Introducción

Los florecimientos de algas nocivas (FAN) son un problema ambiental importante en todo el mundo. Algunas de las microalgas responsables de las FAN producen toxinas que se bioacumulan y biomagnifican a través de las cadenas tróficas marinas, lo que puede provocar intoxicaciones graves y la muerte de seres humanos, mamíferos marinos, aves marinas, peces, crustáceos y otros organismos (^{Anderson 2009}; ^{Pérez-Morales et al. 2014}, ²⁰¹⁷; ^{McPartlin et al. 2017}). El cambio climático global y los procesos de eutrofización antropogénica han afectado gradualmente a los ecosistemas marinos, favoreciendo la expansión de las FAN; esto aumenta su frecuencia y duración provocando que las FAN se produzcan en nuevas ubicaciones. Además, las nuevas especies de fitoplancton identificadas en las FAN han creado diversos impactos con una amplia gama de consecuencias tóxicas (^{Pérez-Morales et al. 2015}, ^{Glibert y Burkholder 2018}, ^{Glibert 2020}).

Las playas de todo el mundo tienen una gran demanda con fines recreativos, lo cual expone a las personas y a los animales a las FAN y a sus toxinas directamente por contacto, ingestión o respiración o indirectamente por el consumo de alimentos contaminados (^{Pérez-Morales y Band-Schmidt 2011}, ^{Vidal et al. 2017}). Como tal, la Organización Mundial de la Salud (^{OMS 2021}) actualizó las Directrices para la Calidad del Agua Recreativa en el hemisferio norte en 2021, enfatizando la importancia de monitorear las FAN y las cianobacterias en particular. Por lo tanto, el monitoreo continuo de las aguas costeras es esencial para comprender la composición y la dinámica de las poblaciones de fitoplancton y predecir los impactos potenciales de las FAN (^{Hallegraeff 2010}, ^{Gowen et al. 2012}).

En México, la NMX-AA-120-SCFI-2016 (^{DOF 2016}), norma nacional que establece criterios de clasificación de la calidad de las playas en los 17 estados costeros del país, se basa en el monitoreo de enfermedades febriles agudas gastrointestinales y respiratorias causadas por mala calidad del agua recreativa debido a las posibles consecuencias para la salud humana (^{OMS 2003}). Esta norma establece un enfoque de monitoreo basado en la presencia de las especies fecales Streptococcus o Enterococcus (200 como número más probable [NMP] por 100 mL), que son indicadores ampliamente utilizados de la contaminación del agua de mar y los riesgos a la salud asociados debido al uso recreativo (^{DOF 2016}). Cabe señalar que esta norma no considera el monitoreo continuo de los FAN como una fuente de información relevante para caracterizar la seguridad de las playas, incluso cuando el fitoplancton potencialmente nocivo representa un riesgo potencial para la salud humana.

En México, la autoridad gubernamental encargada de registrar eventos de FAN y emitir alertas sanitarias es la Comisión Federal para la Protección contra Riesgos Sanitarios (COFEPRIS), quien delega a las autoridades sanitarias estatales la responsabilidad de establecer la frecuencia de muestreo para identificar biotoxinas marinas y células de fitoplancton en zonas marinas naturales y acuícolas, sin tomar en cuenta las playas para uso recreativo. En este sentido, las Directrices de Trabajo para el Muestreo de Fitoplancton y la Detección de Biotoxinas Marinas se limitan a un número reducido de especies, incluidos 14 dinoflagelados y un solo género de diatomeas, sin considerar las variables fisicoquímicas más útiles como la salinidad y la temperatura. La última versión revisada de este documento fue publicada en septiembre de 2016 y no toma en cuenta a las cianobacterias (https://www.gob.mx/cofepris/acciones-y-programas/lineamientos-of-the-red-tide-project).

En los últimos años se han reportado diversas FAN en aguas costeras de México, particularmente en el estado de Campeche. De 2005 a 2021, se registraron un total de 45 eventos FAN a lo largo de la costa, con abundancias que oscilaron entre 8.0 × 10⁵ cél·L^-1 (^{Poot-Delgado 2016}; Poot- Delgado et al. 2018, 2021a, b; Poot-Delgado y Okólodkov 2020). En la última década, se han registrado cianobacterias de los géneros Anabaena, Cylindrospermopsis y Trichodesmium a lo largo de la costa de Campeche, con abundancias de 10⁴ a 10⁶ cél·L^-1 (^{Poot-Delgado et al. 2018}, ^2021b). Varias especies de estos géneros son potencialmente nocivos, lo que resalta la importancia y urgencia de prestar especial atención a las cianobacterias e incluirlas en los esfuerzos de monitoreo de la calidad del agua marina.

Dado el incremento, distribución y diversidad de especies de fitoplancton formadoras de FAN a lo largo de la costa de Campeche y en seguimiento a los Lineamientos para la Calidad del Agua Recreacional, este estudio reporta los cambios más recientes en la composición y abundancia de especies de fitoplancton y se enfoca en aquellas que son nocivas. Además, se analizaron las variables fisicoquímicas más útiles que probablemente influyen en la presencia de estas especies. Este estudio ofrece un conjunto de criterios para clasificar la salud ambiental de las playas y las estaciones en las que los riesgos para la salud pública son bajos.

Materiales y métodos

De marzo a octubre de 2019 se realizaron muestreos mensuales en 6 playas recreativas de la costa de Campeche: punta Xen (19°10′51.48″ N, 90°54′13.49″ W), Villamar (19°17′41.44″ N, 90°46′15.87″ W), Boca del Río (19°21′42.02″ N, 90°43′4.12″ W), Payucan (19°39′36.60″ N, 90°42′15.43″ W), Sombrerón (19°42′15.93″ N, 90°40′53.86″ W) y playa Bonita (19°47′40.21″ N, 90°37′18.53″ W; Fig. 1). En cada sitio, se recolectaron muestras de agua por triplicado a aproximadamente 1 m de profundidad.

Figura 1 Ubicación de las playas recreativas en la costa del estado de Campeche. 

Se recolectaron muestras de agua de mar superficial en botellas de plástico de 1 L, de las cuales se tomó una alícuota de 100 mL para determinar la abundancia de fitoplancton. Las alícuotas se fijaron con una solución neutra de Lugol y posteriormente se conservaron añadiendo formalina neutralizada al 37% hasta una concentración final del 4% (^{Andersen y Throndsen 2004}). Las células de fitoplancton se contaron después de la sedimentación en cilindros de 10 mL siguiendo los métodos de ^{Reguera et al. (2016)}. Adicionalmente, se realizaron arrastres horizontales manualmente con una red cónica (luz de malla de 20 μm), cada arrastre duró 5 min. El material recolectado para la identificación del fitoplancton se colocó en botellas de plástico y se fijó siguiendo el mismo procedimiento empleado en el análisis cuantitativo. El fitoplancton en las muestras de la red se identificó bajo un microscopio óptico para garantizar la precisión. Las variables fisicoquímicas de temperatura, salinidad y pH del agua se midieron in situ utilizando una sonda multiparamétrica HI9828 y un sensor HI769828 (Hanna Instruments, Woonsocket, RI, EE. UU.).

Se utilizó la técnica de ^{Utermöhl (Utermöhl 1958)} para cuantificar células de fitoplancton en 10 cm³ de muestra con un microscopio invertido serie 450 SI-PH (IROSCOPE, Ciudad de México, México) con objetivos de contraste de fases incorporados (10×/0.25 Ph1 ADL y LD 25×/0.30 Ph1). Debido a su pequeño tamaño, los nanoflagelados (<20 µm) no fueron identificados hasta el nivel de especie. Los valores de abundancia se expresan como cél·L^-1. Las muestras fijadas de fitoplancton se identificaron a nivel de especie con un microscopio compuesto BA210 (Motic, Xiamen, China) con objetivos planocromáticos incorporados (5×/0.10, 10×/0.25, 20×/0.40, 40×/0.65 y 100×/1.25). Se identificaron especies de fitoplancton potencialmente nocivos con ayuda de la literatura especializada (^{Hallegraeff et al. 2004}, ^{Licea et al. 2004}, ^{Lundholm et al. 2009}, ^{UNESCO 2009}, ^{Lassus et al. 2016}, Licea et al. 2016, ^{Steidinger y Meave del Castillo 2018}). Además, se utilizaron tinciones y tratamientos para identificar géneros de diatomeas (^{Parsons et al. 2012}), dinoflagelados (^{Hermosilla 1973}) y cianobacterias (^{Kruk et al. 2009}) mediante microscopía óptica.

Las diferencias significativas (nivel de confianza del 95%) en variables fisicoquímicas y abundancia de fitoplancton entre los meses y estaciones de muestreo se evaluaron mediante una prueba de Kruskal-Wallis y diagramas de caja con bigotes, con un análisis de varianza no paramétrico unidireccional (ANDEVA; ^{Daniel 1993}, ^{Boyer et al. 2000}). El índice F (2 en este caso) es el cociente entre las estimaciones entre grupos y dentro del grupo. Las pruebas estadísticas se realizaron en Statgraphics Centurion XV v. 18.2.06. Los datos se trazaron en Statistica 7 y Excel 365.

Los datos de temperatura, salinidad y pH del agua se evaluaron mediante un análisis de correspondencia canónica (ACC) con una matriz de factores ambientales y abundancia de especies (^{Ter Braak 1986}) para evaluar los efectos sobre especies potencialmente nocivos y formadoras de florecimientos. Los datos se transformaron a Log₁₀ (datos + 1) antes del análisis porque (1) los datos no se distribuyeron normalmente y (2) se presentaron grandes diferencias de magnitud entre los datos biológicos y fisicoquímicos. La importancia de los ejes del ACC se probó mediante un análisis de Monte Carlo con 499 permutaciones. La rutina de cálculo se realizó en CANOCO v. 4.5.

Resultados

Variables fisicoquímicas

La temperatura en la estación de punta Xen presentó un valor mínimo de 24.6 °C y un valor máximo de 34 ± 2.1 °C (Tabla 1), mostrando así variación estacional. No hubo diferencias significativas en la temperatura entre las estaciones (F = 0.23, P > 0.05). La salinidad mostró un valor mínimo de 10.1 ± 6.3 en Boca del Río y un máximo de 38.0 ± 1.9 en playa Bonita (Tabla 1). La diferencia en salinidad entre estas estaciones fue significativa (F = 35.94, P < 0.05). El pH mostró un valor máximo de 9.2 ± 0.6 en Payucan y un mínimo de 6.7 ± 0.4 en Boca del Río (Tabla 1). Se identificaron diferencias significativas en el pH entre las estaciones (F = 4.11, P < 0.05).

Tabla 1 Estadísticas resumidas (por estación de muestreo) de las variables ambientales de marzo a octubre de 2019 en las playas recreativas de Campeche, sureste del golfo de México (rango, media y desviación estándar). 

Station	T (°C)	Salinity	pH
Playa Bonita	26.8 - 33.5	32.6 - 38.0	7.3 - 8.8
	30.0 ± 1.9	34.8 ± 1.9	7.7 ± 0.5
Sombrerón	26.5 - 33.1	33.6 - 37.5	7.6 - 9.0
	29.7 ± 1.9	35.4 ± 1.4	8.1 ± 0.4
Payucan	26.7 - 32.7	33.3 - 36.8	7.5 - 9.2
	29.7 ± 1.8	35.0 ± 1.1	8.1 ± 0.6
Boca del Rio	26.4 - 33.2	10.1 - 28.7	6.7 - 7.8
	29.5 ± 1.9	19.3 ± 6.3	7.3 ± 0.4
Villamar	25.7 - 33.4	29.5 - 34.8	7.5 - 8.8
	30.5 ± 2.2	32.2 ± 1.8	8.1 ± 0.4
Punta Xen	24.6 - 34.0	31.8 - 36.3	6.9 - 8.2
	30.0 ± 2.7	33.9 ± 1.4	7.7 ± 0.4
Differences among station	F = 0.23, P > 0.005	F = 35.94, P < 0.005	F = 4.11, P < 0.005

Las variables fisicoquímicas presentaron variaciones temporales de marzo a octubre en las 6 estaciones de la costa central de Campeche. Las temperaturas mínimas se registraron en marzo mientras que las temperaturas máximas se registraron en agosto (Fig. 2), con diferencias significativas entre estos meses (F = 62.52, P < 0.05). La salinidad fue constante durante todo el periodo de estudio y no se observaron diferencias significativas (F = 0.41, P > 0.05). Por su parte, el pH mostró una amplia variación y osciló entre 7 y 9 en marzo. Sin embargo, se mantuvo relativamente constante durante los meses restantes (Fig. 2), sin diferencias significativas (F = 1.72, P > 0.05).

Figura 2 Variación temporal de temperatura, salinidad y pH de marzo a octubre de 2019 en las playas recreativas de Campeche, sureste del golfo de México (n = 6 para cada diagrama de caja). Los valores atípicos se indican con un círculo (°) y el valor extremo se indica con un asterisco (*). 

Composición de la comunidad de fitoplancton

La variación en la abundancia de los principales grupos de fitoplancton para los sitios de muestreo por temporada se muestra en la Tabla 2. Los fitoflagelados (nanofitoplancton <20 µm) exhibieron una abundancia mínima de 6.6 × 10³ cél·L^-1 en Villamar y una abundancia máxima de 1.6 × 10⁶ cél·L^-1 en Boca del Río; no se observaron diferencias significativas entre las estaciones (F = 0.89, P > 0.05). Como componente secundario, los principales grupos de microfitoplancton observados fueron diatomeas, dinoflagelados y cianobacterias, con valores de abundancia que oscilaron entre 10³ y 10⁶ cél·L^-1. Para las diatomeas, se registraron valores máximos de 3.8 × 10⁶ cél·L^-1 en Villamar y valores mínimos de hasta 3.0 × 10³ cél·L^-1 en Sombrerón; no se observaron diferencias significativas entre estas estaciones (F = 0.99, P > 0.05).

Tabla 2 Abundancia (cél·L^-1) por estación de los principales grupos de fitoplancton de marzo a octubre de 2019 en las playas recreativas de Campeche, sureste del golfo de México (media, rango y desviación estándar). 

Station	Nanoflagellates	Diatoms	Dinoflagellates	Cyanobacteria
Playa Bonita	4.1 × 104 ± 1.9 × 104	3.1 × 104 ± 4.8 × 104	1.8 × 104 ± 3.0 × 104	2.6 × 103 ± 5.3 × 103
	9.6 × 103 - 7.4 × 104	4.3 × 103 - 1.4 × 105	1.0 × 103 - 9.1 × 104	692-1.5 × 104
Sombrerón	4.0 × 104 ± 1.5 × 104	4.0 × 104 ± 4.7 × 104	3.7 × 103 ± 2.6 × 103	3.4 × 104 ± 9.1 × 104
	1.9 × 104 - 6.0 × 104	3.0 × 103 - 1.2 × 105	1.3 × 103 - 9.4 × 103	769-2.6 × 105
Payucan	3.8 × 104 ± 1.9 × 104	8.3 × 104 ± 8.1 × 104	3.2 × 103 ± 2.6 × 103	8.0 × 103 ± 1.2 × 104
	6.8 × 104 - 7.1 × 104	4.6 × 103 - 2.1 × 105	4.6 × 102 - 8.1 × 103	769-3.5 × 104
Boca del Rio	2.3 × 105 ± 5.7 × 105	1.1 × 104 ± 1.3 × 105	2.9 × 104 ± 7.1 × 104	3.2 × 103 ± 4.1 × 103
	1.1 × 104 - 1.6 × 106	6.9 × 103 - 3.1 × 105	77-2.0 × 105	769-1.2 × 104
Villamar	5.0 × 104 ± 4.7 × 104	5.4 × 105 ± 1.3 × 106	4.8 × 103 ± 3.6 × 105	8.4 × 103 ± 9.0 × 103
	6.6 × 103 - 1.5 × 105	7.4 × 103 - 3.8 × 106	1.2 × 103 - 1.0 × 106	538-2.6 × 104
Punta Xen	3.9 × 104 ± 3.4 × 104	9.9 × 104 ± 1.0 × 105	1.7 × 105 ± 3.6 × 105	6.4 × 103 ± 6.1 × 103
	7.5 × 103 - 9.3 × 104	1.2 × 104 - 3.2 × 105	1.1 × 103 - 1.0 × 106	692-1.6 × 104
Differences among station	F = 0.89, P > 0.005	F = 0.99, P > 0.005	F = 1.45, P > 0.005	F = 0.79, P > 0.005

La abundancia máxima de dinoflagelados de 1.0 × 10⁶ cél·L^-1 se registró en Villamar, mientras que la abundancia mínima de alrededor de 10³ cél·L^-1 se registró en punta Xen. Aunque la abundancia de dinoflagelados varió ampliamente, no se observaron diferencias significativas entre estas estaciones (F = 1.45, P > 0.05). Las cianobacterias mostraron una baja abundancia, desde ausencia hasta 2.6 × 10⁵ cél·L^-1, sin diferencias significativas entre estaciones (F = 0.79, P > 0.05).

Las respuestas de los grupos mayores de fitoplancton y variables fisicoquímicas fueron explicadas principalmente por los 2 primeros ejes del ACC (eje 1: 78.8%, eje 2: 21.2%, total 100%). La correlación entre los principales grupos de fitoplancton y las variables fisicoquímicas fue baja (r ≈ 0,5), lo que indica que la relación entre los taxones y las variables consideradas en el análisis no fue significativa, al menos para el periodo de estudio. Ninguna interacción entre los ejes canónicos fue significativa (P > 0.05, Monte Carlo, Tabla 3).

Tabla 3 Eigenvalores y porcentaje de la varianza total explicada por el análisis de correspondencia canónica (ACC) temporal de los principales grupos de fitoplancton de marzo a octubre de 2019 en las playas recreativas de Campeche, sureste del golfo de México. 

Axes	Eigenvalues	Species-environmental correlations	Cumulative percentage variation
1	0.002	0.169	78.8
2	0.001	0.281	100.0
3	0.085	0.000	0.0
4	0.008	0.000	0.0
Test of significance of first canonical axis		F = 1.173	P = 0.750
Test of significance of all canonical axes		F = 0.500	P = 0.704

La variación temporal en la abundancia de los principales grupos de fitoplancton registrada de marzo a octubre de 2019 se muestra en la Figura 3. Los fitoflagelados (nanofitoplancton <20 µm) mostraron una abundancia máxima de 10⁶ cél·L^-1 en abril de 2019 en Boca del Río, aunque su abundancia fue muy variable a lo largo del periodo (Fig. 3a). Las diatomeas mostraron una abundancia máxima de alrededor de 10⁶ cél·L^-1 en marzo de 2019 en playa Bonita, seguida de valores de abundancia de 10⁵ cél·L^-1 en Boca del Río en abril, mayo y julio. En Punta Xen, se produjeron varios picos de abundancia de 10⁵ cél·L^-1 en mayo y octubre de 2019 (Fig. b3). No se observaron diferencias significativas entre meses (F = 0.97, P > 0.05).

Figura 3 Variación temporal (2019) en las abundancias (cél·L^-1) de los principales grupos de fitoplancton en las playas recreativas de Campeche, sureste del golfo de México. El segundo eje indica las mayores abundancias. 

En playa Bonita y Boca del Río, la abundancia máxima de dinoflagelados (10⁶ cél·L^-1) se registró en agosto de 2019, aunque la abundancia de dinoflagelados fue inferior a 10⁵ cél·L^-1 en marzo de 2019. Además, la abundancia de dinoflagelados en punta Xen fue 10⁴ cél·L^-1 (Fig. 3c). No se observaron diferencias significativas entre meses (F = 0.85, P > 0.05). La abundancia de cianobacterias fue extraordinariamente alta en Sombrerón (10⁵ cél·L^-1), mientras que permaneció baja en todas las demás estaciones, con valores de 10³ a 10⁴ cél·L^-1 durante todo el periodo de estudio (Fig. 3d). No se observaron diferencias significativas entre meses (F = 0.90, P > 0.05).

Fitoplancton y cianobacterias potencialmente dañinas

Cada mes se identificaron fitoplancton y cianobacterias potencialmente nocivos en las 6 estaciones de muestreo durante todo el periodo de estudio. Las diatomeas, particularmente Pseudo-nitzschia, incluyeron varias especies no identificadas y estuvieron presentes en casi todas las estaciones excepto punta Xen. La abundancia máxima de Pseudo-nitzschia (5.5 ×10⁴ cél·L^-1) se registró en Payucan en mayo. En contraste, la abundancia de Pseudo-nitzschia fue de órdenes de magnitud menor en todas las demás estaciones de marzo a octubre, excepto en septiembre (Fig. 4).

Figura 4 Abundancia (cél·L^-1) de especies potencialmente nocivas y formadoras de florecimientos registrada de marzo a octubre de 2019 en las playas recreativas de Campeche, sureste del golfo de México. Grupos taxonómicos: diatomeas (DIA), dinoflagelados (DIN) y cianobacterias (CYA). 

Cylindrotheca closterium mostró abundancias de 1.0 × 10⁵ cél·L^-1 en Boca del Río y Villamar en abril y octubre (Fig. 4). En contraste, la abundancia de C. closterium fue menor en las estaciones restantes en todos los meses (10³ a 10⁴ cél·L^-1). Sin embargo, la abundancia máxima de Chaetoceros (3.8 × 10⁶ cél·L^-1) se registró en Villamar en marzo, seguida de valores de abundancia de 2.5 × 10⁵ cél·L^-1 en mayo en Boca del Río y 3.1 × 10⁵ cél·L^-1 en julio en Villamar (Fig. 4).

Con respecto a los dinoflagelados, Blixaea quinquecornis mostró una abundancia máxima en abril en punta Xen (8.9 × 10⁴ cél·L^-1) y posteriormente en agosto en playa Bonita (8.9 × 10⁴ cél·L^-1; Fig. 4). Gymnodinium catenatum y Karenia brevis fueron escasas, exhibiendo una abundancia máxima en marzo en playa Bonita (3.3 × 10³ y 1.7 × 10³ cél·L^-1, respectivamente) y una abundancia mínima en octubre en Payucan (6.1 × 10² y 5.3 × 10² cél·L^-1, respectivamente (Fig. 4). Pyrodinium bahamense mostró abundancia máxima en mayo en Boca del Río (2.0 × 10⁵ cél·L^-1) y estuvo ausente en playa Bonita, Payucan y punta Xen.

Con respecto a las cianobacterias, Anabaena se observó en todas las estaciones con valores de abundancia que oscilaron entre 10² y 10⁴ cél·L^-1 durante todo el periodo de estudio, aunque la abundancia máxima (3.5 × 10⁴ cél·L^-1) se registró en abril en Payucan. Trichodesmium mostró una abundancia máxima de 1.5 × 10⁴ cél·L^-1 en playa Bonita en agosto, aunque también se observó en todas las estaciones y meses de muestreo (Fig. 4).

La respuesta de fitoplancton y cianobacterias potencialmente dañinas a variables fisicoquímicas se explicó principalmente por los 2 primeros ejes del ACC (eje 1: 46.4%, eje 2: 40.5%, total 86.9%). La correlación entre el fitoplancton potencialmente dañino y las variables fisicoquímicas fue alta (r ≈ 0.7), lo que refleja una relación significativa entre las especies y las variables fisicoquímicas incluidas en el análisis. Sin embargo, los ejes canónicos no fueron significativos (P > 0.05, Monte Carlo; Tabla 4).

Tabla 4 Eigenvalores y porcentaje de la varianza total explicada por el análisis de correspondencia canónica (ACC) temporal de fitoplancton y cianobacterias potencialmente nocivos de marzo a octubre de 2019 en las playas recreativas de Campeche, sureste del golfo de México. 

Axes	Eigenvalues	Species-environmental correlations	Cumulative percentage variation
1	0.025	0.490	46.4
2	0.022	0.393	86.9
3	0.007	0.210	100.0
4	0.215	0.000	0.0
Test of significance of first canonical axis		F = 0.969	P = 0.912
Test of significance of all canonical axes		F = 0.715	P = 0.818

Discusión

Las condiciones ambientales (temperatura, salinidad y pH) de las playas recreativas de este estudio son favorables para la presencia de especies potencialmente nocivos. Esta conclusión está respaldada por la alta correlación (r ≈ 0.7) del ACC. La temperatura, la salinidad y el pH variaron estacionalmente y probablemente estén influenciados por la hidrografía local y la poca profundidad del área de estudio (^{Poot-Delgado et al. 2014}, ^2021a, ^b). Según ^{Vargo (2009)}, la temperatura y la salinidad pueden determinar la ocurrencia y distribución de las FAN y la presencia de nutrientes que regulan la tasa de crecimiento, la biomasa y la duración de los florecimientos. La zona costera central de Campeche recibe descargas de aguas residuales sin tratamiento de importantes ciudades de la región (^{Gracia et al. 2014}), que incluyen la ciudad de Campeche, Seybaplaya y Champotón. El exceso de nutrientes sobrecarga los sistemas más allá de lo que pueden soportar y reciclar; esto genera una eutrofización constante debido a compuestos con altas concentraciones de nitrógeno, fósforo y sílice (^{Pérez-Morales et al. 2015}).

En este estudio destaca la presencia de la diatomea pennada planctónico-bentónica C. closterium, por ser un indicador de eutrofización, lo que refuerza la hipótesis de la asociación entre aportes antropogénicos contaminantes y las FAN en la zona. Anteriormente se han reportado florecimientos de C. closterium en los mares de México, el Pacífico noroccidental, el sureste del golfo de México y las aguas costeras del norte de Yucatán (^{Poot-Delgado et al. 2016}). En septiembre de 2016, se registró florecimiento de C. closterium (1.0 × 10⁵ cél·L^-1) en una zona costera que recibe descargas de aguas residuales de una granja camaronera cerca de Sombrerón, Campeche (^{Poot-Delgado y Okoldkov 2020}). Cabe señalar que C. closterium está presente en grandes abundancias durante todo el año, aunque principalmente desde mediados de mayo hasta mediados de octubre en las aguas costeras del norte de Yucatán; por lo tanto, su estacionalidad permanece indefinida (^{Merino-Virgilio et al. 2019}), lo que es consistente con nuestras observaciones en el presente estudio.

El género Pseudo-nitzschia incluye varias especies que producen una neurotoxina llamada ácido domoico, que provoca intoxicación en humanos que han consumido mariscos contaminados. Este género estuvo presente en casi todas las estaciones, incluidas varias especies no identificadas, con una abundancia máxima de 5.5 × 10⁴ cél·L^-1 registrada en Payucan en mayo. Florecimientos de Pseudo-nitzschia en las costas de Campeche ocurrieron en 2005, 2008, 2011, 2017 y 2018, generalmente de junio a septiembre y de octubre a enero, con valores de abundancia que oscilan entre 6.0 × 10³ y 6.4 × 10⁵ cél·L^-1 (^{Poot-Delgado et al. 2021b}). Estos registros concuerdan con lo registrado en el presente estudio, aunque nuestros datos son insuficientes para definir un patrón mensual.

En la zona costera del sur del golfo de México, el dinoflagelado B. quinquecornis se ha observado frecuentemente en florecimientos y está ampliamente distribuido (^{Pérez-Morales et al. 2015}, ^{Aké-Castillo y Poot-Delgado 2016}). Dada su inocuidad para la salud humana, no ha justificado un programa de seguimiento por parte de la Secretaría de Salud de México. De hecho, no se ha reportado la producción de toxinas o compuestos nocivos en B. quinquecornis, pero al igual que otras microalgas no tóxicas, sigue siendo perjudicial para los recursos marinos naturales (^{Biswas et al. 2014}). Por ejemplo, en altas densidades, B. quinquecornis obstruye las branquias de los peces, provocando la muerte por asfixia (^{Alkawri et al. 2016}). Además, cuando muere una población de esta microalga, sus restos se descomponen al hundirse, oxidándose y agotando el oxígeno disuelto en la columna de agua (^{Gárate-Lizárraga y Muñetón-Gómez 2008}). Estos procesos promueven la hipoxia y la anoxia, lo que resulta en la muerte de organismos marinos durante estos eventos (^{Anderson et al. 2002}). Por tanto, B. quinquecornis plantea un riesgo potencial para la calidad de las playas recreativas.

Un aspecto que merece especial atención es la presencia de especies que pueden producir las ficotoxinas reportadas en este estudio (ver Tabla 4). Estas especies se observaron en abundancia baja, oscilando entre 10² y 10⁵ cél·L^-1. Sin embargo, esto no excluye la posible aparición de los FAN tóxicos. En este sentido, existe evidencia de la presencia de 2 de las toxinas paralizantes más potentes (Saxitoxina [STX] y Neo-Saxitoxina [NeoSTX]), similares a las descritas en algunos aislados silvestres de P. bahamense de otras latitudes o cepas cultivadas (^{Núñez-Vázquez et al. 2022}). En estudios previos, ^{Poot-Delgado et al. (2014)} y ^{Poot-Delgado (2016)} reportaron que la abundancia de P. bahamense no superó las 10⁵ cél·L^-1. Sin embargo, dados los registros de toxinas marinas paralizantes, ciguatoxinas, tetrodotoxinas y compuestos análogos, y ácido domoico en peces recolectados en la costa de Campeche (^{Núñez-Vázquez et al. 2022}), merecen destacarse los problemas emergentes y los riesgos potenciales que se asocian con especies de fitoplancton potencialmente nocivos que son poco comunes o se encuentran en baja abundancia.

Aunque la intoxicación humana está relacionada principalmente con la ingestión de mariscos contaminados con toxinas producidas por varias especies de microalgas formadoras de FAN, no se puede descartar la intoxicación por ingestión directa de agua de mar o por inhalación. Las autoridades sanitarias no tienen registros de ningún evento hasta el momento. Sin embargo, esto puede deberse a que los síntomas clínicos están enmascarados por otras condiciones de salud, lo que lleva a un diagnóstico erróneo de personas intoxicadas basándose en síntomas similares a los de otras enfermedades. Esto ha sucedido con la intoxicación por brevetoxina en diferentes latitudes de la costa atlántica, lo que ha resultado en sesgos, estimaciones deficientes o subregistros de eventos de intoxicación relacionados con las FAN (^{Pérez-Morales y Band-Schmidt 2011} y referencias en este).

Otro indicador del efecto de factores estresantes antropogénicos a lo largo de las costas del área de estudio es la alta abundancia de cianobacterias, la cual se acompaña de bajas salinidades (^{Gómez-Figueroa et al. 2023}). Cuando se combinan con altas temperaturas (>20 °C), estas condiciones pueden favorecer el crecimiento de cianobacterias y estar estrechamente relacionadas con procesos de eutrofización (^{Anderson et al. 2002}). Además, algunos géneros de cianobacterias son potencialmente tóxicos para los humanos (^{Chorus y Bartram 1999}) y su presencia reduce la calidad de las playas recreativas.

Las cianobacterias del género Anabaena mostraron valores de abundancia de 10⁴ cél·L^-1 en este estudio y estuvieron presentes en prácticamente todas las estaciones de muestreo. Una de las principales características de las especies de Anabaena es la producción de sustancias químicas con olor a tierra y humedad (geosmina). Otro género de cianobacterias observado en el presente estudio es Trichodesmium, con valores de 10⁴ cél·L^-1. Los florecimientos de Trichodesmium causan irritación de la piel por contacto directo y trastornos gastrointestinales si se ingiere agua contaminada con estas cianobacterias (^{Wiśniewska et al. 2019}), lo que afecta negativamente a la salud pública. Además, en años recientes se aisló una sustancia química neurotóxica muy potente de un cultivo mixto de Trichodesmium thiebautii y Trichodesmium erythraeum recolectados de una proliferación en el Caribe oriental, que también podría causar un impacto negativo en la salud pública (^{Landsberg 2002}). Aunque las células de Karenia sp. se observaron en muy baja abundancia o estuvieron ausentes en la mayoría de las estaciones de muestreo, se debe notar que estas especies son objetivos de los programas de monitoreo realizados por las autoridades sanitarias. De hecho, Karenia spp. se han reportado en abundancia variable en diferentes localidades de las costas del golfo de México, desde Tamaulipas hasta Yucatán, provocando eventos aislados de FAN (^{Aké-Castillo 2011}, ^{Pérez-Morales y Band-Schmidt 2011}, ^{Soto et al. 2012}, ^{Merino-Virgilio et al. 2013}, ^{Muciño-Márquez et al. 2015}, ^{Poot-Delgado et al. 2018}).

Cabe señalar que el documento de trabajo emitido por las autoridades sanitarias para el muestreo de fitoplancton incluye a G. catenatum, Pseudo-nitzschia spp. y K. brevis en la lista de especies centinela, con límites máximos permitidos de 5.0 × 10³, 5.0 × 10⁵ y 5.0 × 10³ cél·L^-1, respectivamente. Estos límites máximos permisibles de fitoplancton tóxico en agua de mar carecen de evidencia científica suficiente y no consideran los estudios realizados en las costas de México. Además, como el fitoplancton y las cianobacterias potencialmente nocivos reportados en este estudio no están listados en el documento mencionado anteriormente, nuestros hallazgos refuerzan la importancia de una actualización urgente de la NMX-AA-120-SCFI-2016, que establece lineamientos y fundamentos para documentos de trabajo aplicables.

Es importante resaltar que durante el periodo de estudio no se observaron cambios en el color del agua de mar en las playas, lo que probablemente se deba a las bajas abudancias de células de 10² a 10³ cél·L^-1, con valores de abundancia aislados de 10⁴ a 10⁶ cél·L^-1. Esto es un problema para las autoridades sanitarias porque las FAN no pueden identificarse visualmente para emitir alertas de precaución. Finalmente, poco se ha investigado en esta región sobre los efectos de los bioaerosoles de microalgas y cianobacterias transportados por la brisa marina, que pueden ser responsables de varios problemas de salud pública, entre ellos alergias, respuestas inflamatorias, irritación de la piel, ardor en los ojos, rinitis y múltiples enfermedades respiratorias, como han reportado diversos estudios realizados en el norte del golfo de México, principalmente en Florida, Estados Unidos (ver la revisión realizada por ^{Pérez-Morales y Band-Schmidt 2011}).