INTRODUCCIÓN
En 2019, la producción avícola en México fue de alrededor de 3.6 M de toneladas métricas, y presentó un consumo interno de 4.5 M de toneladas métricas; por lo anterior, es considerado uno de los principales productores de aves en América Latina. Sin embargo, el incremento en el consumo de aves de corral ha llevado a que se importen aproximadamente 0.9 M de toneladas métricas de carne de pollo de otros mercados (USDA, 2019). Dicho incremento ha ocasionado un aumento en el consumo de otras especies de aves pequeñas (Mnisi & Mlambo, 2018).
En este contexto la codorniz japonesa (Coturnix japonica), es un ave pequeña producida bajo un sistema intensivo; principalmente en países europeos y latinoamericanos, con el fin de obtener carne y huevo para consumo (figura 1). La producción de estas aves se caracteriza por presentar una tasa de crecimiento más rápida, madurez sexual temprana y bajos requisitos de espacio (Ghasemi-Sadabadi et al., 2020; Mnisi & Mlambo, 2018).
El sistema de producción intensiva de codornices requiere de ciertos aspectos nutricionales, los cuales se obtienen a partir de cultivos agroindustriales, como la soya y el maíz; sin embargo, esto depende de su disponibilidad y costo en el mercado (Mnisi & Mlambo, 2018). En este contexto, de acuerdo con el NRC (1994), la dieta de la codorniz debe estar equilibrada a un nivel energético específico; además de contar con un determinado contenido de proteínas, aminoácidos (principalmente lisina, metionina, metionina+cisteína, arginina y treonina) y ácidos grasos (ácido linoleico). También requiere de minerales (calcio, fósforo no fitato, sodio, cobre, hierro, manganeso y zinc) y vitaminas (A, D, E, tiamina, riboflavina, piridoxina, B12, ácido fólico, niacina, ácido pantoténico y colina). No obstante, el uso de estos componentes dependerá de la edad de las aves, la zona climática y si éstas son destinadas para producción de carne o huevo (Mnisi & Mlambo, 2018; NRC, 1994).
En investigaciones previas se ha reportado que los subproductos agroindustriales, incluyendo pulpas, semillas y cáscaras, son considerados una fuente importante de componentes nutricionales y bioactivos (Dong et al., 2014; Friedman et al., 2017; Gazalli et al., 2013; Kruczek et al., 2017; Rosero et al., 2019; Saleem y Saaed, 2020; Scully et al., 2016). Por lo anterior, estos subproductos se han incorporado como ingredientes directamente al alimento para codorniz, con el fin de mejorar el rendimiento y la calidad de la carne (Ghazaghi et al., 2014; Mnisi y Mlambo, 2018); sin embargo, la biodisponibilidad de estos nutrientes y compuestos bioactivos es limitada, y depende de la matriz del subproducto agroindustrial utilizado, lo cual podría reducir su digestibilidad y absorción en el intestino del ave (Cullere et al., 2016; Mnisi y Mlambo, 2018). Por lo tanto, para la recuperación de estos nutrientes es indispensable establecer estrategias mediante el uso de diferentes métodos de recuperación o extracción (Azmir et al., 2013; Rajavat et al., 2020). Por ello, una estrategia novedosa para la recuperación de estos nutrientes y compuestos bioactivos es la fermentación fúngica en estado sólido (FES), la cual se lleva a cabo en una matriz sólida (sustrato), en ausencia o casi ausencia de agua libre; aunque el sustrato requiere humedad para apoyar el crecimiento y la actividad metabólica del hongo (Chawla et al., 2017; Wang et al., 2019).
Por lo anterior, el objetivo de la presente investigación es documentar el uso de la FES como método estratégico para recuperar componentes nutricionales y bioactivos a partir de subproductos agroindustriales, y el posible uso de éstos como aditivos para la alimentación de codornices.
Subproductos agroindustriales en México
El territorio mexicano tiene una superficie total de aproximadamente 196.4 millones de hectáreas (MH), de las cuales 21 millones están destinadas a uso agrícola (6.5 MH de riego y 14.5 MH de temporal). Además, la diversidad climática y suelo de este país permite el desarrollo de una gran variedad de cultivos, de los cuales algunos se destinan al comercio directo y otros se destinan al mercado de exportación (SAGARPA, 2015). De los diversos productos agrícolas que se cultivan en México, los principales son: maíz, frijol, trigo, arroz, sorgo, caña de azúcar, oleaginosas, soya, cártamo, ajonjolí, café, chile, fresa, maní, entre otros (Mussatto et al., 2011; SAGARPA, 2015; Valdez-Vazquez et al., 2010). Sin embargo, derivado de la actividad agroindustrial se genera una gran cantidad de residuos, desde plásticos y metálicos, hasta químicos y vegetales (SAGARPA, 2015). Los residuos vegetales, también conocidos como subproductos agroindustriales se pueden dividir en dos categorías principales: primarios o residuos que quedan en el campo después de la cosecha (por ejemplo, paja/tallo) y subproductos secundarios o residuos generados al procesar los cultivos cosechados (por ejemplo, mazorcas, cáscaras, pulpas y bagazo) (Valdez-Vazquez et al., 2010). Aunque se desconoce el volumen exacto de subproductos agroindustriales generados en México; se han llevado a cabo esfuerzos para estimar su producción (figura 2).
En México, las principales regiones productoras de subproductos son las siguientes: en el noroeste del país se incluye a los municipios de Ahome, Angostura, Culiacán, Guasave, Navolato, Sinaloa de Leyva (Sinaloa), Cajeme, Etchojoa y Navojoa (Sonora) y Mexicali (Baja California). Además, los municipios de Cuauhtémoc (Chihuahua), Matamoros, Reynosa, Río Bravo, San Fernando y Valle Hermoso (Tamaulipas), que también han sido considerados áreas con alta producción de subproductos. En la zona central del país, La Barca y San Martín Hidalgo (Jalisco), y en el sur de México, Venustiano Carranza (Estado de Chiapas), Hopelchen (Campeche), Othon P. Blanco (Quintana Roo), Tuxtepec, Acatlán de Pérez Figueroa, San Juan Bautista (Oaxaca), y los municipios de Cosamaloapan de Carpio, Pánuco y Tres Valles (Veracruz), han sido considerados zonas estratégicas para la obtención de subproductos agroindustriales (Valdez-Vazquez et al., 2010).
Sin embargo, en el país existen vacíos legales que no permiten establecer una regulación clara para su reducción o reutilización (SAGARPA, 2015). A pesar de lo anterior, en México el uso de subproductos agroindustriales cobra especial interés por su disponibilidad, bajo costo y sus componentes (nutrientes y compuestos bioactivos); los cuales podrían considerase como una alternativa para la obtención de ingredientes con potencial para su incorporación en alimentos balanceados (SAGARPA, 2015; Valdez- Vazquez et al., 2010).
Composición química de los subproductos agroindustriales
La composición química de los subproductos agroindustriales es variable, y depende de la fuente natural (especie vegetal), la región anatómica (pulpa, cáscara y semilla) y las condiciones de procesamiento (fresco o seco). La composición química aproximada de algunos subproductos agroindustriales se muestra en la tabla 1. Los principales componentes de los subproductos agroindustriales son proteínas, carbohidratos y grasas (Gazalli et al., 2013; Kruczek et al., 2017; Mussatto et al., 2011); mientras que en menor proporción se encuentran las cenizas (Kruczek et al., 2017; Talabi et al., 2016). Por otra parte, el contenido de materia seca es muy variable y depende de las condiciones del tratamiento térmico, ya que este parámetro aumenta en el material vegetal durante el tratamiento térmico por pérdida de agua (Gazalli et al., 2013; Mussatto et al., 2011).
Tabla 1 Composición nutrimental de algunos subproductos agroindustriales
Material | Subproducto | Composición | Referencia |
Manzana | Pulpa seca | Composición proximal: CH (3.9-10.8%), CP (2.9-5.7%), CG (1.2-2.9%), CC (0.5-6.1%), CCH (48.0-62.0%), y CF (4.7-51.1%). Ácidos grasos: C16:0, C18:0, C18:1, C18:2, y C18:3 Minerales: P, K, Ca, Na, Mg, Cu, Zn, Mn, y Fe Azúcares: Glc, Fru, Xil, Man, Gal, Ara, y Ram | Kruczeket al. (2017) |
Pulpa seca | Aminoácidos: Ser, His, Ala, Gly, Tyr, y Cys Azúcares: arabinosa, glucosa, fructosa, y sacarosa | Dadwalet al. (2018) | |
Semilla seca | Aminoácidos: His, Gly, Tyr, y Cys Azúcares: Ara, Glu, Fru, y Sac | Dadwalet al. (2018) | |
Pulpa seca | Composición proximal: CP (5.1%), CG (3.1%), CC (5.1%), y CF (24.7%) | Gazalli et al. (2013) | |
Aguacate | Semilla seca | Composición proximal: CH (26.3%), CP (6.3%), CG (16.8%), CC (5.2%), CCH (67.7%), y CF (4.0%) Minerales: Ca, Na, K, y P Vitaminas: A, C, y E | Talabi et al. (2016) |
Pulpa fresca | Composición proximal: CH (72.3%), CP (2.0%), CG (15.4%), CC (1.7%), CCH (8.6%), y CF (6.8%) Ácidos grasos: C16:1, C18:1, y C18:3 Minerales: Ca, Fe, Mg, P, K, Na, Zn, Cu, Mn, y Se Vitaminas: A, C, K1, B2, B3, B5, B6, y B12 | Dreher & Davenport (2013) | |
Cáscara, pulpa y semilla fresca | Composición proximal: CH (76.0, 77.4 y 55.8%, respectivamente), CP (1.8, 1.8 y 2.2%), CG (1.0, 15.8 y 1.4%), y CC (0.9, 1.0 y 0.7%) | Rodríguez- Carpenaet al. (2011) | |
Zanahoria | Pulpa seca | Composición proximal: CP (6.2%), CG (2.4%), CC (4.0%), y CF (20.1%) | Gazalli et al. (2013) |
Café | Bagazo de café seco | Minerales: K, P, Mg, Ca, Mn, Cu, Na, Fe, y Zn Azúcares: Man, Gal, y Glc | Scully et al. (2016) |
Pulpa seca | Aminoácidos: Ala, Arg, Asp, Cys, Glu, Gly, His, Ile, Leu, Lys, Met, Phe, Pro, Ser, Thr, Tyr, y Val | Campos-Vegaet al. (2015) | |
Bagazo de café | Ácidos grasos: C12:0, C14:0, C18:0, C16:1, C18:1, C18:2, y C18:3 | Campos-Vegaet al. (2015) | |
Cascarilla de café seca | Composición proximal: CP (18.6%), CG (2.2%), CC (7.0%), y CF (62.4%) Azúcares: Xil, Ara, Gal, y Man | Mussattoet al. (2011) | |
Bagazo de café | Composición proximal: CP (13.6%) y CC (1.6%) Azúcares: Ara, Gal, y Man | Mussattoet al. (2011) | |
Uva | Piel de orujo | Composición proximal: CP (6.5-12.3%), CG (1.1-6.3%), CC (3.3-7.2%), CCH (1.4-77.5%), y CF (28.0-56.3%) Azúcares: Xil, Gal, Ara, y Man | Deng et al. (2011) |
Pulpa y tallo fresco | Composición proximal: CH (53.9 y 61.5%, respectivamente), CP (3.8 y 2.2%), CG (0.5 y 0.9%), CC (2.1 y 4.3%), CCH (2.4 y 2.9%), y CF (37.4 y 28.8%) Azúcares: Ram, Fuc, Ara, Xil, Man, Gal, y Glc | González-Centeno et al. (2010) | |
Limón | Cáscara seca | Minerales: Cd, Cr, Cu, Fe, Mn, Mg, y Zn | Saleem & Saeed (2020) |
Cáscara | Vitaminas: vitamina C | M´hiri et al. (2017) | |
Mandarina | Cáscara | Vitaminas: vitamina C | M´hiri et al. (2017) |
Naranja | Cáscara seca | Minerales: Cd, Cr, Cu, Fe, Mn, Mg, y Zn | Saleem & Saeed (2020) |
Cáscara y semilla seca | Composición proximal: CH (9.7 y 8.3%, respectivamente), CP (11.0 y 6.8%), CG (6.3 y 0.8%), CC (4.9 y 3.0%), CCH (54.2 and 67.8%), y CF (14.0 y 3.0%) | Egbuonu & Osuji (2016) | |
Cáscara fresca | Composición proximal: CH (76.1%), CP (8.1%), CG (0.8%), CC (3.2%), y CCH (46.2%) Vitaminas: vitamina C | M´hiri et al. (2015) | |
Papa | Cáscara fresca | Composición proximal: CH (82.3-83.5%) y CP (1.57-1.8%) Aminoácidos: Ser, Asn, Thr, Glu, Ala, Val, Met, Ile, Lys, His, y Arg Azúcares: Fru, Glc, y Sac | Choi et al. (2016) |
Cáscara seca | Composición proximal: CP (13.7%), CG (0.7%), CC (8.1%), CCH (73.4%), y CF (4.2%) | Kleekayai & Suntornsuk (2011) | |
Arroz | Cáscara seca | Composición proximal: CP (13.2%), CG (18.2%), CC (12.0%), CCH (52.1%), y CF (4.5%) | Schmidt & Furlong (2012) |
Contenido de humedad (CH), proteina (CP), grasa (CG), ceniza (CC), carbohidratos (CCH), fibra (CF). Ácidos grasos: láurico (C12:0), mirístico (C14:0), palmítico (C16:0), esteárico (C18:0), palmitoleico (C16:1), oleico (C18:1), linoleico (C18:2), y linolénico (C18:3). Aminoácidos: alanina (Ala), arginina (Arg), ácido aspártico (Asp), cisteína (Cys), ácido glutámico (Glu), glicina (Gly), histidina (His), isoleucina (Ile), leucina (Leu), lisina (Lys), metionina (Met), fenilalanina (Phe), prolina (Pro), serina (Ser), treonina (Thr), tirosina (Tyr), y valina (Val). Minerales: cadmio (Cd), cromo (Cr), selenio (Se), fósforo (P), potasio (K), calcio (Ca), sodio (Na), magnesio (Mg), cobre (Cu), zinc (Zn), manganeso (Mn), y hierro (Fe). Azúcares: glucosa (Glc), fructosa (Fru), fucosa (Fuc), xilosa (Xil), manosa (Man), galactosa (Gal), arabinosa (Ara), ramnosa (Ram), y sacarosa (Sac).
Además, los subproductos agroindustriales son considerados una fuente importante de proteína debido a su perfil de aminoácidos esenciales, incluyendo a la Cys, Phe, Ile, Leu, Lys, Met, Tyr, Thr, y Val. También, son fuente importante de aminoácidos no esenciales como la Ala, Arg, Asp, Gly, Glu, His, Pro y Ser (Dadwal et al., 2018; Campos-Vega et al., 2015; Choi et al., 2016). Por otra parte, como parte de la composición de los subproductos agroindustriales, se han identificado diferentes minerales como el Ca, Cu, Fe, Mg, P, K, Na y Zn (Dreher & Devenport, 2013; Saleem & Saeed, 2020; Scully et al., 2016). Otro de los compuestos importantes es el perfil de ácidos grasos, se ha demostrado la presencia de ácido oleico, linoleico, palmítico, esteárico, entre otros (Campos-Vega et al., 2015; Dreher & Davenport, 2013). Respecto al perfil de carbohidratos de los subproductos, algunos trabajos, indican la presencia de Ara, Gal, Glc, Fru, Man, Ram, y Xil (Choi et al., 2016; González-Centeno et al., 2010; Kruczek et al., 2017).
Asimismo los subproductos agroindustriales contienen varias vitaminas primarias, que incluyen a la vitamina A, vitamina C, vitamina K1, tiamina, riboflavina, niacina, ácido pantoténico, vitamina B6, folato, colina, betaína y vitamina B12 (Dreher & Davenport, 2013; M´hiri et al., 2017; Talabi et al., 2016). Sin embargo, algunos estudios han reportado la presencia de ciertos compuestos antinutricionales, algunos polímeros como pectina y otras sustancias orgánicas como los taninos (Deng et al., 2011; Talabi et al., 2016). En semilla seca de aguacate se ha informado acerca de la presencia de antinutrientes como alcaloides, taninos, ácido fítico, saponinas y oxalato (Talabi et al., 2016); mientras que en cáscara seca de papa, se identificó la presencia de alcaloides, incluyendo a la α- chaconina y α-solanina (Friedman et al., 2017).
Además, existe evidencia reciente de algunos ácidos orgánicos (nítrico y cítrico, entre otros) encontrados en subproductos agroindustriales; así como pigmentos (carotenos) y compuestos fenólicos (figura 3), que incluyen a los ácidos fenólicos y flavonoides (Dreher & Davenport, 2013; M´hiri et al., 2017; Rosero et al., 2019; Scully et al., 2016). De este último grupo de compuestos, en semilla seca de manzana y pulpa, se han identificado a los ácidos gálico, cafeico, y protocatecuico (Dadwal et al., 2018); además, se encontró la presencia al ácido cinámico y clorogénico en pulpa seca de manzana (Dadwal et al., 2018; García et al., 2009). Por otra parte, se ha reportado la presencia de ácidos cafeico, p-cumárico, ferúlico, sinápico, siríngico y vanílico, así como los flavonoides (+)-catequina, quercetina, apigenina y kaempferol en semilla y cáscara fresca de aguacate (Rosero et al., 2019). Mientras que en cáscara de zanahoría seca, cáscara seca y fresca de papa, así como en bagazo de café, algunos estudio reportan la presencia de ácido clorogénico (Friedman et al., 2017; Panusa et al., 2013; Zhang y Hamauzu, 2004). Otros de los subproductos que se han analizado son las cáscaras de toronja, limón y mandarina, en las cuales se reporta la presencia de los ácidos cafeico, p-cumárico, ferúlico y sinápico; así como, los flavonoides hesperidina y naringenina (M´hiri et al., 2017). Estos flavonoides se han encontrado también en semilla seca de mandarina y naranja (Moulehi et al., 2012).
Otra fuente importante de ácidos cafeico y gálico son la mazorca de maíz y las hojas que la recubren (Dong et al., 2014); sin embargo, aún se desconoce información sobre el valor nutricional y los compuestos bioactivos de algunos subproductos agroindustriales, los cuales, podrían obtenerse o recuperarse para el desarrollo de medicamentos y como ingredientes de alimentos, así como aditivos para la alimentación de aves.
Extracción de compuestos de subproductos agroindustriales
Los procesos de separación, esterilización y reducción de partículas (láminas/escamas o harina), se consideran los primeros pasos del tratamiento de los subrpoductos agroindustruales, y se utilizan para separar impurezas, eliminar microorganismos que puedan alterar la composición, así como aumentar la recuperación de los compuestos (Azmir et al., 2013; Trakulvichean et al., 2017). No obstante, es necesario utilizar un método adecuado de extracción para recuperar cualquier componente (Friedman et al., 2017; Kruczek et al., 2017; Mussatto et al., 2011; Saleem & Saeed, 2020).
Por ejemplo, Zhang & Hamauzu (2004), utilizaron cáscara de zabanoría para la obtención de compuestos bioactivos. La cáscara fue sometida a un proceso de reducción de tamaño, y los compuestos fueron recuperados con acetona durante 60 minutos (maceración). Posteriormente, para separar el sólido del solvente se utilizó un proceso de separación (centrifugación); mientras que los compuestos se concentraron mediante evaporación del solvente mediante vacío a 35 °C. En otro trabajo, García et al. (2009) utilizaron pulpa de manzana para la obtención de compuestos bioactivos, la cual fue previamente sometida a un proceso de reducción de tamaño de partícula (molienda y prensado), y sometida a un proceso de extracción de compuestos, utilizando como solvente de extracción una mezcla de acetona y agua (7:3), y como método de recuperación la extracción asistida por ultrasonido. Después los sólidos fueron separados por centrifugación (17,000xg/10 °C/10 min) y el solvente se evaporó mediante vacío a 30 °C, para la recuperación del extracto seco. Mientras que, Moulehi et al. (2012) recolectaron semillas de cítricos, los cuales fueron sometidas a un proceso de desinfección, secado y reducción de tamaño de partícula. Posteriormente los compuestos bioactivos se recuperaron, utilizando como solvente de extracción etanol durante 30 min (maceración). El solvente se filtró y evaporó mediante vacío, para obtener el extracto seco. Además, Friedman et al. (2017) colectaron diferentes especies de papas, las cuales fueron sometidas a un proceso de desinfección; así como separación, secado (liofilización) y pulverizado de la cáscara. Los compuestos de la harina de cáscara de papa obtenida fueron recuperados con una mezcla de metanol y agua (8:2), utilizando como método de extracción ultrasonido (60 min a 60 °C). Despues, la muestra se centrifugó (18,000xg/1 °C/10 min) y filtró (0.45 µm), para separar el residuo sólido, y obtener el extracto líquido.
En este contexto, los métodos convencionales (extracción por maceración, Soxhlet e hidrodestilación) y los métodos no convencionales (extracción asistida por enzimas, microondas, líquido a presión, fluidos supercríticos y ultrasonido) se utilizan comúnmente para extraer compuestos bioactivos. Sin embargo, es necesaria la combinación de estos métodos con otros factores, como la polaridad del solvente utilizado durante la extracción, las mezclas de solventes, la relación solvente-sólido, pH del solvente, tamaño de las partículas sólidas, temperatura, tiempo y el vacío; así como las condiciones de fermentación (Azmir et al., 2013; Chawla et al., 2017; Morales et al., 2018). Adicionalmente, el uso de métodos biotecnológicos como es la fermentación fúngica en medio líquido y sólido, es considerada como un método alternativo para la recuperación de compuestos bioactivos a partir de subproductos agroindustriales (Vargas-Sánchez et al., 2021).
Fermentación en estado sólido
La fermentación en estado sólido (FES) se usa ampliamente para el crecimiento o cultivo de hongos, en un material o sustrato sólido, con bajo contenido de humedad (Chawla et al., 2017; Wang et al., 2019). La FES se considera una tecnología limpia para la producción o recuperación de compuestos bioactivos de fuentes naturales y sus residuos; sin embargo, la eficiencia de este proceso depende de la especie fúngica, así como de las condiciones ambientales y del sustrato utilizado (Chawla et al., 2017; Pleissner et al., 2015; Rajavat et al., 2020). En cuanto a las condiciones ambientales, se ha demostrado el efecto del pH y la composición de ingredientes del medio, la temperatura y el tiempo de incubación, entre otros (Pleissner et al., 2015; Xu et al., 2019). Por ejemplo, un estudio previo indicó que los componentes del medio de cultivo (fructosa, glicerina, peptona, minerales y vitaminas), la temperatura (22-32 °C) y el tiempo (1-11 días) eran factores clave para la producción de polisacáridos de arroz fermentado (agrosustrato) en estado sólido con Cordyceps militaris (Xu et al., 2019).
En lo que respecta al sustrato, algunas investigaciones indican que el crecimiento de hongos y la recuperación de compuestos bioactivos están altamente correlacionados con la composición del material (contenido de agua), las características físicas del material (porosidad de la matriz, tamaño de poro, diámetro de partícula) y el tipo de material (Egbuonu & Osuji, 2016; Shankar & Mulimani, 2007; Saber et al., 2010; Torrado et al., 2011; Wang et al., 2019). En otras investigaciones, se han utilizado subproductos agroindustriales como agrosustratos para la producción de hongos; por ejemplo, subproductos de plantas de gramo rojo, planta de garbanzo, harina de garbanzo rojo, cáscara de garbanzo rojo, salvado de trigo, salvado de arroz, residuos de piña, manzana y naranja; así como torta de maní, bagazo de caña, vaina de algarrobo, mazorca de maíz y salvado de trigo (Shankar & Mulimani, 2007; Torrado et al., 2011; Wang et al., 2019).
Aditivos para alimento de codorniz obtenidos por FES
Por lo anterior, se ha demostrado que la FES podría usarse para obtener o recuperar ingredientes que puedan ser utilizados en el alimento para codorniz (tabla 2), incluidas las proteínas y los aminoácidos, los ácidos grasos, los compuestos antioxidantes y antimicrobianos, las enzimas, las vitaminas y los minerales; a partir de subprodutos agroindustriales como agrosustratos.
Tabla 2 Posibles aditivos de piensos producidos por fermentación fúngica en estado sólido utilizando subproductos agroindustriales como agrosustratos
Aditivos | Agrosustrato/Hongo | Resultados relevantes | Referencia |
Proteina/aminácidos | Sustrato: paja de trigo Hongo: Aspergillus spp. and Trichoderma spp. | (↑) contenido de proteína | Rajavat et al. (2020) |
Sustrato: mazorca de maíz Hongo: Phellinus igniarius | (↑) contenido de proteína | Wang et al. (2019) | |
Sustrato: grano gastado - industria cervezera Hongo: Rhizopus spp. | (↑) contenido de proteína y aminoácidos (↑) contenido de proteína soluble (↑) contenido de His, Ile, Leu, Lys, Met, Cys, Phe, Tyr, Thr, Val, Arg, Asp, Ser, Glu, Gly, Ala, y Pro | Ibarru et al. (2019) | |
Sustrato: hojas de yuca Hongo: Rhizopus oligosporus | (↑) contenido de proteína y aminoácidos | Morales et al. (2018) | |
Sustrato: salvado de arroz Hongoi: Rhizopus oryzae | (↑) contenido de proteína | Schmidt & Furlong (2012) | |
Sustrato: semilla de mango Hongo: Aspergillus niger, Penicillium chrysogenum, Rhizopus oligosporus, y Rhizopus stolonifer | (↑) Contenido de Thr, Glu, y Pro content (A. niger) (↑) Contenido de Lys, His, Thr, Glu, Pro, Cys, Ile, Leu, y Tyr (P. chrysogenum) (↑) Contenido de His, Thr, Cys, Ile, y Tyr (R. oligosporus) (↑) Contenido de Lys, His, Arg, Asp, Thr, Ser, Pro, Gly, Cys, Ile, Leu, y Tyr (R. stolonifer) | Kayode & Sani (2010) | |
Ácidos grasos | Sustrato: grano gastado - industria cervecera Hongo: Rhizopus spp. | (↑) contenido de ácidos grasos saturados, mono- y poli-insaturados (↑) contenido de 16:0, 18:0, 18:1n9, 20:0, 20:1n9, 22:0, y 24:0 | Ibarru et al. (2019) |
Sustrato: residuos de panadería Hongo: Aspergillus oryzae | (↑) contenido de ácido grasos: mirístico, palmítico, palmitoleico, esteárico, oleico, araquidónico, linoleico, y linolénico | Pleissner et al. (2015) | |
Antioxidantes y antibacterianos | Sustrato: arroz Hongo: Cordypces militaris | (↑) Contenido de polisacáridos (↑) Inhibición del radical DPPH | Xu et al. (2019) |
Sustrato: cáscara de papa Hongo: Morchella spp. | (↑) Polisacáridos - contenido de quitina | Papadaki et al. (2019) | |
Sustrato: mazorca de maíz Hongo: Phellinus igniarius | (↑) Contenido de flavonoides | Wang et al. (2019) | |
Sustrato: grano gastado - industria cervecera Hongo: Rhizopus spp. | (↑) contenido de fenoles (↑) Inhibición del radical DPPH | Ibarru et al. (2019) | |
Sustrato: orujo de uva Hongo: Aspergilus niger | (↑) contenido de fenoles, antocianidinas y proantocinadinas (↑) Inhibición del radical ABTS | Teleset al. (2018) | |
Sustrato: Salvado de arroz Hongo: Rhizhopus oryzae | (↑) ácidos fenólicos: gálico, protocatecuico, clorogénico, p- hidroxibenzoico, cafeico, siríngico, vanilina, p-cumárico, y ferúlico (↑) Inhibición del radical DPPH, y de las enzimas peroxidada y polifenol oxidasa | Schmidt et al. (2014) | |
Sustrato: cáscara de granada Hongo: Aspergillus niger | (↑) contenido de fenoles, inhibición del radical DPPH, y protección contral la oxidación del β-caroteno | Bindet al. (2014) | |
(↓) cuenta total de Staphylococcus aureus, Escherichia coli, Klebsiella pneumonia, y Pseudomona aeruginosa | |||
Sustrato: salvado de arroz Hongo: Rhizopus oryzae | (↑) contenido de fenoles | Schmidt & Furlong (2012) | |
Sustrato: cáscara de papa Hongo: Rhizopus oryzae | (↑) polisacáridos - contenido de quitosano | Kleekayai & Suntornsuk (2011) | |
Sustrato: pulpa de arándano Hongo: Lentinus edodes | (↑) contenido de fenoles (↓) cuenta total de Listeria monocytogenes,Vibrio parahaemolyticus, y Escherichia coli | Vattem et al. (2004) | |
Enzimas | Sustrato: paja de trigo Hongo: Aspergillus spp. and Trichoderma spp. | (↑) contenido de endoglucanasa, exoglucanasa, xilanasa, y celobiasa | Rajavat et al. (2020) |
Sustrato: cáscara de pistacho Hongo: Lentinus tigrinus | (↑) contenido de lacasa | Sadeghian- Abadiet al. (2019) | |
Sustrato: jugo de cebolla Hongo: Pleurotus sajor-caju | (↑) contenido de pectinasa | Pereira et al. (2017) | |
Sustrato: residuo de papa Hongo: Aspergillus ficuum | (↑) contenido de fitasa | Tian & Yuan (2016) | |
Sustrato: residuo de procesamiento del vinagre Hongo: Aspergillus ficuum | (↑) contenido de fitasa | Wang et al. (2011) | |
Sustrato: salvado de arroz, trigo y gram negro, residuo de aceite de coco y aceite de maní Hongo: Aspergillus niger | (↑) contenido de ɑ-amilasa | Suganthi et al. (2011) | |
Sustrato: salvado de trigo, naranja y caña de azúcar Hongo: Thermomucor indicaeseudaticae | (↑) contenido de pectinasa | Martin et al. (2010) | |
Sustrato: residuo semilla de arroz Hongo: Aspergillus niger | (↑) contenido de β-glucanasa y xilanasa | Wang & Feng (2009) | |
Sustrato: Residuos de garbanzo, salvado de trigo y arroz, piña, manzana, naranja, cacahuate, caña de azúcar y algarroba Hongo: Aspergillus oryzae | (↑) contenido de ɑ-galactosidasa | Shankar & Mulimani (2007) | |
Sustrato: Residuo de aceite de babasú Hongo: Penicillium restrictum | (↑) contenido de lipasa, proteasa y amilasa | Palma et al. (2000) | |
Acidificantes | Sustrato: cáscara de naranja Hongo: Aspergillus niger | (↑) contenido de ácido cítrico | Torrado et al. (2011) |
Sustrato: tallos de paja de arroz Hongo: Alternaria spp., Aspergillus spp., Penicillum spp., y Stachybotrys spp. | (↑) contenido de ácido acético, cítrico, fórmico, málico, succínico, y oxálico | Saber et al. (2010) | |
Sustrato: pulpa de caña de azúcar Hongo: Rhizopus oryzae | (↑) contenido de ácido láctico | Soccol et al. (1994) | |
Vitaminas | Sustrato: tallos de paja de arroz Hongo: Alternaria spp., Aspergillus spp., Penicillum spp., y Stachybotrys spp. | (↑) contenido de vitamina C | Saber et al. (2010) |
Sustrato: pasta de soya Hongo: Lentinus edodes | (↑) contenido de vitamina D | Choiet al. (2005) | |
Minerales | Sustrato: guisante de ojo negro Hongo: Aspergillus oryzae | (↑) contenido de hierrro y zinc | Chawla et al. (2017) |
(↑), incremento respecto al control; (↓), reducción respecto al control.
Estos componentes desempeñan un papel importante y específico en el rendimiento de las codornices (consumo de alimento, ganancia de peso corporal y tasa de conversión alimenticia), rendimiento de la canal y la carne, así como la calidad de la carne. Por lo tanto, la suplementación dietética con proteínas se ha utilizado como una estrategia para aumentar el peso corporal y mantener el color rojo caracteristico de la carne de la pechuga de codorniz (Cullere et al., 2016; Mosaad & Iben, 2009); así como disminuir la pérdida de peso por cocción y la dureza de las pechugas (Cullere et al., 2016). Además, se ha demostrado el efecto positivo de la suplementación dietética con aminoácidos en el consumo de alimento, ganancia de peso y tasa de conversión alimenticia de codornices sujetas a estrés por calor (Baylan et al., 2006; Del Vesco et al., 2014).
También se determinó el efecto del tamaño de partícula (0.18-0.39 mm) y la concentración de sulfato de amonio sobre la producción de biomasa y proteína en la solución nutritiva de salvado de arroz fermentado en estado sólido con Rhrizopus oryzae. Los resultados demostraron que una reducción en el tamaño de las partículas y un aumento en el nivel de sulfato de amonio, incrementó la ganancia de proteína. Además, los autores concluyeron que el proceso de fermentación aumenta el valor de los componentes recuperados para su uso potencial en formulaciones de alimentos (Schmidt & Furlong, 2012). En otra investigación, se utilizaron hojas de yuca y harinas de mesocarpio de babasú (Orbignya sp.) fermentadas en estado sólido con Rhizopus oligosporus, estos residuos fueron sometidos a evaluación del contenido de proteína. Los resultados demostraron un aumento en el contenido de proteína y en la digestibilidad de la proteína de las hojas de yuca después del proceso de fermentación, y concluyeron que la FES de los subproductos agroindustriales puede ser utilizada para producir alimentos más nutritivos a través de la transformación de alimentos energéticos en alimentos estructurales con más proteínas (Morales et al., 2018).
Por otra parte, se ha demostrado que la suplementación dietética con ácidos grasos de cadena media aumentó la respuesta inmune y redujo el colesterol total y los triglicéridos de las ave; así como el contenido de grasa abdominal de las pechugas de codorniz (Saeidi et al., 2016). En consecuencia, estas condiciones de alimentación pueden mejorar la estabilidad oxidativa de la carne de codorniz y aumentar la calidad de la carne durante el almacenamiento (Ghazaghi et al., 2014).
Las fuentes naturales de compuestos antioxidantes y antimicrobianos se ha utilizado para aumentar el consumo de alimento, ganancia de peso, rendimiento de la canal de las codornices, disminuir las poblaciones microbianas dañinas en el intestinno, y reducir la oxidación de lípidos en la carne de pechuga y muslo de codorniz (Ghazaghi et al., 2014; Ghasemi-Sadabadi et al., 2020). En este contexto, Bind et al. (2014), en un trabajo previo, se evaluaron los componentes fenólicos antioxidantes y antimicrobianos de cáscaras de granada fermentada en estado sólido con Aspergillus niger. Los resultados demostraron un aumento de compuestos fenólicos, actividad antioxidante contra el radical libre DPPH y propiedades antibacterianas contra Klebsiella pneumoniae. También concluyeron que la FES de subproductos agroindustriales es una estrategia potencial para obtener compuestos antioxidantes y antibacterianos (Bind et al., 2014).
Adicionalmente, se han empleado enzimas (fitasa, ɑ-galactosidasa, β-glucosidasa, β- glucanasa, endo y exocelulasa, lipasa, proteasas y xilanasa) como aditivos alimentarios para aves las cuales se caracterizan por poseer diferentes funciones. Por ejemplo, la fitasa descompone el ácido fítico no digerible (fitato) y libera fósforo, calcio y otros nutrientes digeribles (Shehab et al., 2012); mientras que la ɑ-galactosidasa libera polisacáridos de fuentes botánicas mejorando su digestión y absorción (Munir & Maqsood, 2013). Además, las enzimas β-glucosidasa, β-glucanasa y endo y exocelulasa degradan la estructura de la pared celular de las fuentes botánicas y aumentan la digestión y absorción de nutrientes (Kilany & Mahmoud, 2014; Munir & Maqsood, 2013). También estas enzimas reducen la viscosidad del tracto intestinal, eliminan el factor antinutricional, aumentan la inmunidad y mejoran el rendimiento de las codornices (Chawla et al., 2017; Kilany & Mahmoud, 2014).
Otras enzimas como la xilanasa se caracterizan por descomponer el xilano del material botánico, y el producto de descomposición del xilano-oligosacárido formado puede mejorar la flora y la respuesta inmunitaria de los microorganismos intestinales benéficos (Munir & Maqsood, 2013). Mientras que las lipasas y proteasas se usan comúnmente para estimular la excreción de enzimas digestivas endógenas, mejorando la eficiencia energética, el sabor, digestión y la absorción de lípidos y proteínas, respectivamente (Munir & Maqsood, 2013; Mnisi & Mlambo, 2018). En un trabajo previo, se evaluó la producción de fitasa a partir de residuos de papa mediante FES con Aspergillum ficuum. Los resultados de este trabajo mostraron un aumento en la producción de fitasa después del proceso de fermentación; indicando que el pH, el nivel de inóculo y el contenido de humedad no afectaron la producción de fitasa. Por lo anterior, concluyeron que la FES puede ser utilizada para aprovechar los residuos de alimentos y producir productos de valor agregado (Tian & Yuan, 2016).
En la producción avícola, la alimentación inadecuada de las aves es uno de los problemas más comunes que conducen a deficiencias de vitaminas y minerales, lo que aumenta los problemas de salud y la mortalidad. Por lo tanto, la suplementación dietética de vitaminas y minerales en la dieta de las codornices es una práctica común y rutinaria (Imik et al., 2010; Sahin et al., 2005). En este sentido, la suplementación dietética con vitamina E y C disminuyó la oxidación de lípidos, los recuentos de aeróbicos totales y coliformes en la carne de pechuga de codorniz, y mejoró el color rojo de las muestras (Imik et al., 2010). La suplementación dietética con minerales mejora el rendimiento y el estado antioxidante de las codornices afectadas por el calor (Sahin et al., 2005). Además, la suplementación dietética con ácidos orgánicos se ha considerado una estrategia para evitar el uso de antibióticos y aumentar el consumo de alimento y la ganancia de peso de las codornices (Khan et al., 2016). Por lo que, en un estudio previo se investigó la producción de vitamina D en pasta de soya por FES con Lentinus edodes y Pleurotus eryngii. El contenido de vitamina D2 aumentó por el proceso de fermentación; además, la FES aumentó la fortificación nutricional de los materiales vegetales (Choi et al., 2005).
Otro estudio determinó el efecto de la FES con A. oryzae sobre el contenido minerales de la harina de semilla de Vigna unguiculata, revelando un aumento de los componentes minerales (hierro y zinc), después del proceso de fermentación. Los autores concluyeron que la FES mejoró la biodisponibilidad de minerales (Chawla et al., 2017).
CONCLUSIÓN
La fermentación fúngica en estado sólido utilizando subproductos agroindustriales como agrosustratos, puede ser una estrategia prometedora para obtener aditivos para alimento de codorniz, incluidos proteínas y aminoácidos, ácidos grasos, compuestos antioxidantes y antibacterianos, enzimas, acidificantes, vitaminas y minerales.