especialmente la arcilla y los minerales de Fe, son considerados como importantes sumideros de NMs. Por otro lado, la materia orgánica (MO) ha mostrado ejercer efectos importantes sobre el destino y comportamiento de los NMs a su llegada en el suelo, debido fundamentalmente a fenómenos de absorción y estabilización (Sun et al., 2021). La absorción de NMs por la MO reduce significativamente la toxicidad de estos debido a la disminución del área activa de los materiales, mitigando sus potenciales efectos tóxicos en el ambiente. Tal es el caso del estudio publicado por Rippner et al. (2018) en el que se demostró que la MO reduce la biodisponibilidad de NPs de CuO inhibiendo el efecto tóxico hacia Landoltia punctata.

En la Figura 1 se muestran los procesos que influencian el destino final de NMs en el suelo y agua.

Fuente: Elaboración del autor.

Figura 1 Procesos que intervienen en la movilización de nanomateriales de uso agrícola en suelo y agua. 

Los nanomateriales empleados en agricultura y su efecto sobre los microrganismos del suelo

La rizosfera está definida como la porción del suelo en la que se median las interacciones entre los microrganismos y la zona radicular de las plantas; esta área se extiende no más allá de 3-5 mm de la superficie de la raíz. Sin embargo, aunque tiene un límite espacial reducido, alberga alrededor de 1011 células microbianas por gramo de suelo (Qu et al., 2020). Se ha comprobado que la salud de la planta depende en gran medida del microbioma de la raíz, el cual regula el ciclaje de nutrientes, modula la presencia de agentes patógenos y estimula el crecimiento y productividad de los cultivos (Huang et al., 2014).

Los microrganismos del suelo son buenos indicadores de la calidad de suelo, estos afectan la calidad de la MO y median el ciclaje de nutrientes (Moreau et al., 2019; Pratama et al., 2020). Los NMs suelen encontrarse en la fracción del suelo de entre 2-53 y < 2 µm (microagregados) y se ha reportado que están en contacto directo con las comunidades microbianas (Rajput et al., 2018). La toxicidad de los NMs y su efecto sobre la actividad microbiana es variable y depende de la naturaleza de estos, por ejemplo, los de tipo inorgánico (óxidos metálicos y metales) presentan mayor potencial tóxico que los de naturaleza orgánica (fulerenos y nanotubos de carbono) (Chen et al., 2019; Kim et al., 2018).

Existen reportes señalando que las bacterias Gram (-) son menos sensibles a NMs que las bacterias Gram (+) debido a la estructura de la membrana celular, tal es el caso de las NPs de Ag, las cuales han mostrado ser más tóxicas para bacterias Gram (+) (Dadi et al., 2019). Por otro lado, los NMs hechos a base de C tienen efectos severos sobre genes funcionales y rutas metabólicas de comunidades microbianas del suelo, las cuales están involucradas en los procesos de ciclaje de C y N; y se ha observado poco o nulo efecto sobre la expresión de genes involucrados en los ciclos de S y P (Wu et al., 2020).

Las relaciones simbióticas microrganismos-plantas en presencia de NM y asociadas con el crecimiento, desarrollo y productividad de cultivos han sido evaluadas. El contacto de NMs en cultivos microbianos puros demostró tener efectos inhibitorios en el crecimiento de rizobacterias promotoras del crecimiento (PGPR, por sus siglas en inglés) además de otras bacterias involucradas en el ciclo del N (Ameen et al., 2021). En otro estudio se demostró que las NPs de óxidos metálicos tales como TiO2 y ZnO, usadas en el sector agrícola como agentes antimicrobianos y fertilizantes, causaron la reducción de la biomasa microbiana (BM), medida como C orgánico presente en la biomasa (C-BM), especialmente el proveniente de bacterias Gram (-) (Zhou et al., 2020). Otros estudios han recurrido a la evaluación del efecto de NMs sobre suelo directamente, por ejemplo, empleando NPs de TiO2 y ZnO a diferentes concentraciones durante 60 días (Ge et al., 2011); el estudio indicó que las NPs redujeron significativamente la concentración de C-BM; concluyendo que esta reducción se vio reflejada como la disminución de la actividad microbiana y enzimática, así como a la modificación de la estructura poblacional.

Respecto a NMs de naturaleza orgánica, se ha demostrado que estos muestran un impacto mínimo sobre la concentración de C-BM. En un estudio desarrollado por Tong et al. (2016) se observó que estructuras agregadas de fulereno (C60) indujeron cambios mínimos en la BM y su actividad metabólica de suelo, ya sea a altos o bajos contenidos de MO.

El impacto de los NMs se puede observar no solo como la reducción de poblaciones microbianas específicas, sino también como la modificación de la proporción entre las poblaciones de la comunidad microbiana, por ejemplo, en un estudio publicado por Ben-Moshe et al. 2013, se demostró que la aplicación de NPs de óxidos metálicos en suelo, i.e., CeO2, Fe3O4 y SnO2 no afectaron la biomasa microbiana total, pero se observó un efecto sobre la biodiversidad microbiana, medida como relación entre biomasa bacteriana/biomasa fúngica. Por otro lado, en otro estudio se observó que NPs de Fe estimularon el crecimiento microbiano, especialmente de Actinobacteria, incrementando las actividades enzimáticas de ureasa e invertasa; en este caso la proporción de las comunidades microbianas no se vieron modificadas y por lo tanto, no se detectó modificación en la estructura de la población (He et al., 2011).

Algunos reportes han demostrado efectos positivos de las NPs sobre las poblaciones microbianas al exponerse a bajas concentraciones de ZnO y CuO (10 mg kg-1 de suelo) (Jośko et al., 2019); este estudio resulta relevante dado que evalúa el efecto de las NPs durante un periodo largo (730 días) y por tal motivo, el estudio resulta único, dado que la gran mayoría de los experimentos dirigidos a evaluar el impacto de NMs sobre poblaciones microbianas se ejecuta en periodos cortos, lo cual dista considerablemente de condiciones de exposición reales. El estudio concluyó que las NPs incrementaron la actividad enzimática y el número de bacterias y hongos en el suelo expuesto. Un hallazgo importante fue el que demuestra que las diferencias en las funciones y poblaciones de los suelos expuestos y no expuestos a NPs se vieron reducidas a lo largo del tiempo, confirmando que el suelo es capaz de amortiguar dichos impactos de manera eficiente sin requerir agentes exógenos.

Sin embargo, la exposición de suelo a NPs de Cu no siempre tiene efectos positivos, tal como en el caso anterior. En un estudio publicado por Zhao et al. (2020), se detectó la inhibición de la desnitrificación (observada como el incremento en la concentración de NO3-) ante la presencia de NPs de CuO (500 mg Kg-1 suelo). La exposición a concentraciones menores a 100 mg Kg-1 demostraron no tener efecto inhibitorio de la ruta anaerobia de respiración.

Como se ha mencionado, los efectos sobre las poblaciones microbianas son dependientes de la concentración y tiempo de exposición de los NMs. Algunos estudios coinciden en que ciertos nanomateriales (Ag, Al2O3, TiO2, CuO, y ZnO) han mostrado tener impactos negativos sobre las comunidades microbianas del suelo, mientras que otros tales como Si, Fe, Au, Pd, etc. han tenido efectos mínimos o no los presentan (El-Shetehy et al., 2021; Moll et al., 2017).

El uso de NMs biogénicos ha demostrado tener menos efectos dañinos sobre las comunidades microbianas presentes en el suelo, así como en plantas (Ishak et al., 2019). Este hallazgo ofrece una alternativa atractiva en términos toxicológicos ambientales especialmente en suelos, sin embargo, se requiere el desarrollo de estudios más detallados al respecto de manera que se exploren nuevas aplicaciones potenciales.

Los NMs y su efecto sobre los ciclos biogeoquímicos en el suelo

Los NMs afectan los microrganismos de suelo y como consecuencia alteran los ciclos biogeoquímicos. En 2016, Cao et al. evidenciaron la reducción de la producción de ureasa en la rizosfera de Typha orientalis expuesta a NPs de Ag. La inhibición de la ureasa se observó a bajas concentraciones de NPs i.e., (0.024, 0.240 µ/g suelo seco). En el estudio se demostró que las NPs de Ag inhibieron otras actividades enzimáticas relacionadas con elementos, tales como la fosfatasa alcalina, la cual se involucra en el ciclaje de fósforo.

De manera similar se tienen reportes sobre el efecto de NPs de Zn y Ti sobre comunidades microbianas en suelos expuestos a diferentes dosis i.e., 0, 0.5, 1.0 y 2.0 mg/g suelo para TiO2 y 0.05, 0.1 y 0.5 mg/g suelo para ZnO); Ge et al. (2012) ejecutaron experimentos en suelo a escala de microcosmos donde se demostró que las NPs de Ti y Zn alteraron significativamente grupos microbianos específicos involucrados en procesos de ciclaje de elementos. En el estudio se demostró la reducción de grupos taxonómicos asociados con la fijación de N (Rizobiales, Bradyrhizobiaceae) y oxidación de metano (Methylobacteriaceae); por el contrario, algunos grupos microbianos fueron positivamente impactados, por ejemplo, aquellos asociados con la degradación de compuestos recalcitrantes orgánicos (Sphingomonadaceae) y biopolímeros (Streptomycetaceae), lo cual indica consecuencias potenciales en procesos ecológicos a mayor escala.

Aplicación de nanoformulaciones en la agricultura: nanofertilizantes y nanoplagucidas

El uso de fertilizantes químicos en el sector agrícola se ubica entre uno de los mayores contribuyentes en el incremento de rendimiento de cultivos y, a su vez, como una fuente importante de contaminación de suelo, agua y aire (Sharma y Singhvi, 2017). Desafortunadamente, está documentado que el aprovechamiento de los fertilizantes químicos se ve sustancialmente limitado debido a la volatilización y lixiviación de estos; facilitando la contaminación del ambiente por desvío de estos compuestos químicos hacia el suelo y agua, principalmente. Se ha reportado que entre el 50-70% del nitrógeno aplicado por fertilizantes convencionales se pierde en el ambiente, quedando limitada su disponibilidad para los cultivos (Han et al., 2015).

En el ámbito de nanomateriales usados en la agricultura, encontramos dos grupos importantes empleados para este fin: nanofertilizantes (NFs) y nanoplaguicidas (NPls), los cuales, han demostrado tener beneficios significativamente mayores comparados con sus contrapartes convencionales.

Nanofertilizantes

Los NFs son nanaoformulaciones cuya función va dirigida al aumento de la producción sostenible de alimentos, empleando materiales a escala nanométrica para facilitar su aprovechamiento en un nivel óptimo, reduciendo costos de producción de cultivos y contribuyendo así a la sostenibilidad agrícola. Existe evidencia que demuestra que los NFs pueden incrementar hasta el 30% de aprovechamiento comparado con fertilizantes convencionales (Kah et al., 2018); por ejemplo, la aplicación de NFs fosfatados se asoció con el incremento del 30% en cultivos de soya (Glycine max L.) y aumento en la producción de semilla del 20% comparado contra los rendimientos obtenidos empleando fertilizantes convencionales (Liu y Lal, 2015).

En 2017, Giroto et al. (2017) demostraron que la eficiencia de asimilación de fertilizantes convencionales es de entre 30-60%. La baja disponibilidad y asimilación de nutrientes es producto de la fuerte interacción entre estos productos químicos y los componentes del suelo. El mismo autor reportó que nanocompositos de urea e hidroxiapatita ofrecieron una liberación controlada de nitrógeno, baja volatilización de NH3 y disponibilidad sostenida de fósforo después de 4 semanas de incubación. El estudio, además, ofrece una descripción sobre los efectos de los componentes bióticos y abióticos del suelo, i.e., humedad, tipo de suelo (composición textural) e interacción con otros nutrientes presentes, además de microrganismos presentes.

Por lo anterior, es posible asegurar que los NMs destinados a la nutrición vegetal responden a diversos estímulos físicos y químicos ambientales, asegurando la proveeduría de nutrientes para el crecimiento de la planta (Havlin, 2020). Dentro de los estímulos de naturaleza química, podemos incluir la generada por la producción de etileno en las raíces de las plantas; estos estímulos son liberados en respuesta a las deficiencias de P y/o N en la planta y podrían ser usados como indicador para controlar la liberación de nanofertilizantes y dosificar eficientemente los nutrientes, reduciendo la pérdida de estos por baja asimilación.

Diversos materiales nanoestructurados tales como nanoarcillas, hidroxiapatita, quitosano, ácido poliacrílico y zeolitas se han usado para desarrollar fertilizantes empleados en suelo o de aplicación foliar (Guo et al., 2018; Maghsoodi et al., 2020). Tal es el caso de la hidroxiapatita, la cual muestra un área superficial grande, facilitando las interacciones con compuestos químicos, como la urea, y favoreciendo la liberación lenta y controlada de N (Kottegoda et al., 2011). Kottegoda et al. (2011) reportaron que la urea modificada con NPs de hidroxiapatita pueden liberar sostenidamente el N para consumo de plantas durante más de 60 días comparadas con otros fertilizantes químicos, tales como urea o nitrato de amonio, los cuales liberaron el N sostenidamente hasta 30 días, solamente. Por otro lado, Mahajan et al. (2011) reportaron un incremento del 10% en el contenido de clorofila en Vigna unguiculata posterior a la aplicación foliar de NPs de Fe en dosis de 0.5 g L-1 comparado contra el contenido en plantas expuestas a soluciones comunes de Fe. Finalmente, la aplicación de 1 y 20 mg L-1 de una suspensión de NPs de ZnO a Vigna radiata (L.) R. Wilczek y Cicer arietinum L. mejoraron el crecimiento de estas plantas cuando fueron comparadas contra aquellas que fueron expuestas a fertilizantes convencionales.

Otro componente importante en suelos son las sustancias húmicas (SH), las cuales estabilizan Fe coloidal como consecuencia de la unión de óxidos de Fe, inhibiendo la cristalización de hidróxido de Fe (Usman et al., 2018); por lo tanto, compositos de SH-Fe se han usado como NFs, uniéndolos con nutrientes como N, P y K, de manera que se favorezca la liberación lenta y efectiva (Sorkina et al., 2014). Lo anteriormente expuesto permite sugerir el uso de ligandos orgánicos, como las SH, para asegurar la asimilación y aprovechamiento de nutrientes por parte de las plantas, reduciendo el riesgo de daño ambiental, representando una ventaja competitiva contra los fertilizantes convencionales.

Nanoplaguicidas

El uso de los plaguicidas es una práctica regular en la agricultura alrededor del mundo. El desarrollo de nuevos compuestos ha crecido de manera constante a niveles de miles de nuevas moléculas con efecto plaguicida por año (Rajmohan et al., 2020), sin embargo, un porcentaje bajo del plaguicida aplicado alcanza su objetivo, mientras que la cantidad restante permanece en el ambiente generando un daño considerable (Christiaens et al., 2020). Dentro de las limitaciones de los plaguicidas, se pueden mencionar la baja eficiencia en su aplicación y reducida especificidad contra plagas, trayendo como consecuencia el desarrollo de resistencia de la maleza y organismos patógenos e insectos. Por tal motivo, en los últimos años han surgido nuevas alternativas que pudieran contrarrestar las deficiencias en los plaguicidas convencionales, por ejemplo, los bioplaguicidas, los cuales representan una opción sostenible en términos de la reducción de riesgos ambientales, aunque su uso ha sido limitado debido a la baja eficiencia contra plagas (Lengai y Muthomi, 2018).

Por otro lado, los nanoplaguicidas (NPls) han mostrado ser una alternativa viable para superar las limitaciones de los bioplaguicidas y plaguicidas convencionales. Según Kah et al. (2013) los NPls son sustancias que contienen deliberadamente partículas con un rango de tamaño de 1 a 1,000 nm en alguna de sus dimensiones y que muestran propiedades novedosas en el control, prevención o destrucción de plagas.

La degradación lenta y controlada de los ingredientes activos en NPls han demostrado ser una opción efectiva para el control de plagas a largo plazo (Chhipa, 2017). Los NPls se comportan diferente de los convencionales respecto a la efectividad; las NPs pueden ser transportadas en soluciones coloidales y disoluciones y este tipo de mecanismos dirigen comportamientos diferentes que aquellos observados en solutos convencionales (Chaud et al., 2021), por ejemplo, los plaguicidas hechos a base de NPs incrementan la solubilidad de los ingredientes activos y pueden ser considerados menos dañinos al ambiente (Ramesh et al., 2018).

En términos energéticos y de consumo de agua, los NPls han demostrado ser una opción sostenible dado que su aplicación demanda una cantidad baja de dichos recursos y, además, permiten aplicaciones menos frecuentes, reduciendo la generación de residuos y bajando los costos de mano de obra (Chaud et al., 2021)

No obstante, se han identificado algunos riesgos a la salud humana asociados con el uso de NPls, dentro de los que se resaltan: 1) la absorción vía dérmica de NPs debido a su tamaño, pudiendo atravesar la membrana celular; 2) ingreso al cuerpo vía inhalatoria pudiendo almacenarse en pulmones y translocarse al cerebro a través de la corriente sanguínea; 3) permanencia y reactividad potencial de algunos NMs, y, 4) conocimiento limitado sobre las consecuencias ambientales y de salud ante la exposición a los NMs (Chaud et al., 2021; Kah et al., 2021).

Algunos estudios han mostrado resultados exitosos de la aplicación de NPls, demostrando su alta efectividad contra un amplio rango de plagas. Por ejemplo, estudios in vitro con imidacloprid demostraron ser efectivos con el 100% de mortalidad contra Martianus dermestoides después de 142 h; asimismo, la aplicación del 50% de nano-SDS/Ag/TiO2- imidacloprid resultó ser significativamente más efectiva (concentración letal CL50:9.86 mg L-1) comparado con el 95% del imidacloprid (CL50: 13.45 mg L-1) (Guan et al., 2008). Paralelamente, se ha demostrado que la nanoformulación de este plaguicida es susceptible a la fotodegradación, otorgándole una ventaja sustancial en términos ambientales respecto a otras formulaciones convencionales. En otro estudio reportado por (Kumar et al., 2013), se evidenció un incremento en la toma de permetrina presente en nanoformulaciones comparada con la versión comercial contra Aedes aegypti; de manera paralela se demostró que el impacto negativo contra bacterias de suelo y plantas fueron reducidas, es decir, la nanoformulación mostró mayor selectividad contra el agente objetivo. Resultados similares se observaron cuando se emplearon nanoformulaciones de polietilen glicol de carbofurano y acefato; la baja toxicidad del nanoacefato hacia los organismos fuera de su espectro de acción fue comprobada y esta fue significativamente menor que aquella mostrada por formulaciones comerciales. Por tanto, se ha demostrado que el incremento en la eficiencia de las nanoformulaciones se debe principalmente a la liberación lenta y controlada de los ingredientes activos y no al incremento en la absorción de los ingredientes activos de estas nanoformulaciones (Jampílek y Kráľová, 2017).

Dentro de los agentes perniciosos para la agricultura, el manejo y control de la maleza representan un reto dentro del sector agrícola (Sims et al., 2018). En este sentido, el diseño y aplicación de nanoherbicidas (NHs) representan la conjunción de esfuerzos de incidencia en este aspecto. Los NHs están manufacturados a base de sustancias poliméricas a nanoescala y biodegradables que podrían mejorar la eficiencia de su acción específica (Sampathkumar et al., 2020). Tal es el caso de poli(ε)caprolactona, la cual se ha empleado para encapsular atrazina debido a sus excelentes propiedades fisicoquímicas, maximizando la biodisponibilidad y biocompatibilidad (Diyanat et al., 2019). Las NPs poliméricas encapsuladas con atrazina demostraron tener alta efectividad herbicida cuando se emplearon en cultivos de Brassica spp., siendo estables hasta por 3 meses y reduciendo su movilidad en suelo, lo anterior comparándose contra atrazina libre comercial (Pereira et al., 2014). De manera similar, se han llevado a cabo diversos estudios con otros herbicidas i.e. ametrina, simazina, paraquat y atrazina, observando un aumento en la biodisponibilidad de los herbicidas presentes en las nanoemulsiones de glifosato comparadas contra las formulaciones comerciales (Shakiba et al., 2020; Usman et al., 2020). Lo anterior permite inferir que al haber menor cantidad residual de NHs, se reduce el riesgo de contacto, absorción y asimilación por los elementos bióticos y abióticos de las matrices ambientales, impactando positivamente sobre el ambiente.

Particularmente, la toxicidad de la atrazina ha sido objeto de evaluación alrededor del mundo (Singh et al., 2018) dado que este compuesto contamina al suelo y agua superficial y subterránea. En México se han establecido lineamientos más estrictos para evitar su uso y evitar la contaminación ambiental. Algunas alternativas vislumbran un mejor escenario ambiental en términos del impacto negativo de estos compuestos, por ejemplo, se ha evaluado en especies vegetales el uso de nanoformulaciones de atrazina y paraquat; Grillo et al. (2014) determinó los efectos de nanoformulaciones de atrazina en cultivos de Allium cepa L., observando mayor especificidad en la acción plaguicida contra malezas y menor efecto genotóxico y citotóxico en los cultivos de interés.

En la Tabla 1 se enlistan algunos casos donde los NMs son evaluados para su aplicación en la agricultura y sus resultados más relevantes.

Tabla 1 Resultados de la aplicación de nanomateriales en la agricultura: nanofertilizantes y nano-plaguicidas. 

Tipo de nanomaterial Modelo vegetal Resultados Referencia
Hidroxiapatita (Ca5(PO4)3O) Glycine max Incremento en la tasa de crecimiento y rendimiento de la semilla (33 y 20%, respectivamente). Liu y Lal (2014)
Nanopartículas de CaCO3 Arachis hypogaea Mejoramiento en el crecimiento de las plántulas (15%). Xiumei et al. (2005)
Nanopartículas de óxido de Fe Oryza sativa Se observa reducción de acumulación de Fe en plantas, reducción en la actividad fotosintética y crecimiento de las plantas. Bidi et al. (2021)
Nanopartículas de manganeso Vigna radiata Aumento en la capacidad fotosintética de la planta, longitud de tallo, raíz y biomasa húmeda. Pradhan et al. (2013)
Nanopartículas de Zn Lycopersicum escolentum Mill. Aumento en la tasa de crecimiento y productividad de la planta. Aumento en la producción de enzimas antioxidantes, regulando la respuesta a factores abióticos estresantes. Faizan et al. (2018)
Nanocompositos Zn-Si Glycine max Aumento en la resistencia a estrés hídrico de la planta y rendimiento del cultivo expuesto a estrés por sequía. Osman et al. (2021)
Nanopartículas de S Brassica napus L. Se observa un incremento en la acumulación de macro y micronutrientes en la planta. Las nanopartículas de S muestran un mejor desempeño comparado con el S adicionado de manera convencional. Yuan et al. (2021)
Micronutrientes Nanofertilizantes Nanoformulación de nano-Fe, nano-Zn, nano-Cu y nano-Mn Helianthus tuberosus Aplicación foliar que demostró un aumento en el rendimiento de tubérculo, masa seca de la planta y rendimiento de inulina, ácido ascórbico e inulina. Al-Juthery y Saadoun (2019)
Formulación de nanofertilizantes-NPK Solanum tuberosum Aplicación foliar que resultó en el incremento de contenido de almidón (79.62%), índice de cosecha (59.24%) y bajo contenido de NO3- (1.15 g kg-1) Abd El-Azeim et al. (2020)
Formulación de nanofertilizantes (nano aminoácidos y nano-K) Triticum aestivum La aplicación foliar del nanofertilizante aumentó el índice de cosecha a razón de entre 35.37 a 44.57% respecto al control. Se observó un aumento en la concentración de clorofila, altura de planta y longitud de raíz en plantas fertilizadas con la formulación. Al-Juthery et al. (2019)
Nanofertilizantes NPK con base quitosano Cucumis sativus Las plantas fertilizadas con la nanoformulación incrementaron hasta el 15.7% en área foliar y un mayor rendimiento en cosecha. Modi et al. (2021)
Nanofertilizante con base de nanoferrita de Mn y Zn (Mn0.5Zn0.5Fe2O4) Curcubita pepo L. Aumento en el rendimiento de las plantas fertilizadas con la nanoformulación (52.9%), inclusive en un segundo ciclo de cultivo. Shebl et al. (2020)
Plaga objetivo o
patógenos /
especie vegetal
Nanopartículas de Cu sintetizadas con extractos de Blumea balsamifera L. Especímenes macho de Bactrocera dorsalis Se observó un alto efecto biocida alcanzando el 100% de eliminación de especímenes posterior a 24 h de exposición Paragas et al. (2020)
Nanopartículas de Ag y Cu hechas con extractos orgánicos fermentados de neem (Azaridachta indica) Especímenes macho de Bactrocera dorsalis Se obtuvo una tasa de mortalidad de 83.3% después de 24 h de exposición para NPs de Cu, mientras que para la nanoformulación de Ag se obtuvo una tasa de mortalidad del 100%. Ambas formulaciones mostraron efectos ovicidas. Paragas et al. (2021)
Nanoemulsión (Quitosano/citral) Erwinia carotovora, Aspergillus niger y Rhizopus stolonifer Se observó alta actividad microbiana a valores de EC50 de 23, 278 y 221 mg L-1, respectivamente. La nanoemulsión es una alternativa técnica y económicamente viable para proteger cultivos de microrganismos patógenos. Marei et al. (2018)
Nanoemulsión a base de aceites esenciales de Callistemon viminalis y Origanum vulgare Tetranychus urticae Koch probado en plantas de frijol (Phaseolus vulgaris L.) Las nanoemulsiones mostraron alta acción acaricida con el 100% de reducción a una concentración de 5000 mg/L después de 2-3 días de aplicación en los cultivos de frijol. Badawy et al. (2018)
Nanoemulsión de Monoterpenos (cinamaldehido) Pectobacterium carotovorum y Ralstonia solanacearum probado en Solanum tuberosum L. Se observó la estimulación de mecanismos de defensa activados por el monoterpeno, cuantificado como actividad de enzimas peroxidasas, polifenol oxidasa y el contenido total fenólico soluble. Abdelrasoul et al. (2020)
Nanocompositos de TiO2/AgBr Fusarium graminearum y esporas de F. graminearum, Botrytis cinerea, y Sclerotinia sclerotiorum La inactivación de esporas después de 60 min fue de 35.2%, 97.8%, 98.9%, y 98.7% respecto a compositos al 5, 10, 20 y 30% w/w de AgBr en la mezcla binaria del composito. Habibi Yangjeh et al. (2021)

Fuente: Elaboración del autor.

Efectos ecotoxicológicos de NMs empleados en la agricultura

Como sucede con la mayoría de los desarrollos nanotecnológicos, el conocimiento sobre los posibles efectos toxicológicos durante el uso de nanomateriales es aún limitado. Los estudios en campos son limitados, esto debido a la complejidad de los sistemas y la limitada reglamentación para su ejecución; además, los escasos estudios se han efectuado empleando nanopartículas recurrentes, e.g., Ag, Cu, Ni, Al2O3, SiO2, TiO2 y ZrO2 (Pascoli et al., 2019; Simonin et al., 2017). El alcance de los estudios ecotoxicológicos se remite al análisis dosis-respuesta sobre organismos control abundantes en el suelo, tales como lombrices (Köktürk et al., 2021), Caenorhabditis elegans (Ellegaard-Jensen et al., 2012), colémbolos (Kool et al., 2011), entre otros, sin llegar al análisis de los efectos sobre las interacciones ecológicas y las implicaciones bioquímicas en meso y macro escala.

Dentro de algunos casos de estudio tenemos el reportado por Heckmann et al. (2011) quienes evaluaron el efecto de nanopartículas de Ag sobre la tasa reproductiva de lombrices, observando que estas no fueron viables cuando eran expuestas a estas NPs. El mismo efecto fue observado para exposiciones de NPs de Cu y Ti.

De manera particularmente interesante, se encontró que las lombrices evadían los suelos con NPs de Ag, lo cual permite asumir que estos microrganismos cuentan con un sistema de detección para estos materiales. Este resultado permite suponer efectos colaterales de NPs a diversos organismos con funciones positivas en los ecosistemas.

Otro estudio centrado en el análisis del comportamiento de NPs de Cu (oxidación y biodisponibilidad) en suelo, demostró efectos adversos en lombrices expuestas a altas concentraciones (> 65 mg Cu kg-1 suelo) (Unrine et al., 2010). Este estudio permitió concluir que el tiempo de exposición, la concentración de NMs y su uso en combinación con otros NMs son factores cruciales para estimar los efectos toxicológicos, por lo que es necesario evaluar profundamente estas condiciones para predecir los posibles efectos en el ambiente.

Sin embargo, existen estudios relevantes que han permitido vislumbrar los posibles efectos tanto positivos como negativos de los NMs usados en la agricultura bajo condiciones ambientales; los resultados se muestran en la Tabla 2.

Tabla 2 Estudios sobre el efecto de la aplicación de nanomateriales en ecosistemas. 

Nanomaterial Aplicación Efecto sobre elementos de ecosistemas Referencia
TiO2 Fortificante de cultivos de espinaca crecidas en suelo. Promoción de actividad enzimática relacionada con adsorción de nitrato en suelo. Yang et al. (2007)
Nanopartículas de Ag Manejo y control de patógenos en cultivos de chícharo. Control de Fusarium oxysporun f. sp. Ciceri y afectación colateral a grupos microbianos en suelo (Staphylococcus aureus, Bacillus cereus, Enterobacter aerogenes y Trichoderma sp.) Khan y Rizvi (2017)
Biocarbón enriquecido con nanofertilizantes y micronutrientes Nanoformulación para fertilizar cultivos. Incremento en el carácter absortivo de agua (45.76%), bajo índice de salinidad (0.07) y aumento en el equilibrio de contenido de agua (74%).
Reducción significativa de la liberación de la formulación a cuerpos de agua por lixiviación
Das y Ghosh (2021)
Nanohydroxyapatita dopada con urea Fertilización de cultivos de arroz. Mejora en la productividad del cultivo (65%) y reducción de la liberación de amonio (NH4-N; 69.11%)), nitrato (NO3-N; 16.3%) y ortofosfato (PO4-P; 87%) a cuerpos de agua potencialmente receptores. Pohshna y Mailapalli (2021)
Nanoformulación de urea y nitrógeno en complejos quelantes Fertilización de cultivos de caña de azúcar (Saccharum Officinarum). Aumento en el rendimiento del cultivo y contenido de azúcar.
Reducción en la lixiviación de NO3- a potenciales cuerpos de agua.
Alimohammadi, Panahpour y Naseri (2020)
Nanoformulaciones de N (Nano-U), nanocomplejos quelantes de N (NanoQ-U), nanocomplejos quelantes de N cubiertos con S (NanoQ-US) Fertilización de cultivos de papa (Solanum tuberosum). Aumento en el rendimiento del cultivo de 56.1 (Nano-U), 59.6 (NanoQ-U) y 49.76 (NanoQ-S).
Reducción en la liberación de compuestos nitrogenados al suelo y agua.
Zareabyaneh y Bayatvarkeshi (2015)
Nanoplaguicida basado en nanopartículas de Ag sintetizadas por métodos verdes Control de insectos en cultivos. Aumento considerable en la tasa de mortalidad de insectos dañinos.
Reducción en la afectación a microrganismos no dañinos en el ambiente.
Santos et al. (2021)
Nanopartículas poliméricas con los fungicidas tebuconazol y clorotanolil Control del hongo Gloeophyllum trabeum. Liberación lenta y controlada en la matriz de suelo, reduciendo las pérdidas en el ambiente y las aplicaciones a los cultivos. Liu, Laks y Heiden (2002)
Nanoformulación de Cu(OH)2 Control de insectos en cultivos. Alto efecto insecticida en cultivos bajo condiciones controladas.
Dosis habituales de Cu(OH)2 mitiga la degradación de otros plaguicidas i. e., tiacloprid en suelo.
Zhang et al. (2019)
Nanoformulación hecha a base de nanozeina con aceite de neem encapsulado Control de insectos de Allium cepa La nanoformulación es menos genotóxica a Allium cepa comparada con plaguicidas convencionales.
El nanoplaguicida no afecta las poblaciones microbianas en suelo.
Pascoli et al. (2019)

Fuente: Elaboración del autor.

Respecto a los estudios ecotoxicológicos de los nanoplaguicidas, se ha demostrado que su alta selectividad y control en la liberación de los agentes activos aumenta la efectividad en el control de plagas y reduce el daño ambiental; se ha observado también que la bioacumulación de NPls se reduce y con esto, el daño potencial a la salud humana.

Por el contrario, los materiales usados para la síntesis de NPs, empleadas en diversas nanoformulaciones, han demostrado ser generadores de efectos tóxicos en las plantas, humanos y otros invertebrados. Existe evidencia de que estos materiales son capaces de atravesar la pared y membrana celular de organismos presentes en suelo. Esto ha generado controversia respecto al efecto tóxico global asociado con el uso de nanomateriales en la agricultura.

La determinación de los niveles de bioseguridad de los nanoplaguicidas representa una labor ardua debido a la complejidad de las nanoestructuras, reactividad, tamaño, forma y carga eléctrica, resultando complicado predecir su comportamiento en condiciones ambientales.

Consideraciones sobre el impacto de las nanotecnologías empleadas en los agroecosistemas

Las características de los NMs, tales como el tamaño, forma y composición, podrían definir su grado toxicológico, afectando en diferentes niveles de la cadena trófica (Vázquez-Núñez y de la Rosa-Álvarez, 2018). De igual manera, las nanotecnologías han demostrado tener impactos positivos importantes respecto al uso y aprovechamiento de fertilizantes, biodisponibilidad de nutrientes y control de plagas, reflejándose en mejoras como crecimiento, productividad, rendimiento de cultivos (Ashraf et al., 2021); sin embargo, también existe un riesgo potencial de generar impactos ambientales negativos, por ejemplo, la modificación de las poblaciones microbianas en el suelo, las cuales participan activamente en los ciclos de nutrientes, afectando el control de especies patógenas, así como la modificación de agentes productores y reguladores de compuestos cruciales para la planta, alterando las propiedades físicas y químicas del suelo, agua y aire (Jain et al., 2018).

Lombi et al. (2019) mencionan que el marco regulatorio actual y las limitadas inversiones en investigaciones sobre la seguridad y riesgo en el uso de nanomateriales sobre los ecosistemas y la salud humana son áreas de oportunidad para su mejoramiento.

Uno de los retos apremiantes que enfrenta la industria nanotecnológica, incluyendo la aplicada al sector agrícola, es definir un marco legal en el que se definan claramente las condiciones para la aplicación regulada de estas tecnologías que garanticen mínimos riesgos y efectos perjudiciales a los ecosistemas, incluyendo la salud humana (Stone et al. 2018). Debido a lo anterior, se han seguido estrategias dirigidas a diseñar y manufacturar NMs con aplicaciones agrícolas empleando procesos seguros y de esta manera, contribuir en la reducción de los daños a los ecosistemas.

Por tal razón, se han emitido una serie de recomendaciones para el diseño y aplicación de nanotecnologías en diversas áreas; estas tienen como objetivo orientar durante las etapas tempranas de planeación, diseño y ejecución de proyectos de intervención nanotecnológica.

Rickerby y Morrison, (2007) las enuncian de la siguiente manera:

  1. Existe preocupación respecto a la liberación de NMs al ambiente, ya sea accidental o intencionalmente, y con el fin de detectar y cuantificar estos NMs se han desarrollado nuevas técnicas que pueden ser empleadas para implementar tecnologías de remediación.

  2. Con el fin de estudiar las interacciones y efectos de los NMs en el ambiente, será necesario disponer de la mayor información posible respecto a la composición química de estos materiales.

  3. Se deberán realizar estudios de análisis de riesgo para determinar y evaluar los impactos ambientales potenciales asociados con el uso de NMs durante su manufactura, transporte, aplicación o disposición.

  4. Se deberán implementar estudios de análisis de ciclo de vida (ACV) para complementar los estudios de impacto ambiental, de manera que se puedan visualizar diversos posibles escenarios ambientales y emitir las medidas adecuadas necesarias para su abordaje.

  5. Es importante considerar, tanto como sea posible, el reciclaje y recuperación de residuos asociados con el uso de NMs.

Sin lugar a duda, la integración de prácticas para la aplicación segura de NMs en la agricultura es un asunto de atención prioritaria. El desarrollo de futuras nanotecnologías deberá tomar en cuenta las recomendaciones anteriormente señaladas, además de procurar la integración de métodos de síntesis mínimamente contaminantes, tal como la síntesis de nanomateriales por métodos verdes, los cuales han mostrado tener menos efectos negativos en plantas y matrices ambientales.

Conclusiones

A pesar del enorme potencial tecnológico de los NMs y sus aplicaciones en la agricultura como nanofertilizantes y nanoplaguicidas, aun existe la preocupación sobre los efectos colaterales asociados con su uso y el consecuente destino final en el ambiente. La transferencia accidental de los componentes de las nanoformulaciones (ingredientes activos o sustancias excipientes) al tejido animal y vegetal al que no se dirigen estos compuestos podría acarrear efectos negativos sobre estos.

Las nanotecnologías han provisto de nuevas herramientas trayendo innumerables beneficios para la humanidad y revolucionando la manera de afrontar problemas en sectores críticos alrededor del mundo, tal como la agricultura. Sin embargo, estas tecnologías también acarrean retos por superar, mismos que están asociados con la rapidez en el desarrollo de NMs, aunado a la necesidad de generar conocimiento detallado de los mismos.

Estos retos corresponden particularmente a la comprensión detallada de la respuesta de los ecosistemas a la dosificación de NMs para concentraciones ambientalmente relevantes, dado que la mayoría de los experimentos se desarrollan bajo condiciones controladas de laboratorio y muy pocos acceden a contextos ambientales reales. Por si fuera poco, la mayoría de los experimentos emplean concentraciones que exceden considerablemente los valores que podrían encontrase en escenarios realistas, dificultando la extrapolación de los efectos sobre los componentes bióticos y abióticos en los ecosistemas.

Respecto al estudio de los impactos de NMs sobre organismos presentes en el suelo, vale la pena mencionar que la gran mayoría de los estudios donde se evalúa el efecto de los NMs se han ejecutado empleando organismos modelo, de los que se conoce detalladamente su fisiología y metabolismo. Estas pruebas toxicológicas se desarrollan bajo condiciones de cultivo controladas y empleando medios de crecimiento definidos, por lo que los resultados resultan limitados en términos de descripción de sistemas complejos.

La aplicación de nanotecnologías, i.e., nanoplaguicidas y nanofertilizantes, pueden contribuir positivamente en el crecimiento y rendimiento de cultivos agrícolas, aunque la magnitud de tal efecto depende de varios factores, por ejemplo, especie de planta, comunidades microbianas en el suelo y sus características fisicoquímicas.

Por lo tanto, es necesario desarrollar estudios completos en campo para elucidar los mecanismos y procesos involucrados presentes en la nanotecnología agrícola, de manera que se establezcan lineamientos científicos éticos que provean certeza en la aplicación de estos materiales en los sistemas de producción agrícola.

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Recibido: 06 de Octubre de 2022; Aprobado: 26 de Octubre de 2022; Publicado: 18 de Noviembre de 2022

Autor de correspondencia: edgar.vazquez@ugto.mx

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