Introducción

Diplodus vulgarises una especie de pez demersal que se encuentra en el mar Mediterráneo y el mar Negro occidental y a lo largo de la costa atlántica oriental (de Francia a Senegal y de Angola a Sudáfrica), incluidos los archipiélagos de Madeira, Azores y Canarias (^{Bauchot y Hureau 1990}). Esta especie se encuentra principalmente en aguas poco profundas (menos de 50.0 m de profundidad) y prefiere fondos rocosos y arenosos, aunque los juveniles deD. vulgarisgeneralmente prefieren las lagunas costeras (^{Monteiro 1989}, ^{Ribeiro et al. 2008}, ^{Altin et al. 2015a}). Además, se han encontrado individuos deD. vulgarisde menos de 12.0 cm de longitud total (LT) en áreas costeras de pastos marinos donde hay abundantes recursos alimentarios disponibles (^{Abecasis et al. 2009}, ^{Altin et al. 2015b}).

A lo largo del noroeste del mar Mediterráneo y las costas de Portugal, la temporada de desove deD. vulgaristiene lugar en octubre y noviembre (^{Bauchot y Hureau 1986}, ^{Jug-Dujaković y Glamuzina 1988}, ^{Gonçalves y Erzini 2000}, ^{Hadj-Taieb et al. 2012}, ^{Mouine et al. 2012}). En el Mediterráneo central se ha reportado que la temporada de desove ocurre de diciembre a febrero (^{Hadj-Taieb et al. 2013}). En el momento de la primera reproducción, la longitud corporal deD. vulgarises de aproximadamente 17.4 cm, lo que corresponde a una edad de 4 años (^{Mouine et al. 2012}).

Diplodus vulgarises una especie económicamente importante que es ampliamente capturada por la pesca artesanal y la pesca industrial. A lo largo de las costas de Turquía, las artes de pesca más comunes utilizadas para capturar esta especie son las redes agalleras y los palangres. Los datos de crecimiento deD. vulgarisson cruciales para el desarrollo de estrategias de manejo adecuadas; sin embargo, muchos aspectos biológicos de esta especie aún son desconocidos (^{Pauly 1983}), y la mayoría de los estudios de edad y crecimiento se centran en individuos adultos (^{Gordoa y Molí 1997}, ^{Gonçalves et al. 2003}, ^{Pajuelo y Lorenzo 2003}, ^{Mouine et al. 2010}, ^{Dulčić et al. 2011}, ^{Hadj-Taieb et al. 2013}). Aunque se han reportado validaciones de depósitos diarios en anillos (^{Vigliola 1997}, ^{Villanueva y Molí 1997}), mediciones de LT y otolitos (^{Altin y Ayyildiz 2018}), fechas de desove y duración de larvas pelágicas (DLP; ^{Macpherson y Raventos 2006}, ^{Galarza et al. 2009}, ^{di Franco et al. 2013}), solo se ha realizado un estudio de la tasa de crecimiento diario hasta la fecha (^{Ayyildiz et al. 2015}).

El objetivo principal del presente estudio fue evaluar el periodo de eclosión, la DLP, la tasa de crecimiento diario y la mortalidad de los juveniles del año (JDA) deD. vulgarisde las aguas poco profundas de la isla de Gökçeada, Turquía, usando la microestructura de otolitos.

Materiales y métodos

Este estudio se realizó en aguas poco profundas (0.00-2.00 m) de la isla de Gökçeada, Turquía, entre junio de 2013 y junio de 2014 (Fig. 1). En total, se recolectaron 309 JDA deD. vulgariscon un chinchorro de playa de 32.00 m (LT) (malla elástica de 13.00 mm) con alas de 15.00 m de longitud. El copo medía 2.00 × 2.00 × 0.60 m, con luz de malla de 5.00 mm. Se usó una sobredosis de quinaldina para matar a los peces recolectados y una solución de alcohol al 70.00% para almacenar a los especímenes.

Figura 1. Estaciones de muestreo empleadas en este estudio. Se utilizó un chinchorro playero para recolectar ejemplares de dorada común de dos bandas (Diplodus vulgaris) de las aguas poco profundas de la isla de Gökçeada, Turquía. 

Se obtuvo la LT (al 1.00 mm más cercano) y el peso total (P, al 0.01 g más cercano) de los especímenes deD. vulgaris. La relación entrePy LT se determinó utilizando la siguiente función de potencia:

dondeaes la constante de regresión ybes el coeficiente de regresión. Se calcularon los parámetros de regresión (a,b) y el coeficiente de determinación (r ²) para todos los especímenes.

Se extrajeron otolitos sagitales de los especímenes y se almacenaron en tubos Eppendorf. En el examen preliminar, 79 otolitos fueron excluidos del análisis de determinación de la edad debido a fracturas. Por tanto, 230 otolitos sagitales, que cubrían todas las clases de longitud, se incrustaron en cemento termoplástico en portaobjetos de vidrio. Se utilizaron papeles abrasivos (12.00, 9.00 y 3.00 mm) para lijar cada muestra. Posteriormente, cada muestra se pulió con un paño de pulido y pasta de alúmina (0.30 mm) hasta que se reconocieron los anillos de crecimiento diario desde el núcleo del otolito hasta su borde (^{Secor et al. 1991}, ^{Jones 1992}). El número de anillos en otolitos para cada muestra se determinó mediante conteos ciegos realizados por 2 lectores independientes que no tenían conocimiento del espécimen. Se utilizó un microscopio óptico para contar los anillos de crecimiento diarios (Fig. 2). Las estimaciones de la precisión de los conteos diarios de anillos de crecimiento de los lectores se detectaron utilizando el coeficiente de variación (CV) de ^{Chang (1982)} y el error porcentual promedio de ^{Beamish y Fournier (1981)}.

Figura 2. Imágenes de los anillos de crecimiento vistos en un otolito sagital pulido (17 mm de longitud total) de un espécimen de los juveniles del año deDiplodus vulgarisde 54 días de edad. 

La relación entre la edad (días) y el tamaño (LT) de los peces se evaluó usando una regresión lineal con la tasa de crecimiento promedio (mm·d^-1). Las tasas de crecimiento diario de cada individuo se estimaron utilizando la pendiente del análisis de regresión de la edad diaria y la LT. El crecimiento diario de otolitos (ancho de incremento) se midió usando ImageJ (v.1.52a). Según ^{Wilson y McCormick (1999)}, la marca de asentamiento se puede clasificar en una de 3 categorías (I, II o III) y 2 subcategorías (a, b). El Tipo I se clasifica por la clara disminución del ancho de los incrementos a lo largo de la marca de asentamiento. En el Tipo Ia, la transición del asentamiento concluye dentro de un incremento, mientras que en el Tipo Ib, la transición del asentamiento ocurre en múltiples incrementos (^{Raventós y Macpherson 2001}).

Por medio de la sustracción del número de incrementos de la fecha de captura, se calcularon las distribuciones de las fechas de eclosión (cálculo retroactivo). Utilizando las relaciones longitud-edad, el tamaño de los peces se convirtió a edad (día) para determinar el coeficiente de mortalidad instantánea (Z). La abundancia de peces se agrupó en intervalos de 20 días. Se utilizó el método de ^{Ricker (1975)} de la curva de captura basada en edad para estimar el coeficiente de mortalidad. Se realizó un análisis de regresión lineal con el conjunto de datos transformados a logaritmo natural (ln), y las pendientes de las líneas de regresión reflejaron Z. Los porcentajes de mortalidad diaria (MD) se determinaron de la siguiente manera:

Se utilizó elsoftwarede imágenes QCapture (QImaging; Surrey, Columbia Británica, Canadá) para medir la longitud (LO), el ancho (AO) y el radio (RO) de los otolitos con una precisión de 0.001 mm. Las diferencias entre las mediciones de los otolitos izquierdo y derecho se analizaron mediante una pruebatpareada. Se examinaron las relaciones entre la LT y las medidas morfométricas de otolitos.

Resultados

Se capturaron un total de 309 especímenes de JDA deD. vulgaris(14.00 a 102.00 mm LT) entre junio de 2013 y junio de 2014 (Fig. 3). Los parámetros de las relaciones longitud-peso se proporcionan para todas las muestras en la Figura 4. Las estimaciones de la edad diaria se determinaron con éxito a partir de la submuestra que constaba de 209 otolitos sagitales de los JDA deD. vulgaris(14.00 a 102.00 mm LT; Tabla 1). Las estimaciones de la edad diaria mínima y máxima fueron 41 d (14.00 mm LT) y 339 d (102.00 mm LT). No se detectaron diferencias significativas en las estimaciones de la edad diaria entre los otolitos derechos e izquierdos (pruebatpareada:n= 30,P> 0.05). El error porcentual promedio y el CV fueron 5.40% y 6.90%, respectivamente, y solo se excluyeron 21 otolitos debido a que estaban demasiado lijados o agrietados. El porcentaje de error promedio y el CV obtenidos en este estudio son cercanos a sus puntos de referencia aceptados. Los grupos de la edad diaria dominantes fueron 41-59 y 60-79 d (14.00-27.00 mm LT; 47.80%). La tasa media de crecimiento diario deD. vulgarisfue de 0.330 mm·d^-1(Fig. 5).

Figura 3. Distribución de la frecuencia-longitud de los juveniles del año deDiplodus vulgarisrecolectados (n= 309) en las aguas poco profundas de la isla de Gökçeada durante todo el periodo de muestreo de este estudio (junio de 2013 a junio de 2014). 

Figura 4. Relaciones longitud-peso de los juveniles del año deDiplodus vulgarisrecolectados en las aguas poco profundas de la isla de Gökçeada. 

Figura 5. Relaciones edad-longitud estimadas para los juveniles del año deDiplodus vulgarisrecolectados en las aguas poco profundas de la isla de Gökçeada entre junio de 2013 y junio de 2014. 

De acuerdo con ^{Wilson y McCormick (1999)}, los individuos de los JDA deD. vulgarisexhiben marcas de asentamiento Tipo Ia (Fig. 6). La duración de la fase larvaria pelágica de los individuos de los JDA deD. vulgarisfue de 29 d. El periodo de eclosión abarcó de noviembre a abril, aunque se observaron tasas de eclosión más altas en diciembre y enero (Fig. 7). El valor de Z para los JDA deD. vulgarisfue de 0.0195, lo que corresponde a una tasa de mortalidad diaria de aproximadamente 1.95% (Fig. 8). Las medidas morfométricas de LO, AO y RO de los otolitos oscilaron entre 0.514 y 7.331 mm, 0.391-4.349 mm y 0.247-3.551 mm, respectivamente (Tabla 2). Las relaciones entre LT y LO, AO y RO se describieron mediante ecuaciones lineales en la Tabla 3.

Figura 6. Anchos de los incrementos promedio de antes y después de la marca de asentamiento. 

Figura 7. Distribuciones de la frecuencia de las fechas de eclosión retrocalculadas utilizando las estimaciones de la edad diaria y fechas de los muestreos de los juveniles del año deDiplodus vulgarisrecolectados en las aguas poco profundas de la isla de Gökçeada entre junio de 2013 y junio de 2014. 

Figura 8. Relaciones de la abundancia transformada a logaritmo natural (ln) por edad. 

Discusión

El periodo de eclosión de los juveniles deD. vulgarisen las aguas poco profundas de la isla de Gökçeada ocurrió de noviembre a abril. Las frecuencias máximas de eclosión se observaron en invierno (diciembre y enero) cuando la temperatura del agua era relativamente baja. Las variaciones temporales y espaciales en las condiciones hidrográficas afectan directamente la reproducción, el desove, la disponibilidad de pesces y la distribución de diferentes especies, así como la abundancia de sus larvas (^{Isari et al. 2008}). ^{Wootton (1990)} informó que la temperatura es el factor ambiental crucial que controla los eventos de reproducción. De hecho, al evaluar las características reproductivas de las especies de espáridos, ^{Pajuelo et al. (2006)} indicaron que la reproducción está asociada con la disponibilidad de nutrientes y la temperatura del agua. Sin embargo, se sabe que los periodos de desove en especies de peces varían de un año a otro dependiendo de los factores ambientales y biológicos (^{Gonçalves y Erzini 2000}, ^{Morato et al. 2003}, ^{Pajuelo et al. 2006}).

Estudios anteriores reportaron el desove invernal deD. vulgarisa lo largo de la costa de Portugal (^{Gonçalves y Erzini 2000}) y en el mar Mediterráneo central (^{Jug-Dujaković y Glamuzina 1988}, ^{Mouine et al. 2012}). ^{Di Franco et al. (2013)} también indicaron que el desove ocurrió del 20 de octubre al 14 de febrero en el mar Adriático. En las aguas poco profundas de Çanakkale, Turquía, ^{Ayyildiz et al. (2015)} indicaron que las frecuencias de eclosión más altas deD. vulgarisse observaron en enero. Además, se ha reportado que la temporada de desove de esta especie en el golfo de Gabes ocurre en invierno (^{Hadj-Taieb et al. 2013}). Por lo tanto, otros investigadores han reportado resultados similares para regiones distintas.

La DLP, que se define como el periodo de tiempo durante el cual las larvas crecen en la columna de agua como parte del plancton, se puede determinar en los peces con las marcas de incremento diario en los otolitos (^{Macpherson y Raventos 2006}). El número de incrementos desde el núcleo del otolito hasta la marca de asentamiento se puede utilizar para determinar la DLP. En este estudio, todos los especímenes exhibieron marcas de asentamiento, los cuales son marcadores de tiempo esenciales que se necesitan para determinar la DLP y los patrones de reclutamiento (^{Wilson y McCormick 1999}). Las determinaciones de la edad diaria de los JDA deD. vulgarisse realizaron con éxito con los otolitos sagitales mediante el conteo de los incrementos (ver métodos).

Determinamos que el crecimiento de los otolitos (LO, AO y RO) en los JDA deD. vulgarises proporcional a la LT y la edad del pez. De hecho, esta proporción exhibió relaciones lineales entre la LO, el AO y el RO y la LT y la edad diaria. También encontramos que los JDA deD. vulgarispresentan marcas de asentamiento Tipo Ia según los criterios de ^{Wilson y McCormick (1999)}. Las marcas de asentamiento en los otolitos de las especies de crecimiento lento, como los espáridos, pueden determinarse por una rápida disminución en el ancho de los incrementos de crecimiento diarios (^{Vigliola et al. 2000}, ^{Ayyildiz y Altin 2021}). En este estudio, estimamos que la DLP paraD. vulgarises de 29 d.

^{Macpherson y Raventos (2006)} determinaron una relación débil pero notoria y positiva entre la DLP y el rango de distribución. En el Mediterráneo, la DLP deD. vulgarisdifiere entre áreas geográficas. En Marsella, Francia, ^{Vigliola et al. (2000)} encontraron queD. vulgarisse había asentado en el ambiente demersal 25 d después de la eclosión. Además, ^{Galarza et al. (2009)} reportaron que la DLP deD. vulgarisosciló entre 29 y 58 d en el mar Mediterráneo occidental. Los tiempos de asentamiento de los JDA deD. vulgaristambién pueden diferir según la región del mar Mediterráneo. Por ejemplo, ^{García-Rubies y Macpherson (1995)} reportaron 2 picos aparentes para los JDA deD. vulgarisa principios de noviembre y marzo/abril en el noroeste del Mediterráneo que reflejan una estrategia de reclutamiento intermitente. Sin embargo, ^{Vigliola et al. (2000)} determinaron queD. vulgarisse asentó en otoño e invierno en Marsella, Francia. Estos hallazgos apoyan aún más la idea de ^{Vigliola et al. (2000)} de que las especies deDiploduscon periodos de asentamiento invernal (e.g.,Diplodus puntazzoyD. vulgaris) muestran tiempos de DLP más prolongados que las especies que se asientan en meses más cálidos (e.g.,Diplodus sargus; ^{García-Rubies y Macpherson 1995}, ^{Macpherson 1998}, ^{Vigliola 1998}).

Las tasas de crecimiento de los peces durante las primeras etapas de vida afectan el éxito de la supervivencia, y el crecimiento y la mortalidad de las larvas están estrechamente relacionados (^{Jones 1986}, ^{Vigliola 1997}). En general, las tasas de crecimiento larvario más rápidas se asocian con una mayor supervivencia en el plancton, por lo que un crecimiento más rápido puede resultar en un reclutamiento alto (^{Sim-Smith et al. 2012}). ^{Monteiro (1989)} encontró que la tasa de crecimiento diario de los JDA deD. vulgarisera de 0.240 mm·d^-1en la laguna de Ria Formosa. En otro estudio, ^{Ayyildiz et al. (2015)} encontraron que la tasa media de crecimiento somático de los juveniles deD. vulgarisera de 0.273 mm·d^-1en las aguas poco profundas de Çanakkale, Turquía. A partir de los resultados de los estudios experimentales de verificación de la edad realizados en el mar Mediterráneo, se encontró que las tasas de crecimiento diario eran de 0.150 y 0.200 mm·d^-1(^{Vigliola 1997}). En este estudio, la tasa media del crecimiento diario de los juveniles deD. vulgarisfue de 0.330 mm·d^-1, la cual es superior a la reportada en otros estudios. Esto puede deberse a las diferencias en la disponibilidad de nutrientes entre regiones dado que la dieta es un determinante esencial de la tasa de crecimiento de los peces (^{Jones 1986}).

Como se mencionó anteriormente, un crecimiento más rápido se asocia con una mayor supervivencia (^{Sogard 1997}, ^{Ayyildiz et al. 2014}, ^{Bouchoucha et al. 2018}, ^{Ayyildiz y Altin 2020}). De hecho, se ha demostrado que los peces de rápido crecimiento progresan a través de las primeras etapas de la vida en periodos de tiempo relativamente cortos, mientras que muestran bajas tasas de mortalidad (^{Takahashi y Watanabe 2004}). En este estudio, la mortalidad diaria de los JDA de D. vulgarisfue de 1.93%. Cabe destacar que la tasa de mortalidad deD. vulgarisen este estudio fue menor que la de los JDA deDiplodus annularis(23.00%) de la misma región (^{Altin et al. 2016}). Un estudio similar realizado en la costa suroeste de Francia reportó que la tasa de mortalidad promedio de los juveniles deD. vulgarisosciló entre el 71.40% y el 76.50% en los 4 meses posteriores al asentamiento (^{Planes et al. 2009}).

En el norte del mar Egeo, un área rica en nutrientes, observamos que los JDA deD. vulgarisdesovan en invierno. Aunque la DLP no es un indicador fuerte del tamaño del área de distribución (^{Macpherson y Raventos 2006}), se observó una DLP relativamente corta en esta área en comparación con lo que se ha reportado para otras áreas del mar Mediterráneo. Finalmente, se detectó una mortalidad relativamente baja y altas tasas de crecimiento para los juveniles deD. vulgarisen las aguas poco profundas de la isla Gökçeada. En general, estas aguas poco profundas constituyen un hábitat adecuado para los peces juveniles.