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Un complejo de especies es un grupo de taxones emparentados y reconocidos como especies pero que morfológicamente son difíciles de delimitar (Adams et al. 2014). La dificultad resulta de la especiación reciente, el flujo genético o la evolución repetida (paralelismo y convergencia, Cerca 2023). Por su parte, la especiación requiere de la existencia de barreras reproductivas entre poblaciones divergentes. En ocasiones, la especiación es gradual y la incompatibilidad reproductiva resulta de la acumulación de cambios genotípicos y fenotípicos en las poblaciones (Givnish 2010, Dufresnes et al. 2020). El concepto biológico de especies es útil en zoología (Mayr 1969), pero en plantas la hibridación e introgresión dificultan su aplicación. Según Cain (1954), una especie es el conjunto de individuos con variación morfológica, asociados a una distribución geográfica determinada y que están separados de otros conjuntos por una disrupción en la variación morfológica. Sin embargo, el posible flujo genético entre poblaciones divergentes genera híbridos que podrían llenar el espacio fenotípico entre poblaciones parentales. De este modo, surge un complejo de especies.
La filogeografía estudia la distribución geográfica de la variación genética entre poblaciones de una especie o entre especies emparentadas estrechamente. Analiza la distribución espacial de linajes genéticos (Avise 2000). Un linaje genético es una agrupación de entidades (alelos o haplotipos) que forman una sola línea de ascendencia y descendencia directa (Schaal et al. 1998, De Queiroz 1999, Avise 2000, Lanteri & Confalonieri 2003, Garrick et al. 2019). No cualquier segmento de un linaje puede considerarse una especie, pero una especie siempre corresponde al segmento de un linaje (De Queiroz 1999). Para delimitar un linaje como una especie debe existir congruencia entre diferentes fuentes de datos (Dufresnes et al. 2023, Burbrink et al. 2024). En particular, el método es recomendable en grupos con diversificación reciente. El género Polianthes L. (Asparagaceae) y en particular P. geminiflora (Lex.) Rose son un ejemplo ideal (Jiménez-Barron et al. 2020).
Polianthes incluye geófitas herbáceas. Producen raíces tuberosas y contráctiles, cormo y bulbo. Desarrollan inflorescencias racemosas o espigadas con una bráctea y una o dos bractéolas por nudo floral. Las flores son geminadas, pero solitarias en P. howardii Verh.-Will. El perigonio es tubular a infundibuliforme, rojo o blanco (McVaugh 1989, Solano 2000). Polianthes agrupa 23 especies endémicas de México (Solano et al. 2019).
El reconocimiento y la posición filogenética de Polianthes están bajo discusión. Jiménez-Barron et al. (2020) mostraron que Polianthes se encuentra inmerso en el género Agave L. Thiede et al. (2019) sugirieron que los géneros de la tribu Poliantheae (Manfreda Salisb., Polianthes y Prochnyanthes S.Watson) deben considerarse como agaves herbáceos. Por otro lado, Vázquez-García et al. (2024) reconocieron a los géneros de Poliantheae y propusieron a los géneros Equinoagave Vázquez, Rosales, & García-Mor., Paleoagave Vázquez, Rosales, & García-Mor. y Paraagave Vázquez, Rosales, & García-Mor.
Polianthes geminiflora fue descrita inicialmente bajo el nombre de Bravoa geminiflora Lex. y designada como especie tipo, del entonces género monotípico Bravoa Lex. (Lexarza 1824). Posteriormente, P. graminifoliaRose fue descrita por Rose (1903). McVaugh (1989) describió a P. geminiflora var. clivicola McVaugh e indicó que P. graminifolia representaba una variedad de P. geminiflora. Eventualmente, Solano (2000) realizó un análisis cladístico para evaluar las relaciones filogenéticas dentro de Polianthes y reconoció a P. graminifolia como una especie diferente. Solano & Dávila (2003) nombraron a P. multicolor E.Solano & Dávila. Después, Solano & Ríos-Gómez (2011) segregaron a P. zapopanensis E.Solano & Ríos-Gómez de P. geminiflora. Castro-Castro et al. (2015) separaron a P. cernua Art.Castro, J. G. González & Aarón Rodr. de P. geminiflora. Castro-Castro et al. (2016) hicieron lo mismo con P. quilae Art.Castro & Aarón Rodr. Adicionalmente, García-Mendoza & Solano (2007) propusieron a P. geminiflora var. pueblensis E.Solano & García-Mend. como un taxón endémico de Puebla. Consecutivamente, Solano & García-Mendoza (2013) neotipificaron a P. geminiflora y discutieron las diferencias morfológicas entre P. geminiflora var. clivicola, P. geminiflora var. geminiflora y P. geminiflora var. pueblensis.
El complejo Polianthes geminiflora incluye a P. cernua, P. geminiflora var. clivicola, P. geminiflora var. geminiflora, P. geminiflora var. pueblensis, P. graminifolia, P. multicolor, P. quilae y P. zapopanensis. Castro-Castro et al. (2015) describieron a P. cernua como una especie endémica del municipio de Mixtlán en el estado de Jalisco. Castro-Castro et al. (2016) registraron a P. geminiflora en la Ciudad de México y los estados de Durango, Guerrero, Hidalgo, Jalisco, México, Michoacán, Morelos, Nayarit, Puebla, Querétaro y Tlaxcala. Además, durante el presente estudio, P. geminiflora var. geminiflora fue encontrado en el estado de Zacatecas. Según Castro-Castro et al. (2016), P. graminifolia crece en los estados de Aguascalientes, Guanajuato, Jalisco y Zacatecas. Polianthes multicolor es endémico de Guanajuato (Solano & Dávila 2003). La distribución de P. quilae está restringida a la Sierra de Quila en los municipios de Tecolotlán y Tenamaxtlán, Jalisco (Castro-Castro et al. 2016). Por último, Solano & Ríos-Gómez (2011) publicaron que P. zapopanensis es endémico de Jalisco.
Los estados de Aguascalientes, Colima, Jalisco y Nayarit, y algunas porciones de Guanajuato, Michoacán y Zacatecas formaron parte de la Nueva Galicia (Lázaro de Arregui 1946). Polianthes zapopanensis, P. cernua y P. quilae fueron considerados como P. geminiflora en la Flora Novo-Galiciana (McVaugh 1989). Howard (1986) describió algunas poblaciones del norte de la ciudad de Guanajuato que sin duda pertenecen a P. multicolor. Aunque P. multicolor crece en Guanajuato, McVaugh (1989) no analizó ningún espécimen que pueda ser referido a este taxón (Solano & Dávila 2003). En todos los casos, los autores discutieron la similitud morfológica con P. geminiflora (Figura 1). Pérez-Álvarez (2016) analizó los límites intra e interespecíficos del complejo P. geminiflora utilizando caracteres morfológicos y solo reconoció a P. zapopanensis.
Fotografías de A. Rodríguez (A, B, D, F, H-L); F. J. Ramirez-Maravillas (C, G) y P. D. Rivas-Salazar (E).
Figura 1 Morfología floral de las especies utilizadas en el análisis. A. Polianthes geminiflora var. geminiflora, Jesús del Monte. B. P. geminiflora var. clivicola, Los Mazos. C. P. geminiflora var. clivicola, Atemajac de Brizuela. D. P. geminiflora var. geminiflora, Los Ayones. E. P. geminiflora var. pueblensis, Tlaxcolpan. F. P. geminiflora var. geminiflora, Teúl de González Ortega. G. P. geminiflora var. geminiflora, Mascota. H. P. graminifolia. I. P. quilae. J. P. cernua. K. P. howardii. L. P. multicolor. M. P. zapopanensis.
Los análisis filogeográficos han permitido analizar la diversificación, la dispersión y la disyunción de taxones con un rango geográfico similar al complejo Polianthes geminiflora o en áreas con historias geológicas y climáticas parecidas (Sosa et al. 2009, Ruiz-Sanchez & Specht 2013, Scheinvar et al. 2016, Aguirre-Planter et al. 2020, Anguiano-Constante et al. 2021, Kahl et al. 2021, López-Pérez et al. 2022, Romero-Soler et al. 2022). Un análisis filogeográfico podría identificar los linajes genéticos del complejo P. geminiflora y revelar parte de su historia evolutiva.
Materiales y métodos
Muestreo taxonómico. Se consultaron los protólogos y localidades tipo para elegir las poblaciones muestreadas. Las poblaciones tipo (topotipos y toponeotipos) de Polianthes cernua, P. geminiflora var. clivicola, P. geminiflora var. geminiflora, P. geminiflora var. pueblensis, P. quilae y P. zapopanensis fueron incluidas. También, se muestrearon poblaciones adicionales de P. geminiflora var. geminiflora, P. geminiflora var. clivicola, P. geminiflora var. pueblensis, P. graminifolia, P. zapopanensis y P. multicolor para representar el rango geográfico del complejo de especies. Por último, una población de P. howardii fue incluida como referencia para contrastar la variación genética entre especies con variación morfológica evidente (Tabla S1, Figura 1). El muestreo incluyó 4-10 individuos por población.
Extracción de ADN. Las hojas para la extracción de ADN se preservaron en gel de sílice y fueron preparados ejemplares de herbario de cada población como respaldo (Funk et al. 2017). Después, se generó un mapa de distribución de las poblaciones muestreadas con el programa QGIS v. 3.36 (qgis.org).
Para la extracción de ADN, seguimos el protocolo de Doyle & Doyle (1987). La calidad y concentración del ADN fueron verificadas utilizando un espectrofotómetro de micro volumen y geles de agarosa al 1 %. Por último, se prepararon diluciones a 40 ng/µL y se almacenaron a -20 °C.
Amplificación y secuenciación de ADN. Las regiones intergénicas de ADN del cloroplasto (ADNcp) empleadas para el análisis fueron ndhF-rpl32, rpl32-trnL y 3’rps16-5’trnK (Shaw et al. 2007, Shaw et al. 2014). Para la reacción en cadena de la polimerasa fueron utilizados 3 µL de Green taq DNA Polimerasa, 3.5 µL de agua libre de nucleasas, 0.5 µL de cada cebador y 1 µL de ADN. Los parámetros utilizados para ndhF-rpl32 fueron: cinco minutos de desnaturalización inicial a 80 °C; seguido de 30 ciclos con un minuto de desnaturalización a 95 °C, un minuto de alineamiento a 47 °C y cuatro minutos de extensión a 65 °C. Por último, cinco minutos de extensión final a 65 °C concluyeron el proceso. Los parámetros ingresados para rpl32-trnL fueron: dos minutos de desnaturalización inicial a 94 °C; seguido de 35 ciclos con un minuto de desnaturalización a 94 °C, dos minutos de alineamiento a 60 °C y dos minutos y medio de extensión a 72 °C. Cinco minutos de extensión final a 72 °C terminaron la amplificación. Los parámetros empleados para 3’rps16-5’trnK fueron: 10 minutos de desnaturalización inicial a 94 °C; seguido de 35 ciclos con 45 segundos de desnaturalización a 94 °C, un minuto de alineamiento a 50 °C y un minuto de extensión a 72 °C. El protocolo incluyó 10 minutos de extensión final a 72 °C. La calidad de las amplificaciones fue verificada con geles de agarosa al 1 %.
Los productos de PCR fueron purificados utilizando 1 µL de ExoSAP-ITTM (PCR Product Clean-up Reagent) y 5 µL de producto de PCR. Las condiciones fueron: un ciclo con 15 minutos a 37 °C y 15 minutos a 80 °C. Luego, fueron almacenados a 4 °C. Para la reacción de secuenciación se preparó una mezcla con 0.5 µL de BigDyeTM Terminator v. 3.1 (Ready Reaction Mix), 1 μL BigDye Terminator v. 1.1 5x Sequencing Buffer, 1.5 µL de agua libre de nucleasas, 1 µL de cada cebador y 1 µL de producto de PCR purificado. Las condiciones utilizadas fueron: un minuto de desnaturalización inicial a 96 °C; 25 ciclos con diez segundos de desnaturalización a 96 °C, cinco segundos de alineamiento a 50 °C y cuatro minutos de extensión a 60 °C.
Análisis de diversidad genética. La identidad de las secuencias obtenidas se verificó con la herramienta BLAST (Boratyn et al. 2013) del NCBI (blast.ncbi.nlm.nih.gov). Las secuencias fueron ensambladas con el programa S equencher v. 4.1.4 (www.genecodes.com). El algoritmo MUSCLE v. 3.8.31 (Edgar 2004), en el programa PHYDE (www.phyde.de), ejecutó un alineamiento inicial, seguido de un alineamiento manual. Los indels e inversiones fueron codificadas como mutaciones simples (Simmons & Ochoterena 2000). El número de sitios polimórficos (S), el número de haplotipos (h), la diversidad nucleotídica (π) y la diversidad haplotípica (Hd) fueron calculadas en DnaSP v. 6.12.03 (Rozas et al. 2017). Se construyó una red de haplotipos con el algoritmo Median Joining Network utilizando PopArt (Bandelt et al. 1999).
Estructura genética y filogeográfica. Para inferir la estructura genética, se ejecutó un análisis de varianza molecular (AMOVA) sin grupos a priori en el programa Arlequin v. 3.5 (Excoffier & Lischer 2010). También, se realizó un análisis espacial de varianza molecular (SAMOVA) para estimar la diferenciación genética dentro de las poblaciones (F ST), entre poblaciones dentro de los grupos (F SC), entre grupos (F CT) y el número de grupos geográficamente homogéneos y genéticamente diferenciados más probable (K, Dunpaloup et al. 2002). El valor más probable de K fue estimado con las 22 poblaciones colectadas del complejo Polianthes geminiflora, 2-19 particiones, 100 permutaciones y eligiendo la partición con el valor F CT más alto (Dunpaloup et al. 2002). Análisis filogeográficos previos indican que los grupos K pueden considerarse como linajes genéticos (Godbout et al. 2010, Zhang & Zhang 2012, Chiarini et al. 2018). Se obtuvieron los parámetros N ST y G ST con una prueba de permutación con 10,000 permutaciones realizada en Permut CpSRR v. 2.0 (Pons & Petit 1996) para inferir la estructura filogeográfica.
Historia poblacional. Los índices F S (Fu 1997) y D (Tajima 1989) fueron calculados con Arlequin v. 3.5 (Excoffier & Lischer 2010) para poner a prueba la hipótesis de neutralidad. Además, se realizó un análisis de distribución de diferencias pareadas (ADDP) en el programa DnaSP v. 6.12.03 (Rozas et al. 2017). Los modelos evolutivos de cada región fueron inferidos en jModeltest v. 2.1.6 (Darriba et al. 2012), en la plataforma CIPRES (Miller et al. 2015). El tamaño efectivo poblacional (N e) a través del tiempo fue evaluado con un análisis de gráficos de líneas de cielo bayesianas en BEAST v. 2.7.6 (Drummond et al. 2005, Suchard & Rambaut 2009). Utilizamos un reloj molecular relajado optimizado y tasas de sustitución 1.1×10-9 y 1.6×10-9 sitios/sustitución/año (Wolfe et al. 1987). Finalmente, los gráficos de líneas de cielo bayesianas fueron reconstruidas con el programa Tracer v. 1.7.2 (Rambaut et al. 2018).
Resultados
Análisis de secuencias y diversidad genética. Se incluyeron ocho taxones, 22 poblaciones y 185 individuos del complejo Polianthes geminiflora y una población de 10 individuos de P. howardii (Tabla S1, Figura 1). Se obtuvier on secuencias de cuatro a diez individuos por población. En la región ndhF-rpl32, la sección ndhF fue descartada debido a su baja calidad, el resto midió 436 pb. La región rpl32-trnL tuvo una longitud de 583 pb. Finalmente, la longitud de 3’rps16-5’trnK fue de 533 pb (Tabla S2). La base de datos concatenada incluyó 195 secuencias con una longitud de 1,552 pb cada una.
La red de haplotipos mostró 28 haplotipos, de los cuales 25 fueron encontrados en el complejo Polianthes geminiflora y tres en P. howardii (Figura 2A). El número de pasos mutacionales entre haplotipos osciló entre uno y cuatro. El H8 tuvo más conexiones. El H1 fue el más frecuente y más ampliamente distribuido. En el complejo, el número de sitios polimórficos fue S = 32 y la diversidad haplotípica y nucleotídica fue Hd = 0.9416 y π = 0.0040, respectivamente.
Figura 2 Red de haplotipos y mapa de distribución del complejo Polianthes geminiflora. A. Cada color representa un haplotipo en la red y en el mapa de distribución. Red de haplotipos, el tamaño de los círculos indica la frecuencia de los haplotipos. Las líneas negras perpendiculares a las conexiones entre haplotipos indican pasos mutacionales. Los círculos negros son haplotipos hipotéticos. B. Distribución geográfica de las poblaciones muestreadas y sus haplotipos, los números dentro de los círculos representan el número de población. DC. Desierto Chihuahuense. FVToc. sector occidental de la Faja Volcánica Transmexicana. FVTc. sector central de la Faja Volcánica Transmexicana. FVTor. sector oriental de la Faja Volcánica Transmexicana. SMOc. Sierra Madre Occidental. SMSc. Sierra Madre del Sur central. SMSoc. Sierra Madre del Sur occidental.
Estructura genética y filogeográfica. El resultado de la prueba de AMOVA sin grupos a priori del complejo Polianthes geminiflora mostró un valor F ST = 0.812 (Tabla 1). Los resultados del análisis con SAMOVA mostraron un valor de K = 19 (Tabla 1). El análisis de permutación estimó valores para los índices de diferenciación G ST = 0.320 y N ST = 0.402 (P < 0.05).
Tabla 1 Resultados del análisis de varianza molecular (AMOVA) y análisis espacial de varianza molecular (SAMOVA) del complejo Polianthes geminiflora. gd) grados de libertad; *) P < 0.05; **) P < 0.01; ***) P < 0.001.
| Fuente de variación | gd | Suma de cuadrados | Componentes de la varianza | Porcentaje de variación | Índice de fijación |
|---|---|---|---|---|---|
| AMOVA sin grupos a priori | |||||
| Entre poblaciones | 21 | 71.728 | 0.3958 Va | 81.24 | FST = 0.812*** |
| Dentro de las poblaciones | 163 | 14.899 | 0.0914 Vb | 18.76 | |
| Total | 184 | 86.627 | 0.4872 | ||
| SAMOVA K= 19 | |||||
| Entre grupos | 18 | 542.842 | 3.1299 Va | 94.85 | FCT = 0.948*** |
| Entre poblaciones dentro de los grupos | 3 | 0.089 | -0.0189 Vb | -0.57 | FSC = -0.111*** |
| Dentro de las poblaciones | 163 | 30.810 | 0.1890 Vc | 5.73 | FST = 0.942*** |
| Total | 184 | 513.741 | 3.2999 | ||
Historia poblacional. En el complejo Polianthes geminiflora, las pruebas de neutralidad arrojaron valores para D = 0.3714 (P = 0.665) y de F s = -1.1320 (P = 0.453). El ADDP tuvo una distribución multimodal (Figura 3). Los análisis de gráficos de líneas de cielo bayesianas indicaron una disminución en el N e hace ~ 100 mil años (Figura 4).
Discusión
Según Freeland (2005), valores de F ST > 0.25 indican diferenciación genética y sugieren estructura genética. Además, si N ST > G ST entonces hay estructura filogeográfica (Pons & Petit 1996). En el complejo Polianthes geminiflora, el AMOVA no jerárquico indicó estructura genética (Tabla 1). Mientras que, el análisis de permutación sugirió estructura filogeográfica. Por lo cual, las poblaciones son genéticamente diferentes, posiblemente como resultado de la diversidad topográfica de su distribución geográfica.
Un linaje genético es la agrupación de haplotipos, alelos o genes con una línea de ascendencia y descendencia directa (De Queiroz 1999). La red de haplotipos permite identificar linajes en un gráfico (Lanteri & Confalonieri 2003). En nuestro análisis, la diversidad nucleotídica y el número de pasos mutacionales entre haplotipos fueron bajos (Figura 2A). Sin embargo, la diversidad haplotípica fue alta. La red mostró dos haplogrupos principales (Figura 2A). El primero formado por los haplotipos H1 a H17, mientras que el segundo incluyó del H18 al H28. Avise (2000) propone cinco patrones filogeográficos. El primero refleja redes profundas con haplotipos alopátricos. El segundo engloba redes profundas con haplotipos simpátricos. El tercero alude a redes someras con haplotipos alopátricos. El cuarto incluye redes poco profundas con haplotipos simpátricos. Por último, en el quinto patrón los haplotipos estrechamente relacionados están confinados a localidades cercanas y los haplotipos más frecuentes tienen distribución geográfica amplia. El primer haplogrupo del complejo Polianthes geminiflora es congruente con el quinto patrón (Figura 2). Los haplotipos de este se encuentran distribuidos en el sector occidental de la Faja Volcánica Transmexicana (FVToc, Gómez-Tuena et al. 2005), la subprovincia biogeográfica Sierra Madre del Sur occidental (SMSoc, Morrone 2019) y las provincias biogeográficas Sierra Madre Occidental (SMOc) y Desierto Chihuahuense (DC, Morrone et al. 2017). Los haplotipos del segundo haplogrupo, localizados en las subprovincias biogeográficas SMSoc, Sierra Madre del Sur central (SMSc), los sectores central y oriental de la Faja Volcánica Transmexicana (FVTc, FVTor) y la provincia biogeográfica Tierras Bajas del Pacífico (TBP), siguen el tercer patrón. En el primer haplogrupo, los múltiples haplotipos conectados por pocos pasos mutacionales sugieren una dispersión reciente y repentina (Avise 2000, Freeland 2005). Mientras que, el arreglo de los haplotipos dentro del segundo haplogrupo pudo ser ocasionado por el efecto de ciclos de aislamiento prolongado seguidos de introgresión genética (Avise 2000).
El SAMOVA indicó que cada población representa un linaje, pero con dos excepciones. Polianthes geminiflora var. geminiflora (7, Tabla S1, Figura 2B) y P. multicolor forman el linaje K14 (16, 17, Tabla S1, Figura 2B. En lo sucesivo, toda referencia a cualquier taxón será acompañada por su número de población de acuerdo con la Tabla S1 y la Figura 2). Por su parte, las poblaciones de P. geminiflora var. pueblensis (12, 13) formaron el linaje K11. Sosa et al. (2009) y Martínez-Poiré (2024) obtuvieron resultados similares con poblaciones de Hunnemannia fumariifolia Sweet (Papaveraceae) y Mimophytum cardiophyllum (A. Gray ex Hemsl.) R. R. Mill ex Holstein & Weigend (Boraginaceae) respectivamente, distribuidas a lo largo de la Sierra Madre Oriental (SMO, Morrone et al. 2017). Estos casos apoyan el efecto de la irregularidad topográfica y la formación de refugios pleistocénicos en la diferenciación genética de las poblaciones.
Datos diferentes generan propuestas taxonómicas contrastantes. Nuestros resultados discrepan de las hipótesis de Solano (2000), Solano & García-Mendoza (2013) y Pérez-Álvarez (2016). Dufresnes et al. (2023) y Burbrink et al. (2024) sugieren que, erróneamente se proponen linajes genéticos como especies nuevas, a pesar de la evidencia de una especiación incompleta. No obstante, si la diferenciación de linajes es congruente con la variación morfológica, anatómica y el rango geográfico, entonces podrían tratarse de especies diferentes (Lanteri & Confalonieri 2003, Dufresnes et al. 2023). Polianthes graminifolia (15) y P. zapopanensis (19, 22) comparten un haplotipo entre sí (Figura 2A), pero son alopátricas y están morfológicamente diferenciadas. Lo mismo ocurre con P. geminiflora var. geminiflora (7) y P. multicolor (16, 17) que forman el linaje K14 (Tabla S1). Según Freeland (2005), haplotipos compartidos entre especies morfológicamente distintas y aisladas geográficamente indican flujo genético reciente o la coexistencia de haplotipos ancestrales y descendientes. Burbrink et al. (2024) sugieren que el flujo entre linajes no indica por sí solo la ausencia de aislamiento reproductivo ya que aun podrían existir límites fuertes pero permeables. La permeabilidad en las barreras reproductivas suele ser producto de una diversificación reciente (Garrick et al. 2019, Dufresnes et al. 2023). Jiménez-Barron et al. (2020) estimaron la diversificación del clado ManfredaPolianthes-Prochnyanthes en ~1.2 Ma. Nuestros resultados sugieren la convivencia de un haplotipo ancestral entre P. graminifolia (15) y P. zapopanensis (19, 22). Por otro lado, la evidencia sugiere flujo genético entre P. geminiflora var. geminiflora (7) y P. multicolor (16, 17). Esta observación es congruente con la hipótesis del origen híbrido de P. multicolor propuesta por Solano & Dávila (2003).
Polianthes cernua (1), P. howardii (23), P. multicolor (16, 17) y P. quilae (18) son alopátricas y morfológicamente diferentes. Nuestros resultados muestran que éstas son parte de linajes distintos. En otro caso, P. geminiflora var. pueblensis (14) y P. geminiflora var. geminiflora (10) comparten el haplotipo H26. Por lo tanto, es posible suponer que las diferencias discutidas por García-Mendoza & Solano (2007) y Solano & García-Mendoza (2013) entre P. geminiflora var. geminiflora y P. geminiflora var. pueblensis se traten de adaptaciones a las diferentes condiciones climáticas que existen a lo largo de la FVT. De acuerdo con el flujo de trabajo para el reconocimiento de linajes como especies y subespecies propuesto por Dufresnes et al. (2023), P. geminiflora var. geminiflora y P. geminiflora var. pueblensis son la misma entidad taxonómica. Por el contrario, las poblaciones de P. geminiflora var. clivicola (2, 6) no comparten haplotipos y tienen un número mayor de pasos mutacionales entre haplotipos en comparación a otras especies del complejo (Figura 2). Además, SAMOVA los identificó como linajes genéticos distintos al resto del complejo (Tabla S1). Sin embargo, la variación morfológica y el rango geográfico no ayudan a su reconocimiento como especies diferentes.
La red de haplotipos mostró un mayor número de pasos mutacionales entre P. geminiflora var. clivicola (3-5) y P. geminiflora var. geminiflora (9, 10), que entre P. geminiflora var. geminiflora (9, 10) y P. howardii (23). Lo mismo ocurre entre P. geminiflora var. geminiflora (9, 10) y P. geminiflora var. geminiflora (7, 8, 11). Verhoek-Williams (1975) y Hernández-Maldonado (2019) generaron híbridos fértiles cruzando especies y géneros diferentes de Poliantheae. Solano & Dávila (2003) sugirieron el origen híbrido de P. multicolor. Además, García-Mendoza & Solano (2007) describen a P. oaxacana García-Mend. & E. Solano como especie con morfología intermedia entre Polianthes y Prochnyanthes. Un caso similar ocurre con P. geminiflora var. geminiflora (11) que presenta similitudes foliares y florales con Prochnyanthes mexicana (Zucc.) Rose (Figura 1). Por lo anterior, proponemos que dentro del complejo P. geminiflora, la variación morfológica no refleja el grado de variación genética.
En el complejo Polianthes geminiflora, el número de mutaciones entre linajes varía entre uno y cuatro (Figura 2A). Los análisis filogeográficos realizados en Bakerantha caerulea (Matuda) I.Ramírez & K.J.Romero (Bromeliaceae, Romero-Soler et al. 2022), Nolina parviflora Hemsl. (Asparagaceae, Ruiz-Sanchez & Specht 2013) y Tigridia durangensis Molseed ex Cruden (Iridaceae, López-Pérez et al. 2022), codistribuidas con el complejo P. geminiflora, mostraron 5-26 pasos mutacionales entre linajes. Avise (2000) sugiere que eventos de separación históricos producen niveles altos de diferenciación genética. Por lo cual, los tiempos de divergencia podrían explicar el bajo número de pasos mutacionales entre los haplotipos de P. geminiflora. La diversificación en Polianthes ocurrió hace ~0.5 Ma, durante el Pleistoceno (Jiménez-Barron et al. 2020). En contraste, la diversificación de Bakerantha L. B. Sm., Nolina Michx. y Tigridia Juss. sucedió hace 9.05-41.1 Ma que incluye el Mioceno y el Eoceno (Goldblatt et al. 2008, Ferrari et al. 2012, Chen et al. 2013, Rivera-Martínez et al. 2022). Es decir, el grado de variación genética puede ser explicado por la formación de la FVT, que según Ferrari et al. (2012) es un proceso que tiene entre 20-19 Ma. Por otro lado, la diferenciación de los linajes de Polianthes podría ser consecuencia de la actividad volcánica y las oscilaciones climáticas del Pleistoceno (Lüthi et al. 2008, Ferrari et al. 2012, Lunt et al. 2013, Jiménez-Barron et al. 2020, Eguiarte et al. 2021). Adicionalmente, la disminución de la temperatura posterior a la última inter-glaciación (UIG, 0.13-0.116 Ma, Lüthi et al. 2008, Lunt et al. 2013) pudo disminuir el N e y acentuar la diferenciación entre las poblaciones.
Los valores no significativos en las pruebas de neutralidad indican un N e constante. La distribución multimodal del gráfico ADDP en el complejo Polianthes geminiflora (Figura 3) sugiere estabilidad poblacional. No obstante, Scaldaferro et al. (2023) sugieren que puede ser indicio de la formación de linajes. Los análisis de gráficos de líneas de cielo bayesianas muestran un N e constante en el complejo P. geminiflora hace entre 1-0.01 Ma (Figura 4), seguido de una reducción del N e a partir de la UIG (Lunt et al. 2013). Loveless & Hamrich (1984) indican que estrategias de dispersión limitadas por gravedad (por ejemplo, autocoria) aumentan la estructura genética entre poblaciones y la reducen dentro de cada población. Así, debido a la limitada dispersión de las semillas, su estructura genética refleja la estructura espacial o la distribución actual de los individuos. Cortés-Flores et al. (2013) reportaron autocoria en Echeandia durangensis (Greenm.) Cruden (Asparagaceae) y E. mexicana Cruden. Las plantas de Polianthes desarrollan una cápsula loculicida y semillas planas cubiertas por una exotesta negra simi lares a las de Echeandia Ortega (McVaugh 1989, Solano 2000). Según Whitlock (2000), la probabilidad de fijación de mutaciones nuevas es inversamente proporcional al N e. Por lo cual, el equilibrio poblacional pudo favorecer la acumulación de variación genética entre los linajes del complejo.
Las especies del complejo Polianthes geminiflora desarrollan un perigonio tubular, rojo, amarillo, verde o una combinación de todos (Figura 1). En el campo, es frecuente observar colibríes visitando las flores (MacNeill et al. 2023). Los linajes pudieron haber llegado a la misma presentación floral a través de evolución repetida (Cerca 2023). Esto representaría un paralelismo evolutivo hacia el síndrome de polinización por colibríes. Por lo cual, de acuerdo con Rocha et al. (2006), Dellinger (2020), MacNeill et al. (2023), Peralta et al. (2024) y Wessinger (2024) es posible asegurar que se trata de flores adaptadas a la polinización por estas aves. Dos hipótesis predicen la especiación en clados con este síndrome de polinización. La primera sugiere que la interacción planta-colibríes promueve la especiación (Cronk & Ojeda 2008, Ornelas et al. 2015, Wessinger 2024). En Norte América, los colibríes se originaron hace 12 Ma. Después, tuvieron un periodo de diversificación hacia los 5 Ma (Bleiwiss 1998, McGuire et al. 2014). Poliantheae se separó de su grupo hermano hace ~3.55 Ma y diversificó hace ~1.2 Ma (Jiménez-Barron et al. 2020). La diversificación del complejo P. geminiflora fue facilitada por la diversidad preexistente de colibríes (Muchhala et al. 2014). En contraste, la hipótesis propuesta por Abrahamczyk & Renner (2015) sugiere una asimetría en el número de especies de colibríes (361) y el número de especies de plantas con este síndrome de polinización (7,000). Los autores sugieren que la diversificación de clados vegetales es el resultado del gradual, continuo e independiente cambio de polinización por insectos a colibríes. De ser así, el complejo P. geminiflora podría ser un grupo polifilético (MacNeill et al. 2023).
El complejo Polianthes geminiflora tiene estructura genética y filogeográfica. La variación nucleotídica fue baja pero la diversidad haplotípica fue alta. La red de haplotipos mostró dos haplogrupos. En el primero, múltiples haplotipos conectados por pocos pasos mutacionales sugieren una dispersión reciente y repentina. Ciclos de aislamiento prolongado seguidos de introgresión genética describen al segundo haplogrupo. SAMOVA identificó 19 linajes que pueden ser explicados por el efecto de la irregularidad topográfica, la baja capacidad de dispersión y la formación de refugios pleistocénicos. Nuestros resultados no reflejan una congruencia entre la variación genética y morfológica. La evidencia sugiere la existencia de linajes con poca variación genotípica, resultado de una diversificación reciente o flujo genético entre poblaciones divergentes.
Material suplementario
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