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Introducción
El término polinosis fue introducido por Bostock en 1819 para describir la alergia al polen, también denominada “fiebre del heno”. Bostock detalló esta entidad como una enfermedad estacional que aparece junto con la floración de los cereales.1
En México, desde los trabajos clásicos de Mario Salazar Mallén en 1940 se demostró que la sensibilización a pólenes se asociaba a 31 % de las alergias respiratorias en personas residentes en el Valle de México.2
Actualmente, por polinosis se entiende la inflamación conjuntival o bronquial causada por alérgenos contenidos en los granos de polen a través de un mecanismo inmunológico mediado por IgE,3 como la rinoconjuntivitis y el asma, todo ello con muy diversos grados de severidad.3
Los factores meteorológicos como la temperatura, la humedad y las precipitaciones afectan el desarrollo de las plantas, la producción de polen y de esporas, favoreciendo la deshidratación de las anteras, permitiendo que estas se rompan y liberen el polen al aire, cuya dispersión y transporte en la atmósfera pueden ser afectadas por la velocidad del viento y su dirección.4
En la actualidad, los pólenes son los aeroalérgenos más importantes en el ambiente exterior;5 sin embargo, solo representan una pequeña fracción de la cantidad total de partículas biológicas presentes en el aire. Durante el periodo de polinización, las concentraciones de polen aumentan con temperaturas elevadas (días secos y soleados) y disminuyen con la lluvia o el frío; las concentraciones más altas suelen detectarse en las primeras horas de la mañana, ya que las plantas emiten el polen entre las 7 y 10 horas; al atardecer, al enfriarse el aire, los pólenes tienden a descender desde las capas más altas de la atmósfera hacia la superficie,6 hecho del que tenemos conocimiento gracias al monitoreo del aire. México cuenta con la Red Mexicana de Aerobiología, que dispone con estaciones en Sonora, Sinaloa, San Luis Potosí, Michoacán y Ciudad de México.7
La aerobiología fue introducida en 1930 por Meier. En 1979, Edmons la definió como el estudio de pólenes y microorganismos en el aire, sus fuentes, liberación, dispersión y deposición, además de su impacto sobre otros sistemas de vida.7
El término polen, usado por Linneo, en latín significa “polvo muy fino” y se introdujo al español con el significado de polvillo fecundante. El polen ha sido empleado por siglos como alimento y medicina; Hipócrates lo recomendaba contra muchas enfermedades.8,9
El polen es el elemento reproductor masculino, presenta una variedad de formas, tamaños, estructuras, colores, según la especie vegetal donde se origine. Es claramente visible por microscopia y su tamaño oscila entre 8 y 50 µm; en él se producen los anterozoides (célula reproductora masculina) de las plantas con flores. En las anteras de las flores se origina un polvo muy fino formado por granos, generalmente individuales, que puede tener diversos sabores (agrio, dulce, picante) y colores. Posee una parte llamada protoplasma y una pared celular denominada “esporodermis”, muy resistente a la pérdida de agua, lo que evita la desecación durante la polinización de la planta, protegiéndola de condiciones adversas.9,10
Epidemiología
Diversos estudios epidemiológicos han demostrado el doble de prevalencia de polinosis en el medio urbano que en el rural a pesar de que en este último las concentraciones de pólenes son más elevadas. También se ha observado un aumento en el número de polisensibilizados. Este incremento se ha atribuido, según varios autores, al incremento de partículas de combustión del diésel en la atmósfera. En estas partículas se encuentran adsorbidos diferentes productos químicos como los fenantrenos, flurotrenos y pirenos, que producen un aumento en la respuesta Th2 frente a los alérgenos, incrementando la producción de IgE y de citocinas. Aunque, por otra parte, son capaces por sí mismas de agudizar el asma, disminuir el aclaramiento mucociliar y aumentar la permeabilidad de las células epiteliales a los alérgenos.11
En 2005, en un estudio epidemiológico, la Sociedad Española de Alergología encontró que de 4500 pacientes atendidos por primera vez en una consulta de alergología en España, 51.9 % fue diagnosticado con rinitis o rinoconjuntivitis alérgica y 43.8 % de quienes padecían asma bronquial extrínseco estaba sensibilizado a algún polen.8
El mezquite (Prosopis juliflora) es una de las principales causas de enfermedad alérgica en el suroeste de Estados Unidos, México, Arabia Saudita, Sudáfrica, Kuwait, Emiratos Árabes Unidos (EAU) e India (Cuadro 1).12
Cuadro 1 Comparación de sensibilización a Prosopis spp. en otros países
| Lugar | Pacientes estudiados con prueba positiva (%) |
| Estados Unidos | 62 |
| México | 15.3 |
| Emiratos Árabes (Abha, Qassim, Hofuf y Gizan) | 45 |
| Arabia Saudita (Al-Khobar) | 19 |
| Kuwait | 62.7 |
En 1977, un estudio realizado en la Universidad de California demostró que las reacciones cutáneas al extracto de polen de Prosopis ocurrieron en 62 % de 100 pacientes consecutivos evaluados en una clínica de alergia para adultos.13
En Guadalajara se encontró que respecto a los pólenes que conforman la subclase Rosaidae relacionados con alergia respiratoria, 26.2 % de los pacientes con rinitis alérgica mostró sensibilidad al polen de Prosopis y 13.1 % de los pacientes con asma.14
En la República Mexicana, un estudio multicéntrico demostró que Prosopis es uno de los aeroalérgenos más frecuentes entre los pólenes, con 22 % de pruebas positivas.15
En 2009 se determinó la carga atmosférica de diversos pólenes, entre ellos el de Prosopis, que constituyó uno de los taxones de mayor ocurrencia e importancia alergológica en el área metropolitana de Monterrey.16 En otro estudio descriptivo realizado en 2017 en el Hospital Universitario de Monterrey, en 224 pacientes con rinitis alérgica y asma se encontró que la prevalencia de sensibilización a árboles fue de 73.4 %; Prosopis se ubicó en el noveno lugar, con 13.8 % (n=31).17
En 2012, la prevalencia de sensibilización a Prosopis también fue estudiada en Guadalajara: de forma retrospectiva se analizaron 60 pacientes, de los cuales 10 (16.7 %) se encontraron sensibilizados a este polen; se sugiere que las condiciones atmosféricas podrían favorecer la exposición a los pólenes de árboles en esta ciudad.18
En 186 niños con diagnóstico de asma en la zona metropolitana de Guadalajara se encontró que después de los aeroalérgenos interiores, los pólenes de árboles ocuparon el segundo lugar como antígenos sensibilizantes; en este grupo; Prosopis se asoció a sensibilización en 35 pacientes (18.8 %).19
En Puebla, de 173 resultados de pruebas cutáneas positivas se reportó una frecuencia de 3.47 % a Prosopis juliflora.20
En la Ciudad de México, Calderón et al. evaluaron la calidad del aire monitoreada con la Red Mexicana de Aerobiología, la cual no incluye el polen de Prosopis en su base, sin embargo, 19.2 % de los pacientes sensibilizados tratados en el Hospital Oftalmológico Conde de Valenciana fue positivo a este polen.21
Morfología del polen
Un grano de polen maduro está rodeado por una cubierta llamada intina, similar a la pared de una célula vegetal. Fuera de esta se encuentra otra cubierta denominada exina, la cual se divide en una porción esculpida, llamada sexina, y una porción no esculpida, llamada nexina, que cubre la intina.22
Aperturas
La mayoría de los pólenes presentan aperturas ocasionadas por pequeñas pérdidas de continuidad de la exina. Hay dos principales tipos de aperturas: los poros y los colpos (hendiduras paralelas al eje polar). Los pólenes con poro se denominan porados y con un solo colpo, colpados. Los que tienen a la vez un poro y un colpo en la misma apertura se denominan “colporados” (Figura 1).22
Tomado de Garrido-Lestache S. Recuento de pólenes; 2015. [Citado 2020 Nov 19]. Disponible en: https://www.clinicasubiza.com/Portals/0/Metodolog%C3%ADa%20para%20realizar%20los%20recuentos%20de%20p%C3%B3lenes.pdf?ver=2016-09-26-115027-700
Figura 1 Apertura de los pólenes.
Los granos de polen se dividen en grupos según el número, posición y características de sus aperturas. El número de aperturas varía de 0 (inaperturado) a 70. En función de las aperturas, se caracterizan y denominan pólenes mono, di, tri, tetra, penta, exa o poliaperturados, seguidos de colpado o porado; si el poro y el colpo están presentes en el ecuador del grano reciben el prefijo “zono”; si estos están diseminados por toda la superficie, se aplica el prefijo “panto”.22
Forma y tamaño
Los pólenes generalmente son esféricos o elipsoides. Estos últimos se denominan “prolados” cuando el diámetro polar es mayor que el ecuatorial (forma de melón) y “oblados” cuando el diámetro ecuatorial es mayor que el polar (forma de calabaza). El diámetro polar va paralelo a los colpos.23
Poros
Suelen estar cubiertos por una membrana. Por debajo del poro puede haber un vestíbulo formado por un repliegue de la intina, uncus, a veces muy convexo y profundo.
Colpos
Son las hendiduras que siguen al eje polar (parecido al espacio que dejamos al cortar una raja de melón). Su profundidad máxima se observa en “visión polar” (haz luminoso del microscopio, paralelo al eje polar) y enfocando el plano ecuatorial (sección óptica ecuatorial).23 Según el diámetro del grano, se clasifican en pólenes muy pequeños (<10μm), pequeños (10 a 24μm) y medianos (25 a 49μm)
Ornamentación
La sexina está formada por una capa externa (tectum) que se apoya en la capa interna (nexina) a través de columnas denominadas báculos o columelas.23 El polen puede presentar un tectum completo (grano tectado), parcialmente completo (grano semitectado) o completamente ausente (grano intectado).
Exina
La exina puede ser lisa “psilada” con granulaciones, aspecto cerebroide u ondulada o “reticulada” (en forma de retículo). Las paredes del retículo se llaman muri y los espacios entre ellos, lumina.24
La exina también es importante porque presenta características utilizadas para su identificación taxonómica, como tamaño y forma; número, disposición y forma de las aperturas de la pared; estructura y ornamentaciones de la propia exina (Figura 2).25
Tomado de Botany. Spore and pollen ornamentation: palynology; 2015. [Citado 2020 Nov 19]. Disponible en: https://botanyy.wordpress.com/2015/05/03/spore-and-pollen-ornamentation-palynology/
Figura 2 Tipos de ornamentación del polen.
Morfología del polen de Prosopis
Prosopis juliflora produce un polen trizonocolporado, isopolar y radiosimétrico, triangular desde vista polar, elíptico en la vista ecuatorial, oblata, de tamaño mediano: P=23µm, E=30µm (Figura 3).26
Figura 3 Micrografía del polen de Prosopis spp. a inmersión (1000×) teñida con fucsina básica. Vista polar. Presenta granos de polen trizonocolporado, isopolar y radiosimétricos. Triangular en vista polar y elíptica en vista ecuatorial, oblata.
Mediante el proceso llamado polinización, el polen es transportado de una planta a otra por vectores como el viento, agua, aves, murciélagos, abejas y otros insectos, que en condiciones naturales desempeñan un importante papel en el mantenimiento de la biodiversidad de las plantas, al asegurar la reproducción y la diversidad genética. La reproducción sexual de las plantas depende de la participación de los insectos.27
Los aeroalérgenos tienen un gran impacto en la salud y varían de unas regiones a otras, dependiendo de la aerobiología local, la meteorología, el nivel de exposición, y la susceptibilidad del individuo.7
Se sabe que las concentraciones de polen suelen ser menores en las ciudades que en zonas rurales, debido al efecto barrera que producen los edificios altos al frenar la penetración, así como al calor producido por el cemento y el asfalto que genera corrientes ascendentes de aire, las cuales arrastran los pólenes a zonas más elevadas de la atmósfera. Sin embargo, las turbulencias creadas en las ciudades por el tráfico o el viento pueden aumentar la exposición a los granos de polen.3
Datos taxonómicos
Entre los pólenes de importancia alergológica se encuentra Prosopis o mezquite. El género pertenece a la subfamilia Mimosaceae, familia Fabacea, que comprende 44 especies de gran importancia;24 se sabe que generan beneficios en sus rangos nativos.6 Se considera una especie arbórea valiosa del ecosistema en zonas desérticas. Sus múltiples posibilidades de uso han atraído un creciente interés en esta especie, especialmente en zonas áridas.25 La familia Fabaceae es una familia predominantemente entomófila (polinización realizada por insectos) y constituye la principal fuente de néctar y de polen para las abejas.26
El árbol de Prosopis se encuentra firmemente establecido en más de 3.5 millones de hectáreas del norte de México e incluye las siguientes especies autóctonas: P glandulosa, P. juliflora, P. velutina, P. pubescens, P. reptans, P. articulata, P. tamaulipana, P. palmeri y P. laevigata.27 En las regiones altas y semiáridas de los valles centrales de México se encuentra principalmente P. laevigata.28
Distribución
Desde épocas remotas, Prosopis ha constituido un recurso valioso para los habitantes de zonas áridas, quienes encontraron múltiples beneficios en esta planta, ya que todas sus partes son susceptibles de ser utilizadas. Prosopis ha sido considerado un denominador cultural común para los pueblos nómadas de cazadores-recolectores que habitaron el norte de México y el sur de Estados Unidos.25
Prosopis es una especie originaria de México, se encuentra en casi todo el país, principalmente en lugares áridos, desde Baja California y Chihuahua hasta Oaxaca, y de Tamaulipas a Veracruz.29
La temporada de floración varía, con uno o dos periodos de producción principal de flores. Generalmente coincide con la estación húmeda, de diciembre a febrero y se retrasa de marzo a abril, con un segundo periodo de julio a septiembre. Por lo tanto, la producción de leguminosas generalmente se superpone con el final de la estación húmeda, lo que mejora el establecimiento de las plántulas o cubre parcialmente la estación seca, asegurando el consumo de vainas y la dispersión de semillas por animales salvajes. En el área invadida, P. juliflora presenta múltiples posibilidades diferentes de floración, asociadas no solo a condiciones climatológicas sino a asociaciones evolutivas, extremadamente rápidas, con insectos polinizadores.30 Durante el periodo de polinización se depositan grandes cantidades de restos de polen debajo de los árboles. El polen se distribuye fácilmente por vehículos en movimiento, así como por actividades humanas y animales. Es probable que las personas que caminan al costado del camino recolecten polen en zapatos y ropa y los transfieran a ambientes interiores.26
Importancia económica y usos
En los años 1800-1900, se encontraron diferentes usos de Prosopis, tales como alimentación del ganado doméstico, elaboración de carbón, apicultura, extracción de gomas, uso de la madera como material de construcción y durmientes de ferrocarril por su dureza.21 El árbol de Prosopis ha sido objeto durante siglos de usos desde una perspectiva tanto económica como ecológica, constituye un recurso forestal maderable, alimenticio y medicinal de primordial importancia para poblaciones de zonas áridas y semiáridas de México. Otro producto de gran importancia del mezquite es el carbón, que se utiliza como combustible.27 En algunos lugares tiene uso medicinal: la infusión de algunas partes de la planta se utiliza para combatir la disentería, afecciones de los ojos y como purgante; los extractos de hojas frescas han mostrado acción antibacterial contra Staphylococcus aereus y Escherichia coli.31 También es empleado en la alimentación humana en forma de harinas y bebidas fermentadas. Además, su floración sustenta en buena medida la producción apícola en las regiones secas.32
En la ganadería el consumo de la vaina contribuye a disminuir el costo de las raciones alimenticias que son suministradas al ganado bovino lechero, en especial al de engorda, así como al porcino y caprino y, con menor intensidad, al caballar, asnal y mular (Figura 4).32
Importancia alergológica
Desde el punto de vista de alergia se ha encontrado su participación en enfermedades con esta etiología.
Donde el árbol Prosopis está presente, los granos de polen son comunes en el aire y constituyen una fuente de reacciones alérgicas (polinosis, rinitis, conjuntivitis y asma).6
La sensibilización humana al polen de Prosopisse dio a conocer en la década de 1950 gracias a estudios previos realizados por Ordman.33 En países del oriente se ha encontrado que P. juliflora desempeña un papel importante entre las enfermedades alérgicas, con sensibilización promedio en 45 % de los pacientes con síntomas respiratorios.6 Además de la exposición al polen, los alimentos ahumados de mezquite son populares y la exposición a los antígenos de mezquite puede ocurrir tanto en la preparación como en el consumo de alimentos.34
Se han identificado 18 proteínas alergénicas de diferentes genotipos de Prosopis, con un peso molecular que oscila entre 14 y 97kDa, con un alto porcentaje de aminas biógenas como histamina, tiamina, eficaces para mostrar en los pacientes síntomas de alergia;35 se han descrito dos de ellas, Pro j 1 y Pro j 2.36
El antígeno Proj 1 del mezquite ha sido detectable con una IgE específica en 57% de pacientes alérgicos. La secuencia de aminoácidos reveló que Pro j 1 tiene un alto nivel de identidad y similitud con proteínas alergénicas Ole e 1 seleccionadas de la mayoría de las plantas regionales alergénicas comunes, particularmente Chenopodium album (Che a 1), Crocus sativus (Cro s 1) y Salsola kali (Sal k 5), 89, 89 y 75 %, respectivamente). Este hecho aumenta la probabilidad de reactividad cruzada entre esas familias. Se ha descrito reactividad cruzada del polen de Prosopis con otras plantas, algunas de ellas comestibles, que se cree podrían agravar aún más la situación de salud, sensibilizando a las personas con proteínas comunes durante todo el año,34 como Ailanthus excelsa, componentes de polen Senna siamea, Holoptelea integrifolia, Putranjiva roxburghii y Salvadora pérsica.36
El antígeno Pro j 2, también mostró un alto grado de reactividad cruzada con profilinas derivadas de plantas de familias no relacionadas. Los resultados mostraron mayor identidades y similitudes entre Pro j 2 y Sal k 4 o Ama r 2, que entre Pro j 2 y Che a 2 y Ole e 2. Por lo tanto, parece que, aunque Pro j 2 y Sal k 4 o Ama r 2 pertenecen a plantas no relacionadas, sus epítopos de unión a IgE son altamente similares.37
La reactividad cruzada puede ser un gran problema respecto al polen de las plantas. Esto se refiere a la reacción entre un anticuerpo y un antígeno que difiere del inmunógeno. El conocimiento preciso sobre la reactividad cruzada del polen de Prosopis es crucial para el diagnóstico y la formulación de una inmunoterapia adecuada.30
Síndrome de alergia oral
El síndrome de alergia oral (SAO), también llamado “síndrome de alergia a los alimentos con polen”, es un tipo de alergia alimentaria provocada por frutos secos y frescos como nueces, manzana, plátano, verduras, miel y propoleo (cuyo contenido es rico en polen); el consumo de estos alimentos puede desencadenar la sintomatología dependiendo del órgano de choque. Los síntomas más conocidos son prurito en los labios, lengua y faringe, que comienza rápidamente después de que se coloca un alimento en la boca y que, por regla general, continúa solo un par de minutos después de que se ha tragado el alimento. La frecuencia del SAO con alergia al polen se ha informado de 5 a 8%38 en pacientes alérgicos. En casos inusuales, la respuesta puede presentarse una hora después de la ingesta. El SAO puede ocurrir en cualquier momento y época del año.38
Un estudio realizado por More et al. demostró que tres de 100 pacientes atópicos manifestaron síntomas de alergia después de la exposición al humo de la madera de mezquite, dos de ellos con síntomas de alergia oral después de ingerir alimentos cocinados sobre la madera de este árbol y otro reportó rinitis. Al analizar extractos provenientes del humo y de la madera, se encontró que contenían cantidades significativas de proteína del polen de Prosopis, de 66 y 59kDa; dichas proteínas provocaron una respuesta mediada por IgE en individuos susceptibles. Por lo tanto, se sugiere que las personas con alergia al polen de Prosopis eviten la exposición al humo y a los alimentos cocinados sobre madera de mezquite, ya que es posible desencadenar síntomas de alergia oral.39,40 Actualmente se sabe que los alérgenos pueden sobrevivir al proceso de combustión y permanecer inmunológicamente activos en el humo,30 lo cual podría representar una causa nueva e importante de alergia recreativa (cocinar con carbón) y alimentaria que se manifiesta como síntomas del tracto respiratorio superior e inferior, así como síntomas de alergia oral.39
Métodos
Se llevó a cabo un estudio retrolectivo y transversal en el que se analizaron expedientes clínicos que contaran con historia clínica completa para identificar los antecedentes de atopia, estudios de laboratorio, biometría hemática, citología nasal, IgE total, estudio coproparasitoscópico seriado, tomografía de senos paranasales y pruebas de punción cutáneas. La población estudiada tenía entre tres y 79 años de edad, con diagnósticos de rinitis, asma y rinoconjuntivitis alérgicas, provenientes de la zona metropolitana y otros estados de la República Mexicana, que acudieron al Servicio de Alergia del Hospital General de México durante 2019 y el primer trimestre de 2020. El extracto antigénico de prueba de Prosopis glandulosa (juliflora) a una dilución 1:20 p/v se elaboró en el laboratorio del mismo servicio de alergia.
Resultados
Se estudiaron 1285 pacientes, la frecuencia de reactividad cutánea positiva para Prosopis fue de 27.78 % (n = 357). Por sexo, 60.79 % fue del femenino (n = 217) y 39.21 % (n = 140) del masculino. Por edad, 217 (60.79 %) fueron adultos, y 140 (39.21 %), niños. En cuanto a enfermedad alérgica, 82.97 % cursaba con diagnóstico de rinitis alérgica, 4.39 % con asma y 12.64 % con rinoconjuntivitis. Por distribución geográfica, 57.60 % radicaba en la Ciudad de México, 38 % en el Estado de México y 4.40 % en otros estados. De estos, 226 (63.30 %) compartía pruebas positivas con Chenopodium álbum, 189 (52.95 %) con Salsola Kali y 168 (47.05 %) con ambos (Figura 5).
Discusión
En nuestro estudio, un porcentaje importante de pacientes fue positivo al polen de Prosopis (27.78%). En cuanto a la edad, predominó la población adulta (60.79%) y 60.79% de pacientes positivos fue del sexo femenino, resultados que rebasan el promedio de pruebas positivas en estudios nacionales y que coinciden con los obtenidos en investigaciones internacionales.
La Guía Mexicana de Inmunoterapia (GUIMIT) recomienda incluir el polen de Prosopis en el panel de pruebas cutáneas; sin embargo, menos de 50% de los alergólogos lo usa de rutina.41
Es importante tomar en cuenta la cosensibilización y la reactividad cruzada con otros pólenes para emplear una inmunoterapia adecuada.
Conclusión
De acuerdo con GUIMIT, el polen de Prosopis debe ser considerado en la actualidad por los alergólogos como uno de los que participan importantemente en enfermedades de etiología alérgica, sobre todo en estados con climas áridos, desde Baja California y Chihuahua hasta Oaxaca, y de Tamaulipas a Veracruz, donde se puede encontrar mayor abundancia por el tipo de clima.
Gran parte de la población estudiada radicaba en la Ciudad de México, donde la Red Mexicana de Aerobiología no dispone de un monitoreo de este polen. Por lo anterior y por la evidencia encontrada, sugerimos la inclusión del polen de Prosopis, ya que un porcentaje importante de pacientes se encuentra sensibilizado.
Hasta el momento se desconoce la prevalencia de alergia clínica al humo de mezquite; sin embargo, esta biomasa tiene relevancia clínica cuando se usa como combustible que ocasiona sensibilización y síntomas respiratorios, por lo cual considerar la posible alergia clínica al humo de mezquite o alergia oral puede ser de ayuda para el diagnóstico.
Por otro lado, es importante considerar el cruce antigénico con otras familias como las Chenopodiaceas, las cuales podrían dar falsos positivos o falsos negativos para la identificación del antígeno.
