Introducción

Los metales pesados son sustancias propias de la naturaleza de peso molecular alto; tienen efectos en la salud y afectan a diferentes órganos en humanos. Estos metales pueden provocar cefaleas, daños en el sistema neurológico, lesiones a nivel celular, insuficiencia renal y cáncer ^{(Eróstegui 2009)}. La actividad minera genera grandes cantidades de desechos que contienen altas concentraciones de metales, los cuales son una fuente de contaminación aun después de haber cesado las actividades de extracción en un largo período ^{(García-Sánchez et al. 1999)}. Actividades como la minería están relacionadas a contaminación del suelo afectando la biota y alterando los ciclos biogeoquímicos ^{(Wong 2003)}.

Desde hace décadas se sabe que algunas especies de hongos acumulan en gran medida metales pesados tóxicos, como el plomo, mercurio y cadmio; los estudios de contenido de metales en hongos han demostrado una correlación entre la cantidad de metal en estos organismos y las fuentes de contaminación como las fundiciones y la proximidad a carreteras ^{(Carvalho et al. 2005)}. Los esporocarpos son utilizados como bioindicadores para la contaminación ambiental por su corto período de vida (1-2 semanas), ya que pueden acumular minerales dependiendo generalmente de su metabolismo, el cual es afectado por la composición química del sustrato, del cual los hongos obtienen sus nutrientes ^{(Garnweidner 1992}, ^{Radulescu et al. 2010)}. Los hongos poseen mecanismos para la unión y remoción de metales desde interacciones fisicoquímicas en la superficie celular como la absorción, hasta procesos de metabolismo celular como la precipitación extracelular del metal, lo cual ha permitido la supervivencia de especies fúngicas ante la toxicidad de los metales. Las interacciones hongo-metal pueden suceder de varias maneras, dependiendo del tipo de metal, ejerciendo sus efectos en el bloqueo funcional de enzimas ^{(Gutiérrez-Corona et al. 2007}, ^{Anahid et al. 2011)}. La captación de metales y otros elementos depende de una serie de factores medio ambientales y del propio hongo, incluyendo entre estos el transporte atmosférico de polvo y sedimentos del suelo a través de flujos y formas fluviales, además de la presencia de grupos funcionales tales como el fosfato, carboxil y amino, mismos que permiten la capacidad de acumulación de metales pesados ^{(Schmitt y Meisch 1985}, ^{Turnau et al. 1994}, ^{Alonso et al. 2010}, ^{Cadavid-Velásquez et al. 2019)}.

En un estudio realizado por ^{Benin et al. (1999)} se demostró que en Torreón hay plomo y cadmio en niveles similares a los de otros sitios contaminados del mundo y superiores a los que establece la Agencia de Protección Ambiental de Estados Unidos (EPA) para considerarlos seguros. El estudio indicó la existencia de niveles de plomo que iban desde 787 hasta 13, 231 µg/g; para cadmio las concentraciones en el polvo variaban entre los 11 y 1, 497 µg/g. Dado que el plomo y el cadmio entran al organismo por la ingesta de polvo, el estudio adquiere una importancia central para evaluar las dimensiones del problema y para establecer estrategias de remediación ^{(Valdés y Morelos 1999}, ^{García-Vargas et al. 2007)}. Este trabajo tiene como objetivo determinar la concentración de metales pesados (Cd, Cu, Pb y Zn) en especies fúngicas en la zona metropolitana de la Comarca Lagunera, México.

Materiales y métodos

Resultados

Se obtuvieron 32 muestras pertenecientes a nueve especies: Chlorophyllum molybdites (G. Mey) Massee, Inonotus aff. farlowii, Inonotus aff. hispidus, Podaxis pistillaris (L.) Fr., Agaricus sp., Ganoderma sp., Coprinopsis lagopus (Fr.) Redhead, Vilgalys & Moncalvo, Leucocoprinus birnbaumii (Corda) Singer y Coprinellus truncorum (Scop.) Redhead, Vilgalys & Moncalvo. Las especies fueron encontradas principalmente sobre avenidas, camellones y áreas verdes pertenecientes a la zona metropolitana de la Comarca Lagunera (Figura 1).

Figura 1 Ejemplares de Chlorophyllum molybdites encontrados en jardín urbano en el municipio de Torreón, Coahuila. 

Las concentraciones de los metales analizados se muestran en la Tabla 1, en donde se puede observar que la mayoría de los ejemplares fueron encontrados en el municipio de Gómez Palacio. En cuanto a metales, el valor más alto para Cd y Zn se encontró en Coprinellus truncorum con 16.35 mg/kg y 420.98 mg/ kg respectivamente; en Cu Chlorophyllum molybdites obtuvo una concentración de 174.23 mg/kg, para Pb se puede observar que en la mitad de los ejemplares no se detectó este metal, y su concentración máxima se observó en Ganoderma sp. con 147.3 mg/kg.

De los cuatro metales analizados en este trabajo se obtuvieron los promedios por especie, donde C. molybdites obtuvo el promedio más alto de Cd, Cu y Zn; mientras que Ganoderma sp. obtuvo el mayor promedio en Pb (Figura 2). Las concentraciones de Cd, Cu y Pb encontradas en las especies fúngicas sobrepasan los parámetros de límites permisibles por estándares europeos ^{(Reglamento CE 2006, 2007)}; para México no se encontró ninguna normativa que regule metales en macromicetos, por lo cual se consideró la NOM-130-SSA1-1995 (Tabla 2).

Figura 2 Promedios de las concentraciones de metales en las especies analizadas. 1: Coprinellus truncorum. 2: Leucocoprinus birnbaumii. 3:Coprinopsis lagopus. 4: Ganoderma sp. 5: Agaricus sp. 6: Podaxis pistillaris. 7: Inonotus. aff. hispidus. 8: Inonotus aff. farlowii. 9: Chlorophyllum molybdites. 

En cuanto a los municipios, Torreón fue el que presentó una concentración alta de contaminación por metales pesados en especies fúngicas para Pb y Zn, seguido por Lerdo con valores altos en Cu, Cd y Zn, mientras que Gómez Palacio presentó concentraciones variables (Figura 3).

Figura 3 Promedios de las concentraciones de metales en las especies encontradas por municipio. 

Discusión

Las nueve especies analizadas en este trabajo presentaron concentraciones altas de metales pesados y por lo tanto potencial por concentrar estos elementos. En el municipio de Torreón, Coahuila, se encontraron las especies con mayor concentración de metales en Pb y Zn, seguido por Gómez Palacio, Durango. Entre las actividades económicas principales en ambas ciudades se encuentran la industria minera y la fundición de metales ^{(Saavedra-Silva y Morales-Ramírez 2009)}, por lo que tienen un mayor nivel de contaminación, sin embargo no se pueden descartar otras fuentes de contaminación como el mal manejo de residuos y desechos, lo cual se ve reflejado en la presencia de metales pesados en los cuerpos fructíferos de los hongos; sin embargo el municipio de Lerdo presentó valores altos en Cu, Zn y Cd, a diferencia de Gómez Palacio y Torreón. Lerdo es un municipio más pequeño poblacionalmente y con menor cantidad de industrias, por lo cual los valores altos que se presentaron en los metales mencionados pueden deberse a que estos elementos son fuentes importantes en los cuerpos fructíferos en especies de macrohongos. Además, como reportan ^{Kokkoris et al. (2019)} y ^{Adebiyi y Adeyemi (2020)}, metales como plomo, cobre, manganeso, cromo, cadmio, hierro, zinc y níquel se bioacumulan en los cuerpos fructíferos de los hongos. Cabe destacar que el municipio de Lerdo cuenta con una estructura vegetal diferente, con una mayor cantidad de áreas verdes y además existe una menor urbanización, factor asociado a presencia de algunos de estos metales como Cu y Zn que tienen roles biológicos, además de que los hongos pudieran estar fungiendo como biorremediadores, al absorber los metales que se encuentran en el suelo ^{(Das 2005)}. En el estudio realizado por ^{Kalač (2009)} se menciona que en el contenido usual de elementos en los cuerpos fructíferos de sitios no contaminados se pueden encontrar metales como: Cu, Cd, Pb, Mg, As, Ag, Ni y Zn, variando los niveles dependiendo del sitio y lugar donde se desarrolla el basidioma.

La concentración máxima de Cd obtenida en este trabajo (16.35 mg/kg) difiere a lo encontrado por ^{Aruguete et al. (1998)}, quienes reportan 4.09 mg/kg, siendo esta cantidad considerablemente menor a la encontrada en esta investigación. Una situación similar ocurre con las concentraciones de Cd reportadas por ^{Turkekul et al. (2004)}, en la ciudad de Tokat, Turquía, quienes reportan una concentración máxima de 1.8 mg/kg para este metal; ^{López-Vázquez y Prieto-García (2016)} reportaron una concentración máxima de 0.12 mg/kg; ^{Quarcoo y Adotey (2013)} reportan una concentración de Cd de 0.35 mg/kg en macrohongos provenientes de distintos mercados de Greater Accra en Ghana, siendo también una concentración considerablemente menor a la encontrada en este trabajo. Estas diferencias podrían deberse a que estos estudios fueron realizados en zonas boscosas, por lo cual no existe un factor de contaminación prevalente para que estas especies acumulen grandes cantidades de metales. Aunque, también existen reportes de altas cantidades de cadmio y otros metales en hongos silvestres de bosques cercanos a zonas industriales ^{(Pajak, et al. 2020)}. También suponemos que las especies de flora juegan un papel importante en la captación de dichos metales, debido a que durante el estrés ambiental, las plantas exhiben una respuesta molecular, en donde abordan la toxicidad de los metales pesados al secuestrarlos en las vacuolas, sirviendo como almacenamiento temporal; a partir de esta capacidad las plantas son utilizadas para eliminar la contaminación ambiental por metales pesados mediante el proceso de fitorremediación ^{(Salt et al. 1998)}. En cuanto a las concentraciones reportadas por ^{Svoboda et al. (2000)} en Eslovaquia oriental, ^{Árvay et al. (2015)} en Eslovaquia y ^{Huang et al. (2015)} en macrohongos de diversos mercados de Beijing, China (19.2, 18.0 y 13.8 mg/kg respectivamente), son similares a lo reportado en este trabajo, pero difieren de las reportadas por ^{Alonso et al. (2004)} y ^{Zhu et al. (2010)} (33.22 y 35.2 mg/kg respectivamente). ^{Sarikurkcu et al. (2011)} y ^{Falandysz et al. (2018)} registraron concentraciones de Cd (54.2 y 22 mg/kg respectivamente) que sobrepasan a lo obtenido en esta investigación (16.35 mg/kg); cabe mencionar que ambos autores realizaron distintas técnicas de espectrofotometría (espectrofotometría de emisión óptica de plasma acoplada inductivamente).

En Cu se obtuvo una concentración máxima de 174.23 mg/kg en este trabajo, siendo inferior a lo reportado por ^{Svoboda et al. (2000)} al Este de Eslovaquia y ^{Alonso et al. (2004)} en la Provincia de Lugo, España (505 y 212.5 mg/kg respectivamente); tal diferencia puede deberse a que el trabajo en Eslovaquia se llevó a cabo en un sitio de estudio que ha sido contaminado por emisiones de cobre y mercurio por parte de una industria local. En el caso de España el estudio se llevó a cabo utilizando otro método de cuantificación de metales, específicamente mediante voltamperometría de redisolución anódica de impulso diferencial para la lectura de dicho metal. El resultado de Cu obtenido en esta investigación (174.23 mg/kg) es superior a lo analizado por ^{Paraskevi et al. (2009)}, ^{Zhu et al. (2010)}, pero es similar a lo determinado por ^{Sarikurkcu et al. (2011)} (187 mg/kg).

En Pb las concentraciones más altas en este trabajo fueron de 100 mg/kg y 147.32 mg/kg, siendo menor a lo reportado por ^{Svoboda et al. (2000)} con 223 mg/kg y superior a los análisis realizados por ^{Siric et al. (2014)}, ^{Huang et al. (2015)}, ^{López-Vázquez y Prieto-García (2016)}. Estas diferencias pueden deberse a que los sitios de colecta se encontraban cercanos a industrias fundidoras de metal y próximos a carreteras con constante tráfico vehicular. Además, el resultado más alto de 147.32 mg/kg se encontró en Ganoderma sp., en el municipio de Torreón, ciudad que durante décadas ha tenido antecedentes de problemática ambiental relacionada al plomo ^{(Flores y Albert, 2004)}. Debido a que Ganoderma sp. es una especie lignícola perenne ^{(Pinzón-Osorio y Pinzón-Osorio 2016)}, probablemente ocurre un proceso de biomagnificación, sin embargo se requiere de mayores estudios sobre el proceso de biomagnificación en hongos y plantas para comprobar dicha hipótesis.

En cuanto a Zn, la concentración más alta en este trabajo fue de 420.98 mg/kg, sobrepasando lo reportado por ^{Isiloglu et al. (2001)}, ^{Turkekul et al. (2004)} y ^{Sarikurkcu et al. (2011)}. Las diferencias pueden deberse a que estos estudios se realizaron en distintas regiones de Turquía, en donde se abarcaron las estaciones de otoño e invierno en tierras agrícolas sin antecedentes de contaminación. Para los estudios realizados por ^{Paraskevi et al. (2009)}, ^{Zhu et al. (2010)}, ^{Mallikarjuna et al. (2013)}, ^{Siric et al. (2014)}, ^{Árvay et al. (2015)}, ^{Falandysz et al. (2017)} y ^{Rasalanavho et al. (2019)}, las diferencias podrían deberse a los sitios de estudio, las cuales no presentan antecedentes de contaminación, además que las especies analizadas eran comestibles y a que se usaron metodologías de espectrofotometría distintas a las utilizadas en este trabajo. Sin embargo, las concentraciones reportadas por ^{Alonso et al. (2004)}, ^{Sesli et al. (2008)}, ^{Huang et al. (2015)}, ^{Falandysz et al. (2018)} y ^{Türkmen y Budur (2018)} varian de 200 a 300 mg/kg, siendo menores a las reportadas en este trabajo (420.98 mg/kg).

De los resultados obtenidos se observa que el contenido metálico de las nueve especies que presentaron una acumulación que sobrepasa los límites permisibles de acuerdo a estándares europeos, genera una alerta en el consumo de especies comestibles, principalmente por especies silvestres. En México no existen normativas que regulen el contenido de metales en especies fúngicas, sin embargo, se consideró la siguiente norma: ^{NOM-130-SSA1-1995}, la cual especifica los límites permisibles de contenido metálico y microorganismos en alimentos envasados con cierre hermético y sometidos a tratamiento térmico; a pesar de esto, la norma no establece parámetros de límites permisibles de metales pesados en macrohongos silvestres, lo que crea un vacío en la legislación mexicana, ya que en distintas partes del país el consumo de hongos es habitual, como es en el caso de este trabajo en donde se encontraron los géneros Agaricus y Ganoderma, los cuales albergan especies comestibles y de valor medicinal, respectivamente.

Conclusiones

Este trabajo demuestra que algunas especies de hongos macroscópicos (C. molybdites, P. pistillaris, Agaricus sp., Ganoderma sp., C. truncorum, I. aff. farlowii, I. aff. hispidus, C. lagopus y L. birnbaumii) presentes en la Comarca Lagunera (perteneciente a los estados de Coahuila y Durango, México) son capaces de acumular metales pesados (Cd, Cu, Pb y Zn) en cantidades superiores a las permitidas para alimentos por Normas Oficiales Mexicanas y por reglamentos europeos. Estos macrohongos desempeñan un papel importante en estos ecosistemas urbanos por su capacidad como bioindicadores en zonas contaminadas. Asimismo, no se encontraron publicaciones sobre la diversidad de macrohongos en el área urbana de La Comarca Lagunera, por lo cual consideramos a estas nueve especies como primer registro en la zona.