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Introducción
La prevalencia del síndrome de alergia oral (SAO) es menor de 5 %1,2,3 y, al igual que otras enfermedades alérgicas, la prevalencia depende de factores como la edad, la ubicación geográfica, el método de detección y el uso de pruebas complementarias.4
Amlot et al. fueron los primeros en acuñar el concepto de SAO, para referirse a un grupo de pacientes que manifiestaban síntomas orales tras el consumo de alimentos;5 posteriormente se observó que ciertos individuos con SAO también expresaban alergia al polen, entonces se sugirió utilizar el término de síndrome polen-alimento (SPA) en lugar de SAO.6 Así, hasta la fecha han surgido diversas maneras para describir a los pacientes que manifiestan síntomas después del consumo de alimentos, situación que ha generado confusión.
En el caso del SPA, los alimentos que lo inducen son de origen vegetal (frutas y verduras); pero en el caso del síndrome ácaro-camarón, algunos pacientes sensibilizados a los ácaros del polvo casero tienen síntomas cuando comen camarón;7 por otra parte, también existen pacientes en quienes los síntomas orales son inducidos por el consumo de alimentos de origen animal (carnes rojas) y vegetales (nueces), sin mostrar algún tipo de reactividad cruzada con los aeroalérgenos.8,9
A la luz de estos antecedentes, recientemente fue propuesta una nueva clasificación del SAO, que toma en consideración los alimentos que lo inducen: fenotipo I, cuando el SAO se relaciona únicamente con alimentos derivados de plantas; y fenotipo II, cuando el SAO adicionalmente está producido por alimentos de origen animal.10
Nuestro estudio tuvo como objetivo principal determinar la prevalencia del SAO en adolescentes tardíos, de acuerdo con una nueva propuesta que toma en consideración el tipo de alimento que lo origina.
Métodos
Este es un análisis secundario de un estudio cuya metodología ya ha sido descrita previamente.4 En resumen, se analizaron trasversalmente los datos de 1992 adolescentes de 15 a 18 años (adolescentes tardíos), estudiantes de escuelas de Educación Media Superior de la ciudad de Guadalajara, México, tanto del orden público, como privado. El trabajo de campo se realizó entre abril y julio de 2016.
Se realizó un muestreo estratificado, por conglomerados, aleatorizado. Cada una de las zonas administrativas en las que está divida la ciudad de Guadalajara, México, en total siete, fue considerada un estrato; para cada uno de ellos se calculó una submuestra de acuerdo con la distribución proporcional. Los conglomerados (cada una de las escuelas) fueron seleccionados aleatoriamente hasta completar el tamaño de la submuestra; cada grado escolar fue considerado un estrato, y en cado uno se eligió aleatoriamente un grupo. Por último, los adolescentes fueron seleccionados al azar.
Los datos fueron recolectados a través de un cuestionario estructurado,11 en el que se indagaron las características demográficas y clínicas del grupo de estudio, así como los alimentos y manifestaciones relacionados con el SAO. El cuestionario fue contestado por los alumnos durante el horario escolar. El SAO se definió como la presencia de síntomas orales que inician después de consumir alimentos:10
SAO fenotipo I, desencadenado por alimentos provenientes exclusivamente de plantas (frutas, verduras, frutos secos y leguminosas).
SAO fenotipo II, los síntomas son producidos no solo por alimentos de origen vegetal, sino también de origen animal (pescados, mariscos, carnes y lácteos).
Para identificar los casos probables de anafilaxia, se utilizaron las recomendaciones internacionales propuestas por la World Allergy Organization (WAO).12 Por su parte, para fines de este estudio, los síntomas sistémicos asociados al SAO fueron las manifestaciones extraorales que aparecieron después del consumo de alimentos, pero que no cumplían con los criterios necesarios para considerar la reacción como anafilaxia.
Se clasificaron como SPA los casos en los cuales, además de la presencia de síntomas orales asociados al consumo de alimentos, los adolescentes refirieron ser alérgicos al polen.6
La prevalencia del SAO se determinó a partir de dividir el número de casos entre el número total de participantes; análogamente se hizo lo mismo para cada uno de los fenotipos del SAO. En la comparación de variables cualitativas se utilizó la prueba de chi cuadrada o la prueba exacta de Fisher, según fuera necesario. Se estimaron los intervalos de confianza de 95 % para las proporciones. Un valor de p ≤ 0.05 fue considerado estadísticamente significativo. Los análisis estadísticos se efectuaron con el programa IBM SPSS®, versión 20.0 para Windows (Armanonk, Nueva York, Estados Unidos).
Esta investigación fue aprobada por el Comité de Ética del Nuevo Hospital Civil de Guadalajara Dr. Juan I. Menchaca, Guadalajara, Jalisco. Los adolescentes que participaron en la investigación otorgaron su consentimiento verbal para ser incluidos en el estudio.
Resultados
En total, 98 adolescentes tuvieron síntomas en la boca después de haber ingerido alguna clase de alimento; de ellos, 16 fueron excluidos, nueve por no cumplir con la definición operacional de SAO y siete por datos incompletos (Figura 1). Del grupo restante, 48 adolescentes tuvieron molestias compatibles con una reacción anafiláctica y no fueron incluidos en el análisis. Al final, 34 adolescentes tuvieron SAO, para una prevalencia global de 1.7 % (Figura 2). De acuerdo con el fenotipo, la prevalencia de SAO I y II fue 0.85 % y 0.85 %, respectivamente. Por otra parte, la prevalencia de SPA en cada fenotipo fue del 0.2 %. En cuanto a presentación de síntomas orales en combinación con síntomas sistémicos no compatibles con anafilaxia, hubo cuatro casos en el fenotipo I y nueve en el fenotipo II.
Figura 1. Diagrama de flujo del estudio de adolescentes tardíos con
autorreporte de síndrome de alergia oral.
WAO = World Allergy
Organization, EAACI = European Academy of Allergy and Clinical
Immunology.
Figura 2. Prevalencia del síndrome de alergia oral de acuerdo con el fenotipo en una muestra de adolescentes tardíos.
En el Cuadro 1 se muestra una comparativa del SAO de acuerdo con el fenotipo; en cuanto al sexo, la historia personal de enfermedad atópica e historia de alergia al polen no hubo diferencia significativa entre los grupos; en cambio, el tiempo de inicio de los síntomas se asoció significativamente al fenotipo de SAO (p = 0.048).
Cuadro 1. Características clínicas de pacientes con síndrome de alergia oral
| Característica | SAO | p | |||||
| Total | Tipo I | Tipo II | |||||
| (n = 34) | (n = 17) | (n = 17) | |||||
| n | % | n | % | n | % | ||
| Sexo | |||||||
| Hombre | 14 | 41.2 | 5 | 29.4 | 9 | 52.9 | 0.163 |
| Mujer | 20 | 58.8 | 12 | 70.6 | 8 | 47.1 | |
| Historia personal de enfermedad alérgica | |||||||
| Asma | 7 | 20.6 | 2 | 11.8 | 5 | 29.4 | 0.398 |
| Rinitis alérgica | 3 | 8.8 | 2 | 11.8 | 1 | 5.9 | 0.999 |
| Dermatitis atópica | 3 | 8.8 | 2 | 11.8 | 1 | 5.9 | 0.999 |
| Historia familiar de enfermedad alérgica | |||||||
| Asma | 10 | 29.4 | 4 | 23.5 | 6 | 35.3 | 0.708 |
| Rinitis alérgica | 6 | 17.6 | 5 | 29.4 | 1 | 5.9 | 0.175 |
| Dermatitis atópica | 6 | 17.6 | 2 | 11.8 | 4 | 23.5 | 0.656 |
| Alergia alimentaria | 10 | 29.4 | 5 | 23.5 | 5 | 35.3 | 0.708 |
| Historia personal de alergia al polen | 8 | 23.5 | 4 | 23.5 | 4 | 23.5 | 0.999 |
| Tiempo de inicio de los síntomas | |||||||
| < 1 minuto | 7 | 20.6 | 6 | 35.3 | 1 | 5.9 | |
| 1 a 15 minutos | 22 | 64.7 | 10 | 58.8 | 12 | 70.6 | 0.048 |
| 16 a 30 minutos | 5 | 14.7 | 1 | 5.9 | 4 | 23.5 | |
Los valores de p fueron obtenidos por la prueba de la χ2 o exacta de Fisher. SAO = síndrome de alergia oral.
Los síntomas más frecuentes en ambos fenotipos de SAO, además de los orales, fueron las molestias en piel y mucosas, seguidas de las gastrointestinales; de ellas, la diarrea fue significativamente la más frecuente en el fenotipo II (p = 0.044) (Cuadro 2). Los síntomas sistémicos en el fenotipo I tuvieron una frecuencia de 23.5 % y en el fenotipo II fue de 52.9 % (p = 0.157).
Cuadro 2. Frecuencia de síntomas en pacientes con síndrome de alergia oral
| Síntoma | SAO | p | |||||
| Total | Tipo I | Tipo II | |||||
| (n = 34) | (n = 17) | (n = 17) | |||||
| n | % | n | % | n | % | ||
| Síntomas en mucosas y piel | 34 | 100 | 17 | 100 | 17 | 100 | * |
| Edema de labios | 13 | 38.2 | 9 | 52.9 | 4 | 23.5 | 0.157 |
| Prurito en labios | 21 | 61.8 | 12 | 70.6 | 9 | 52.9 | 0.290 |
| Prurito en paladar | 11 | 32.4 | 3 | 17.6 | 8 | 47.1 | 0.141 |
| Prurito corporal | 5 | 14.7 | 2 | 11.8 | 3 | 17.6 | 0.999 |
| Ronchas | 1 | 2.9 | 0 | 1 | 5.9 | 5.9 | 0.999 |
| Enrojecimiento en piel | 3 | 8.8 | 2 | 11.8 | 1 | 5.9 | 0.999 |
| Síntomas respiratorios | 3 | 8.8 | 1 | 5.9 | 2 | 11.8 | 0.999 |
| Estornudos | 1 | 2.9 | 1 | 5.9 | 0 | 0 | 0.999 |
| Congestión nasal | 2 | 5.9 | 0 | 0 | 2 | 11.8 | 0.485 |
| Rinorrea | 1 | 2.9 | 0 | 0 | 1 | 5.9 | 0.999 |
| Tos | 1 | 2.9 | 0 | 0 | 1 | 5.9 | 0.999 |
| Síntomas gastrointestinales | 10 | 29.4 | 2 | 11.8 | 8 | 47.1 | 0.057 |
| Opresión faríngea | 3 | 8.8 | 2 | 11.8 | 1 | 5.9 | 0.999 |
| Distensión abdominal | 4 | 11.8 | 2 | 11.8 | 2 | 11.8 | 0.999 |
| Dolor abdominal | 3 | 8.8 | 0 | 0 | 3 | 17.6 | 0.227 |
| Estreñimiento | 4 | 11.8 | 1 | 5.9 | 3 | 17.6 | 0.601 |
| Pirosis | 4 | 11.8 | 1 | 5.9 | 3 | 17.6 | 0.601 |
| Vómito | 2 | 5.9 | 0 | 0 | 2 | 11.8 | 0.485 |
| Diarrea | 5 | 14.7 | 0 | 0 | 5 | 29.4 | 0.044 |
| Flatulencias | 3 | 8.8 | 0 | 0 | 3 | 17.6 | 0.227 |
| Síntomas sistémicos | 13 | 38.2 | 4 | 23.5 | 9 | 52.9 | 0.157 |
*No se calculó por ser una constante. SAO = síndrome de alergia oral.
Discusión
Este estudio permitió distinguir claramente dos fenotipos del SAO en adolescentes; en uno de ellos las molestias estaban relacionadas únicamente con el consumo de alimentos de origen vegetal (fenotipo I); y en el otro, los alimentos involucrados fueron de origen vegetal y de origen animal (fenotipo II). De acuerdo con esta clasificación, la prevalencia de cada uno de los fenotipos fue 0.85 %. También nos permitió vislumbrar la existencia de pacientes con SAO que declararon síntomas sistémicos que no fueron compatibles con anafilaxia.
Un primer punto relevante de este trabajo tiene que ver con la prevalencia global del SAO en adolescentes; una vez descartados los casos con síntomas fuertemente sugestivos de anafilaxia, esta fue cercana a 2 %. Cabe destacar que en nuestra comunicación previa4 tendimos a sobreestimar la frecuencia de SAO al no haber tomado en consideración dicho punto. Es sabido que la prevalencia del SAO varía de acuerdo con dos circunstancias principales; una de ellas tiene que ver con la disponibilidad de los alimentos y otra con el área geográfica y la consecuente disponibilidad de aeroalérgenos.
Recientemente, una revisión narrativa de la literatura mostró que la prevalencia del SAO en población no seleccionada fue de 4.7 a 20 % en los niños y entre 13 a 53.8 % en los adultos.13 En México, previamente nosotros documentamos que la prevalencia del SAO en estudiantes universitarios fue de 3.2 %11 y en adultos jóvenes, de 6.2 %;14 así, la prevalencia de SAO observada en este estudio parece ser la razonable para un grupo de menor edad. El segundo punto notable de este estudio tiene que ver con una nueva forma de catalogar el SAO según el tipo de alimento que lo origina.
En este estudio pudimos corroborar que efectivamente existen pacientes cuyos síntomas orales solo están producidos por el consumo de alimentos de origen vegetal; y otro grupo de pacientes en quienes las molestias se originan tanto por el consumo de alimentos de origen vegetal como de origen animal, fenotipo I y II, respectivamente. Desde una perspectiva clínica, los sujetos con SAO fenotipo II, expresaron sus síntomas más tardíamente que aquellos con fenotipo I; además, tuvieron significativamente más diarrea y asociación con el consumo de lácteos. Análogamente, Amlot et al. fueron de los primeros en describir la existencia de pacientes con SAO relacionado con el consumo de alimentos de origen animal; además de que estos mismos pacientes expresaban tardíamente síntomas intestinales.5
En su conjunto, los hallazgos anteriores hacen suponer que los alimentos que originan el SAO fenotipo II tienen la característica de ser más resistentes a la digestión; además, los alimentos de origen animal parecen ser los que principalmente los producen (Cuadro 3).
Cuadro 3. Alimentos más frecuentemente asociados al síndrome de alergia oral
| Alimento | SAO | p | |||||
| Total | Tipo I | Tipo II | |||||
| (n = 34) | (n = 17) | (n = 17) | |||||
| n | % | n | % | n | % | ||
| Frutas | 18 | 52.9 | 15 | 88.2 | 3 | 17.6 | < 0.0001 |
| Aguacate | 5 | 14.7 | 5 | 29.4 | 0 | 0 | 0.044 |
| Plátano | 5 | 14.7 | 5 | 29.4 | 0 | 0 | 0.044 |
| Manzana | 5 | 14.7 | 4 | 23.5 | 1 | 5.9 | 0.335 |
| Durazno | 4 | 11.8 | 3 | 17.6 | 1 | 5.9 | 0.601 |
| Melón | 3 | 8.8 | 3 | 17.6 | 0 | 0 | 0.227 |
| Uva | 3 | 8.8 | 3 | 17.6 | 0 | 0 | 0.227 |
| Mango | 3 | 8.8 | 3 | 17.6 | 0 | 0 | 0.227 |
| Fresa | 3 | 8.8 | 2 | 11.8 | 1 | 5.9 | 0.999 |
| Pescados y mariscos | 13 | 38.2 | 0 | 0 | 13 | 76.5 | < 0.0001 |
| Camarón | 13 | 38.2 | 0 | 0 | 13 | 76.5 | < 0.0001 |
| Frutos secos | 4 | 11.8 | 3 | 17.6 | 1 | 5.9 | 0.601 |
| Almendra | 3 | 8.8 | 2 | 11.8 | 1 | 5.9 | 0.999 |
| Cacahuate | 1 | 2.9 | 1 | 5.9 | 0 | 0 | 0.999 |
| Pistache | 1 | 2.9 | 1 | 5.9 | 0 | 0 | 0.999 |
| Nuez pecana | 2 | 5.9 | 2 | 11.8 | 0 | 0 | 0.485 |
| Avellana | 1 | 2.9 | 1 | 5.9 | 0 | 0 | 0.999 |
| Lácteos | 5 | 14.7 | 0 | 0 | 5 | 29.4 | 0.444 |
| Leche | 5 | 14.7 | 0 | 0 | 5 | 29.4 | 0.444 |
| Queso | 1 | 2.9 | 0 | 0 | 1 | 5.9 | 0.999 |
| Verduras | 3 | 8.8 | 2 | 11.8 | 1 | 5.9 | 0.999 |
| Jitomate | 2 | 5.9 | 2 | 11.8 | 0 | 0 | 0.485 |
| Chayote | 1 | 2.9 | 1 | 5.9 | 0 | 0 | 0.485 |
| Carnes | 2 | 5.9 | 0 | 0 | 2 | 11.8 | 0.485 |
| Conejo | 1 | 2.9 | 0 | 0 | 1 | 5.9 | 0.999 |
| Pavo | 1 | 2.9 | 0 | 0 | 1 | 5.9 | 0.999 |
| Leguminosas | 3 | 8.8 | 2 | 11.8 | 1 | 5.9 | 0.999 |
| Frijol | 1 | 2.9 | 0 | 0 | 1 | 5.9 | 0.999 |
| Lentejas | 1 | 2.9 | 0 | 0 | 1 | 5.9 | 0.999 |
| Garbanzo | 1 | 2.9 | 1 | 5.9 | 0 | 0 | 0.999 |
| Soya | 1 | 2.9 | 0 | 0 | 1 | 5.9 | 0.999 |
SAO = síndrome de alergia oral.
Hasta el momento, no existe consenso en relación con el mejor concepto para describir a quienes manifiestan síntomas orales después del consumo de alimentos. Inicialmente se utilizó SAO para describir a los pacientes con síntomas confinados a la boca, dentro de la primera hora después del consumo de algún alimentos;5 posteriormente, fue conceptualizado como síndrome polen-alimento, para incluir a los pacientes con sensibilización primaria al polen de las plantas y que a través de una reacción cruzada a alérgenos de los alimentos tienen molestias orales.15
Otro concepto sugerido es síndrome de hipersensibilidad por contacto con alimentos, el cual describe reacciones de hipersensibilidad de la mucosa, inmunológicas o no, después del consumo de alimentos vegetales o animales;16 finalmente, la versión más reciente de la International Classification of Diseases integró la categoría de urticaria alérgica de contacto para incluir el SAO y la urticaria de contacto por alérgenos alimentarios; sin embargo, la única diferencia que existe entre las dos categorías, es que SAO solamente está limitado a la presencia de molestias orales después del consumo de alimentos.17 En nuestra opinión, es más conveniente seguir utilizando el concepto de SAO y, desde una perspectiva pragmática, sugerimos clasificarlo en fenotipos según ha sido previamente propuesto.10
Pero ¿de dónde surge esta inquietud por clasificar el SAO en fenotipos? Evidencia previa mostró que existen pacientes que manifiestan molestias locales tras el consumo de alimentos de origen animal y que aparentemente no cumplen con requisitos para ser consideradas como reacciones anafilácticas; y que mientras el paciente elimine permanentemente el contacto con el alimento ofensor, las molestias permanecerán confinadas a la boca. A continuación, algunos ejemplos:
Amlot et al. en su informe describieron a un grupo de pacientes con síntomas orales que se presentaban después de la ingesta de cangrejo, bacalao, leche o huevo.5
Recientemente, Tuano et al. informaron de cuatro casos de SAO asociado al consumo de camarón y a sensibilización a ácaros del polvo casero,7 fenómeno al que por cierto denominaron síndrome de alergia camarón-ácaro, en una clara analogía del síndrome polen-alimento. Por otro lado, Vila et al. informaron de un caso de SAO asociado con el consumo de carne de pollo.18
Un estudio incluyó a 120 hombres que ingresaron al servicio militar en Singapur; fueron analizados en búsqueda de alergia a alimentos. Setenta y siete individuos (64 %) tuvieron síntomas compatibles con ese problema; los alimentos más frecuentemente involucrados fueron mariscos y crustáceos y las molestias principales fueron compatibles con SAO.19
En nuestra opinión, alentamos a seguir utilizando el concepto de SAO, pues de esa manera es factible incluir todas aquellas posibilidades de pacientes que expresan síntomas orales, asociados o no con sensibilización alérgica a aeroalérgenos, independientemente de que el alimento ofensor sea de origen animal o vegetal.
Un aspecto notable adicional en nuestro estudio fue haber detectado una cantidad considerable de adolescentes que tuvieron molestias orales (48/82, 59 %) como parte del espectro de los síntomas de la anafilaxia; para lograr este fin, utilizamos las definiciones propuestas por la WAO.12 Por otra parte, también pudimos observar que tanto en el SAO fenotipo I, como en el II existen casos de adolescentes que expresan síntomas sistémicos, pero que no se ajustaban por completo a la definición operacional de anafilaxia y que este suceso parecía ser más pronunciado en el SAO fenotipo II.
La explicación tal vez puede ser encontrada en las características físicas de los alérgenos, pues aquellos que muestran mayor resistencia al calor, tienen mayor probabilidad de producir síntomas sistémicos; ejemplo de ello son las cisteín-proteasas, moléculas que toleran temperaturas de hasta 80 °C20 y que están contenidas en una gran diversidad de alérgenos provenientes de ácaros del polvo casero, alimentos como soja, papaya, piña o plantas como pastos o estafiates.21 O bien, existe la probabilidad de que en ese momento estuviéramos observando los estadios iniciales de una reacción de tipo anafiláctica. En nuestra opinión, los pacientes con SAO son capaces de expresar síntomas sistémicos, aunque en una proporción pequeña; en los sujetos con SAO recomendamos hacer un interrogatorio minucioso para tratar de identificar síntomas de anafilaxia.
Las limitaciones de nuestra investigación corresponden a las propias de los diseños transversales basados en cuestionarios; en nuestro caso, la prevalencia de SAO se estimó a partir del autorreporte de síntomas orales después de la ingesta de alimentos. Por la razón anterior, no fue posible verificar el diagnóstico ni tampoco realizar pruebas cutáneas con alérgenos alimentarios ni con alimentos frescos, o realizar mediciones de biomarcadores séricos, como de inmunoglobulina E sérica específica. Tampoco fue posible verificar la sensibilización al polen.
En resumen, esta nueva forma de clasificar el SAO brinda la oportunidad de identificar claramente dos fenotipos, delimitados por los alimentos que lo inducen; el fenotipo I correspondió el SAO asociado a alimentos de origen vegetal; y en fenotipo II se incluye el SAO provocado tanto por frutas y verduras, así como por alimentos de origen animal.
