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Ecosistemas y recursos agropecuarios

versão On-line ISSN 2007-901Xversão impressa ISSN 2007-9028

Ecosistemas y recur. agropecuarios vol.8 no.3 Villahermosa Set./Dez. 2021  Epub 31-Out-2022

https://doi.org/10.19136/era.a8n3.3104 

Notas científicas

La biofortificación con selenio mejora la calidad nutracéutica y la capacidad antioxidante de la lechuga (Lactuca sativa L.)

Selenium biofortification improves nutraceutical quality and antioxidant capacity of lettuce (Lactuca sativa L.)

Alain Buendía-García1 
http://orcid.org/0000-0002-1316-5557

Carlos Javier Lozano-Cavazos1 
http://orcid.org/0000-0003-2838-8476

Juan Carlos Rodríguez-Ortiz4 
http://orcid.org/0000-0003-4813-5812

Fernando de Jesús Carballo-Méndez3 
http://orcid.org/0000-0001-8080-2668

Alejandro Moreno-Reséndez1 
http://orcid.org/0000-0001-8858-0190

María de los Ángeles Sariñana-Navarrete2 
http://orcid.org/0000-0002-0936-1692

Pablo Preciado-Rangel2  * 
http://orcid.org/0000-0002-3450-4739

1Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, Unidad Laguna, Torreón, Coahuila, México.

2Tecnológico Nacional de México/ Instituto Tecnológico de Torreón. Torreón, Coahuila, México.

3Universidad Autónoma de Nuevo León, Facultad de Agronomía. General Escobedo, Nuevo León, México

4Universidad Autónoma de San Luis Potosí, Facultad de Agronomía y Veterinaria. San Luis Potosí, México.


Resumen:

El Selenio (Se), es un micronutriente esencial para los humanos y su deficiencia afecta a un 15% de la población mundial. La biofortificación agronómica mejora la biosíntesis de compuestos bioactivos y propicia su bioacumulación. En el presente trabajo se evaluó el efecto de la aplicación foliar de Se sobre el rendimiento, biosíntesis de compuestos bioactivos y acumulación en lechuga (Lactuca sativa L.) cv “Parris Island cos”. Cinco tratamientos fueron utilizados: 0, 10, 20, 40 y 60 μ M L-1. La biofortificación con Se modificó positivamente la biosíntesis de compuestos fitoquímicos y su concentración en hojas de lechuga, sin afectar el rendimiento. La aspersión foliar de Se es una alternativa para incrementar la biosíntesis de compuestos fitoquímicos e incrementar la concentración de este elemento en lechuga con la posibilidad de mejorar la salud pública con su consumo.

Palabras clave: Selenato; rendimiento; compuestos fitoquímicos

Abstract:

Selenium (Se) is an essential micronutrient for humans and its deficiency affects 15% of the world’s population. Agronomic biofortification improves the biosynthesis of bioactive compounds and promotes their bioaccumulation. In the present work, the effect of foliar application of Se on yield, biosynthesis of bioactive compounds and accumulation in lettuce (Lactuca sativa L.) cv “Parris Island cos”. was evaluated. Five treatments were used: 0, 10, 20, 40 and 60 μ M L-1. Biofortification with the biosynthesis of phytochemical compounds and their concentration in lettuce leaves was positively modified, without affecting the yield. Se foliar spraying is an alternative to increase the biosynthesis of phytochemical compounds and increase the concentration of this element in lettuce with the possibility of improving public health with its consumption.

Key words: Selenate; yield; phytochemical compounds

Introducción

El Selenio (Se) es un oligoelemento esencial en la nutrición humana, participando en varias funciones dentro del organismo que mantienen el crecimiento y adecuado funcionamiento de las células (Schiavon et al. 2020). Este elemento es un cofactor de la enzima glutatión peroxidasa, la cual es un catalizador en la reducción de peróxidos que pueden dañar las células y tejidos, además puede actuar como antioxidante (Puccinelli et al. 2017). Las formas de Se que están biodisponibles para el ser humano son los selenoaminoácidos (Selenometionina SeMet y Selenocisteína SeCys), estos aminoácidos forman parte constituyente de las selenoproteínas, las cuales tienen un papel importante en sistemas antioxidantes, equilibrio hormonal, inmunidad, fertilidad masculina, resistencia a infecciones virales y prevención de cáncer (Rayman 2020). Las selenoproteínas necesitan varios cofactores para su síntesis y dependen principalmente de la ingesta del Se contenido en la carne o pescado (Willers et al. 2015), debido a que los alimentos de origen vegetal presentan un bajo contenido de este oligoelemento (Kleine-Kalmer et al. 2021), como un reflejo de la concentración de este elemento en el suelo (White 2016), lo anterior se manifiesta como una deficiencia de Se que afecta al 15% de la población mundial (Wu et al. 2015, García-Márquez et al. 2020). Una estrategia para aumentar el contenido de Se en los alimentos de origen vegetal es mediante la biofortificación que consiste en potenciar la bioactividad y el contenido de Se en las partes comestibles de las plantas (Gaucín-Delgado et al. 2020). La fertilización foliar y edáfica, son los principales métodos para la suplementación de Se a los cultivos; sin embargo, debido a la baja eficiencia de la aplicación al suelo, la aspersión foliar con Se, es considerado como el método más efectivo para el enriquecimiento de los cultivos con micronutrientes (Deng et al. 2019). Por otro lado, la lechuga (Lactuca sativa L.) es una de las hortalizas de hoja más consumidas en el mundo, principalmente en fresco (Medina-Lozano et al. 2021), es rica en fibra, ácidos grasos, aminoácidos, proteínas y minerales (Kim et al. 2016). Además, posee compuestos fitoquímicos (Lee et al. 2021), que aportan propiedades antioxidantes (Zapata-Vahos et al. 2020). La aplicación de micronutrientes a través de la biofortificación de cultivos es una herramienta útil no solo para incrementar la cantidad de minerales sino, además, se mejora considerablemente la producción de compuestos bioactivos. Por tanto, el objetivo de este trabajo fue determinar el efecto de la biofortificación foliar con Selenio sobre el rendimiento, la calidad nutracéutica y la capacidad antioxidante en el cultivo de lechuga.

Materiales y métodos

Material vegetal y tratamientos

El estudio se realizó en un invernadero circular ubicado en el Instituto Tecnológico de Torreón, Coahuila, México, localizado geográficamente a 24° 30’ de latitud norte, 102° 00’ de longitud oeste y altitud de 1 120 metros sobre el nivel del mar. Semilla de lechuga (Lactuca sativa L.) “Parris Island cos” de Heirloom Seeds® fueron germinadas en placas de foamy agrícola. Treinta días después de la siembra las plántulas se trasplantaron a un sistema hidropónico NFT y la nutrición del cultivo se realizó utilizando la solución nutritiva Steiner (Steiner 1961). Los tratamientos evaluados consistieron en la aplicación foliar de selenato de sodio (Na2SeO4. 95% de pureza, Sigma-Aldrich®): 0, 10, 20, 40 y 60 μ M L-1, utilizando agua destilada como diluyente y un surfactante comercial no tóxico (INEX-A®, 2 mL L-1). Las aplicaciones foliares se realizaron con aspersores manuales durante las primeras horas de la mañana, en total se realizaron tres aspersiones cada 15 días después del trasplante.

Muestreo

Las lechugas se cosecharon 60 días después del trasplante, se midieron y se pesaron para determinar las variables respuesta del rendimiento y bioquímicas, así como el contenido de Se en hojas de lechuga, obteniendo seis muestras por cada tratamiento.

Rendimiento

Para determinar el peso fresco (rendimiento del cultivo), las cabezas de lechuga se cosecharon y se pesaron en una balanza analítica (Ohaus Corporation, Pine Brook, Nueva Jersey, EE. UU).

Análisis proximal de lechuga

El contenido de proteína se determinó con el método Dumas (Calvo et al. 2008), el contenido de fibra cruda se determinó de acuerdo a la NOM-F-90-S-1978, el contenido de grasa se determinó con el método Goldfish de acuerdo a la NMX-F-427-1982.

Determinación de selenio

Las muestras secas se trituraron en un mortero de porcelana y se digirieron con ácido nítrico y perclórico (3:1), utilizando una placa calefactora a 100 °C. La solución se filtró y se hirvió para obtener 100 mL de solución de trabajo con agua desionizada. La concentración de selenio en hojas de lechuga se determinó mediante espectrofotometría de absorción atómica (Helrich 1990), los resultados se expresaron en μ g kg-1 de peso seco de hojas de lechuga.

Compuestos bioactivos

Para los extractos etanólicos, se molieron 100 g de pulpa de lechuga fresca por tratamiento y se utilizaron para determinar la calidad nutracéutica de la lechuga. Se colocó 1 g de muestra en un tubo Falcon de 15 mL y se agregaron 10 mL de etanol grado reactivo. Después de 1 min de agitación en Vortex, se dejaron reposar durante 24 h. Los extractos etanólicos se decantaron posteriormente a 3500 x g y el sobrenadante se transfirió a un tubo Falcon y se almacenó a -20 °C hasta su uso.

El contenido fenólico total se determinó mediante una modificación del método de Folin-Ciocalteau (García-Nava, 2009). Se tomaron 150 μL de extracto etanólico, se diluyeron en 3 mL de agua (milli-Q), se agregaron 250 μL de reactivo de Folin-Ciocalteau (1N), se agitó y se dejó reaccionar durante 3 min. Posteriormente se añadieron 750 μL de Na2CO3 (20%) y 950 μL de agua (milli-Q). Se dejó reposar la solución durante 2 h y se cuantificaron las muestras en un espectrofotómetro UV-Vis a 760 nm. El patrón se preparó con ácido gálico. Los resultados se expresaron en mg GAE 100 g-1 de peso fresco.

Los flavonoides totales se determinaron por colorimetría (García-Nava, 2009). Se tomaron 200 μL de extracto etanólico, se mezclaron con 1,25 μL de agua (milli-Q) y 75 μL de NaNO2 (5%). Después de 5 min de reposo, se agregaron 150 μL de AlCl3. Posteriormente, se añadieron 500 μL de NaOH (1 M) y 275 μL de agua (milli-Q). Se agitó vigorosamente y las muestras se cuantificaron en un espectrofotómetro UV-Vis a 510 nm. El estándar se preparó con quercetina disuelta en etanol absoluto (y = 0.0122x-0.0067; r2 = 0.965). Los resultados se expresaron en mg QE 100 g-1 de peso fresco.

La capacidad antioxidante total se midió mediante el método DPPH + in vitro (Brand-Williams et al. 1995). Se preparó una solución de DPPH+ (Aldrich, St. Louis, Missouri, EE. UU.) en etanol, a una concentración de 0,025 mg mL-1. Se mezclaron 700 μL de extracto etanólico con 1.300 μL de solución DPPH+, después de 30 min las muestras se cuantificaron en un espectrofotómetro UV-Vis a 517 nm. Los resultados se expresaron en μ M equivalente en Trolox 100 g-1 de peso fresco.

Análisis estadístico

El diseño experimental fue completamente al azar con seis repeticiones por tratamiento, considerándose una planta como unidad experimental. Las variables respuesta fueron analizadas mediante un análisis de varianza para determinar las diferencias entre los tratamientos y donde se detectó diferencia significativa, se utilizó la prueba Tukey (P ≤ 0.05).

Resultados y discusión

Rendimiento

La aspersión foliar de Se en las dosis utilizadas no afectó el peso fresco de la lechuga (Tabla 1). Debido a que él Se no es considerado esencial para el metabolismo de las plantas, no se esperaría que la suplementación con Se cause cambios en el crecimiento y rendimiento de los cultivos (Hossain et al. 2021). Sin embargo, existen reportes contradictorios al respecto, ya que él Se en dosis bajas afecta positivamente el rendimiento (Zhu et al. 2017) y altas dosis causan toxicidad en las plantas debido a la alta producción de especies reactivas de oxígeno, que inhiben el crecimiento y el rendimiento (Lapaz et al. 2019). Los resultados son consistentes con los trabajos reportados por Wang et al. (2020) en Triticum aestivum L y Rahim et al. (2020) en Solanum lycopersicon L, quienes tampoco encontraron cambios en el rendimiento. En general la respuesta de la planta al Se depende de la concentración utilizada (Gaucín-Delgado et al. 2020); la sensibilidad de la especie (El-Ramady et al. 2020), la especie química utilizada y el método de aplicación, por lo que no existe una dosis única para todos los cultivos (Oliveira et al. 2018).

Tabla 1 Efecto de la aplicación foliar de Na2SeO4 sobre el peso fresco y composición proximal de lechuga. 

Na2SeO4 Peso fresco Grasa cruda Proteína cruda % Fibra cruda
μ ML-1 g ----------------- % -----------------
Control 568.2 3,14c 14.55e 16.63d
10 769.7 3,44bc 17.44b 16.04e
20 771.7 5.15a 18.28a 17.61a
40 667.7 3.69b 16.36c 17.05c
60 656.9 4.8a 15.05d 17.21b

* Letras diferentes indican una diferencia significativa según la prueba de Tukey (P ≤ 0.05).

Composición proximal

Los resultados obtenidos muestran que la aspersión foliar con Se causó cambios significativos (P ≤ 0.05), en el contenido de grasa, proteína y fibra cruda (Tabla 1). Se aprecia que los mayores valores de estos parámetros fueron obtenidos con la aspersión foliar de 20 μ M L-1. Los incrementos de este tratamiento con relación al testigo fueron de 20.4, 5.6 y 39% para el contenido de grasa, proteínas y fibra cruda, respectivamente. La utilización de Se en los programas de biofortificación es una buena estrategia agronómica; debido a que además de incrementar el contenido de oligoelementos esenciales para la nutrición humana, mejora sustancialmente la calidad proximal de los vegetales ya que la adecuada proporción de fibra, proteína y grasa en algunos vegetales de hoja verde sugieren su potencial como agentes anabólicos y como fuentes alternativas de energía (Moussa et al. 2020). Las proteínas consumidas en la dieta humana proveen un aminoácido que el cuerpo no es capaz de producir (Khan et al. 2019). La grasa cruda determina los grasos lípidos libres y puede modificar el sabor de los alimentos (Emelike et al. 2020). Adicionalmente, un alto contenido de fibra en la dieta diaria reduce los niveles de colesterol en el cuerpo, resultando en la baja incidencia de enfermedades cardiovasculares (Chatepa y Masamba 2020). El incremento de las proteínas probablemente sea debido a una mayor síntesis de las selenoproteínas (selenometionina (SeMet) y la selenocisteína (SeCys), las cuales dependen principalmente del Se (Gupta y Gupta 2017).

Calidad nutracéutica

La calidad nutracéutica de lechuga determinada por los compuestos fenólicos, flavonoides totales y la capacidad antioxidante, fue afectada significativamente (P ≤ 0.05) por la aspersión foliar de Se. Los mayores valores se lograron con la aspersión foliar de 60 μ M L-1, superando 21.68, 105.11 y 8.6% en la cuantificación de fenoles totales, flavonoides y actividad antioxidante en las plantas del tratamiento testigo (Figura 1a, 1b, 1c). Una dieta rica en vegetales con un alto contenido de compuestos fitoquímicos es recomendable para la prevención de algunas enfermedades y el cáncer (Preciado-Rangel et al. 2021), de ahí la importancia de incrementar la biosíntesis de estos compuestos antes de su cosecha y su posterior consumo. La mayor calidad nutracéutica y actividad antioxidante en las lechugas tratadas con Se, puede estar relacionado con una mayor actividad enzimática antioxidante del glutatión peroxidasa ya que él Se forma parte de sus cuatro centros catalíticos (Hawrylak-Nowak et al. 2018). Además, se ha demostrado que este elemento regula la ruta biosintética de los fenilpropanoides, que conduce a una mayor biosíntesis de metabolitos secundarios, los cuales determinan las características organolépticas y la capacidad antioxidante (Mimmo et al. 2017). Esta respuesta también se ha reportado en investigaciones desarrolladas en diversos cultivos, con diferentes fuentes de Se y formas de aplicación (Zahedi et al. 2019, Groth et al. 2020).

Figura 1 Efecto del Se sobre el contenido de compuestos fenólicos (a), flavonoides (b), capacidad antioxidante (c) y concentración de selenio (d) en plantas de lechuga. *Las columnas con letras diferentes difieren estadísticamente entre ellas (Tukey P ≤ 0.05). 

Contenido de Se en lechuga

La bioacumulación de Se en las hojas de lechuga se incrementó de manera proporcional a la dosis asperjada (Figura 1d). La mayor acumulación de este elemento correspondió a la mayor dosis utilizada (60 μ M L-1), superando un 79% al tratamiento testigo. Desde su descubrimiento en 1817, muchos estudios han confirmado la esencialidad del Se para la salud humana, y su rol en la prevención de enfermedades crónicas, cardiovasculares, y como componente esencial de más de 25 enzimas (El-Ramady et al. 2020). No obstante, el aporte de Se que se obtiene de los alimentos de origen vegetal, en algunas regiones del mundo, no es el suficiente para suplir la ingesta diaria que fluctúa entre 55-400 y g día-1 por adulto (Stefani et al. 2020). Debido a la baja eficiencia de la fertilización edáfica, la aspersión foliar con Se, es considerado como el método más efectivo para la biofortificación de los cultivos (Deng et al. 2019), incluido los sistemas hidropónicos los cuales son muy eficientes (Smolen et al. 2014). Estudios previos muestran que la biofortificación aumenta significativamente la cantidad de elementos esenciales en la parte comestible de la planta (da Silva et al. 2020), la cual puede aumentar en los cultivos biofortificados con Se hasta 30% con respecto a los cultivos no tratados (Zhu et al. 2017). Nuestros resultados sugieren que el consumo de lechuga biofortificadas con 10 μ M de Se (~100 g) aportan la cantidad promedio de Se de 120 y g dia-1, y el consumo de lechugas biofortificadas con 60 y M de Se (~100 g), aportan la cantidad media recomendada en la ingesta diaria (~250 y g dia-1). Con lo anterior, la aspersión foliar con Se en lechuga, surge como una alternativa para mejorar la calidad nutracéutica de un cultivo de periodo corto, de rápido crecimiento, y con la capacidad de acumular Se en sus tejidos, dejándola como una opción más para disminuir la deficiencia de Se en humanos.

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Recibido: 11 de Agosto de 2021; Aprobado: 23 de Septiembre de 2021

* Autor de correspondencia: ppreciador@yahoo.com.mx

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