Área de estudio

La investigación se realizó en el municipio de Tezontepec de Aldama, Hidalgo, México, en la región del Valle del Mezquital (20° 11’ 33” N y 99° 16’ 21” O, a 2007 m s. n. m.). Esta zona se encuentra rodeada por colinas y montañas conformadas por rocas sedimentarias volcánicas y calcáreas (^{Lesser et al., 2018}). El clima es semiárido, con temperaturas que varían entre 9 y 39.5 °C. La temporada de lluvias es de mayo a octubre, mientras que la estación seca oscila de noviembre a abril, con una precipitación anual de 400 a 700 mm (^{Instituto Nacional de Estadística Geografía [INEGI], 2017}).

El área de estudio se delimitó con el programa de análisis cartográfico ArcGis 10.6 (^{Esri, 2018}) y dos recorridos de campo, donde se seleccionó la superficie irrigada con aguas residuales con la menor obstrucción de población e infraestructura. La superficie de estudio abarcó 37.3 ha (20° 13’ 20.05” N y 99° 15’ 19.9” O), localizadas dentro del sistema de riego con aguas residuales del DR-100 Alfajayucan.

Muestreo de suelo y material vegetal

Dentro de las 37.3 ha se registraron 70 árboles de mezquite, de los cuales se seleccionaron aleatoriamente 24 árboles (30 %), lo cual garantizó la representatividad de la población. De cada individuo se recolectaron muestras de suelo, raíces, hojas y frutos. El muestreo se realizó en verano de 2019. Las muestras se colocaron en bolsas de papel estraza y se trasladaron al laboratorio para su análisis. En total, se obtuvieron 96 muestras: 24 de suelo y 72 de material vegetal (raíces, hojas y frutos), correspondientes a los 24 árboles evaluados.

Análisis de las muestras de suelo

El análisis de las muestras de suelo se realizó conforme a la NOM-021-RECNAT-2000 (^{Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales [SEMARNAT], 2002}). Se determinó pH (método AS-02), conductividad eléctrica (CE) en medio acuoso 1:2, textura (método de Bouyoucos AS-09), capacidad de intercambio catiónico (CIC) y bases intercambiables (Ca, Mg, Na y K) (método AS-13), materia orgánica (MO; método de Walkley y Black AS-07), nitrógeno inorgánico (Ni; método AS-08) y concentración extractable de Pb (método AS-14, con DTPA 0.005 M). La determinación de Pb se realizó por espectrofotometría de absorción atómica (SavantAA, GBC, Australia) a partir de una curva de calibración con límite de detección de 0-20 mg∙kg^-1 (^{Amezcua-Ávila et al., 2020}).

Análisis de las muestras vegetales

Las muestras vegetales de raíces, hojas y frutos se lavaron con agua destilada. Las raíces y hojas se secaron en estufa a 60 °C, mientras que los frutos se dejaron secar a temperatura ambiente. Una vez secos, los materiales se molieron. De cada muestra se pesaron 0.5 g y se colocaron en matraces Kjeldahl de 30 mL. A cada matraz se le agregaron 5 mL de la mezcla diácida (HCl 80 % y HClO₄20 %), se agitaron y se calentaron en una parrilla eléctrica a 300 °C hasta observar la emisión de gases, momento en el que se agregó 1 mL de peróxido de hidrógeno al 30 %. Este procedimiento se repitió hasta que la mezcla adquirió un color transparente turbio o hasta adicionar un total de 5 mL de peróxido de hidrógeno. Posteriormente, las muestras se dejaron enfriar durante 24 h, se diluyeron con agua destilada, se filtraron y se aforaron a 50 mL. La cuantificación de Pb se determinó mediante espectrofotometría de absorción atómica (^{Amezcua-Ávila et al., 2020}).

Factores de bioconcentración y translocación de Pb

El factor de bioconcentración (FBC) se calculó como la relación entre la concentración de Pb en los tejidos vegetales (raíces, hojas o frutos) y la concentración de Pb en el suelo. Por su parte, el factor de translocación (FT) se determinó como la relación entre la concentración de Pb de la parte aérea (hojas y frutos) y la concentración de Pb en raíz (^{Ali et al., 2013}):

Análisis estadístico

El análisis estadístico se realizó con el programa R (^{R Development Core Team, 2019}). Se calcularon medidas de tendencia central y dispersión (mínimo, máximo, media, mediana, rango y coeficiente de variación) para todas las variables. La normalidad de los datos se evaluó mediante gráficos de probabilidad normal y la prueba de Shapiro-Wilk. Además, se estimó la correlación de Spearman entre la concentración de Pb en el suelo y en los distintos órganos vegetales (raíz, hoja y fruto).

Dado que los datos no siguieron una distribución normal, se aplicó la prueba de Kruskal-Wallis para identificar diferencias significativas en las concentraciones de Pb entre los órganos vegetales. Posteriormente, se realizaron comparaciones pareadas (raíz-hoja, hoja-fruto y raíz-fruto) mediante la prueba de Mann-Whitney, con corrección de significancia.

Caracterización y concentración de Pb en los suelos

Las medidas de tendencia central y dispersión de las variables físicas y químicas de los suelos evaluados se muestran en el Cuadro 1. El pH medio fue de 7.6, correspondiente a un valor neutro a ligeramente alcalino (7.15 - 8.48) de acuerdo con la NOM-021-RECNAT-2000 (^{SEMARNAT, 2002}). En el Valle del Mezquital, ^{Siebe et al. (2016)} reportaron un pH neutro (7.3) en suelos con 102 años de riego con aguas residuales, lo cual indica que este tipo de riego no modifica significativamente dicha variable. El pH observado en el presente estudio, con 47 años de riego con aguas residuales, refuerza la estabilidad del pH bajo estas condiciones. Dicha estabilidad se atribuye a la naturaleza alcalina del suelo, resultado de la presencia de materiales calcáreos característicos de las regiones áridas de México (^{Ortiz-Solorio, 2019}).

La media de la CE fue de 0.42 dS∙m^-1, lo que clasifica al suelo como despreciable a ligeramente salino (0.22-1.42 dS∙m^-1), según la NOM-021-RECNAT-2000 (^{SEMARNAT, 2002}) (Cuadro 1). Los resultados indicaron que el riego con aguas residuales no generó salinidad en los suelos donde crecen árboles de mezquite. ^{Soto-Gonzáles et al. (2021)} señalan que esta especie tolera hasta 11.10 dS∙m^-1, lo cual evidencia su capacidad de adaptación a ambientes salinos. Por su parte, ^{Muñoz-Iniestra et al. (2017)} registraron una CE de 1.57 dS∙m^-1 en suelos no irrigados con aguas residuales donde se desarrolla el mezquite, valor superior al obtenido en el presente estudio. Estos resultados confirman la alta resistencia del mezquite a la salinidad y la estabilidad eléctrica del suelo.

La textura del suelo mostró una media de 18.66 % de arcilla, 15.5 % de limo y 65.8 % de arena (Cuadro 1), lo cual corresponde a la clase migajón arenosa según el triángulo de texturas (^{Ortiz-Solorio, 2019}). Resultados similares fueron reportados por ^{Carrillo-González et al. (2018)} y ^{Siebe et al. (2016)}, quienes documentaron concentraciones de arcilla de 18.3 y 23 %, respectivamente. Un contenido elevado de arena en comparación con la arcilla limita la capacidad de las plantas para adsorber metales pesados del suelo (^{Keçeci et al., 2020}).

El contenido de MO fue de 1.28 %, clasificado como bajo a medio (0.67-2.51 %) según la NOM-021-RECNAT-2000 (^{SEMARNAT, 2002}) (Cuadro 1). Este valor, después de 47 años de riego con aguas residuales, revela concentraciones de MO persistentemente bajas, en contraste con estudios previos realizados en la región. ^{Carrillo-González et al. (2018)} y ^{Siebe et al. (2016)} reportaron valores mínimos de 3.6 y 2.2 % de MO, respectivamente, en suelos irrigados con aguas residuales durante más de 10 años. De forma similar, ^{Sánchez-Hernández et al. (2016)} registraron concentraciones bajas de MO (0.27 a 1.23 %) en suelos del DR-028, Tulancingo, Hidalgo, irrigados con aguas residuales. Las diferencias detectadas se pueden atribuir a la carga orgánica del agua de riego, al tiempo y a la frecuencia de aplicación, así como al tipo de cultivo (maíz, frijol y alfalfa).

La CIC mostró una media de 14.17 cmol∙kg^-1, considerada de baja a media (9.13-22.77 cmol∙kg^-1) según la NOM-021-RECNAT-2000 (^{SEMARNAT, 2002}) (Cuadro 1). ^{Carrillo-González et al. (2018)} obtuvieron valores similares (9.44-22.88 cmol∙kg^-1), mientras que ^{Siebe et al. (2016)} reportaron valores entre 16 y 30 cmol∙kg^-1 en suelos irrigados con aguas residuales durante más de 100 años en el Valle del Mezquital. Estos resultados indican una limitada capacidad del suelo para retener e intercambiar cationes, lo cual sugiere que, en caso de aportarse Pb mediante las aguas residuales, este se podría lixiviar.

El contenido medio de K fue de 0.08 cmol∙kg^-1, el de Ca de 9.54 cmol∙kg^-1 y el de Mg de 2.51 cmol∙kg^-1, clasificados como muy bajo para K, y de medio a alto para Ca y Mg (Cuadro 1). La baja concentración de K se asocia con la textura migajón arenosa, que favorece la lixiviación de cationes debido a su baja CIC y alta permeabilidad. En contraste, los altos contenidos de Ca y Mg se explican por el origen calcáreo del suelo (^{Carrillo-González et al., 2018}).

El nitrógeno inorgánico presentó una media de 33.97 mg∙kg^-1, catalogada como media a muy alta (21.72-63.62 mg∙kg^-1) según la NOM-021-RECNAT-2000 (^{SEMARNAT, 2002}) (Cuadro 1). Estas concentraciones se pueden atribuir a la nitrificación del nitrógeno amoniacal incorporado mediante el riego con aguas residuales (^{Siebe et al., 2016}). La disponibilidad del N inorgánico contribuye a la fertilidad del suelo, ya que es una de las principales fuentes de N asimilable por las plantas.

El Pb extractable mostró una media de 1.99 mg∙kg^-1, con un rango de 0.28 a 12.4 mg∙kg^-1. Estos valores se encuentran por debajo de los límites máximos permisibles para suelos no contaminados establecidos por la ^{MAPA (1990)}, NOM-021-RECNAT-2000 (^{SEMARNAT, 2002}) y ^{USEPA (1993)}. ^{Carrillo-González et al. (2018)} obtuvieron valores similares en suelos irrigados durante 35 y 102 años (1.16 y 2.91 mg∙kg^-1, respectivamente) con aguas residuales en el Valle del Mezquital. La baja disponibilidad de Pb se asocia con un pH neutro a ligeramente alcalino, textura arenosa, bajo contenido de MO, baja CIC y alta concentración de Ca, ya que estas condiciones reducen su disponibilidad en el suelo (^{Kabata-Pendias, 2011}). Asimismo, el contenido de Pb en el agua utilizada para el riego, la frecuencia y el tiempo de riego con aguas residuales determinan la concentración de Pb extractable en el suelo.

Bioconcentración de Pb en árboles de mezquite

El Pb presentó una media de 79.61 mg∙kg^-1 en raíz, 21.4 mg∙kg^-1 en hoja y 64.13 mg∙kg^-1 en fruto. En ausencia de una norma mexicana para material vegetal de mezquite, se consideró la regulación de la Unión Europea, la cual establece un límite máximo de 0.2 mg∙kg^-1 para frutos de leguminosas destinados al consumo humano (^{Reyes et al., 2016}). En este sentido, los valores obtenidos superan dicho límite 320 veces, lo que representa un riesgo potencial para la salud de la población local que consume estos frutos. Por ello, se recomienda evitar su consumo hasta realizar estudios toxicológicos específicos. En el Valle del Mezquital también se han reportado concentraciones elevadas de Pb en cultivos como maíz (^{Ponce-Lira et al., 2022}), trigo, avena, frijol, tomate, chile, alfalfa y girasol (^{Ponce-Lira et al., 2020}). El consumo de cultivos contaminados puede causar efectos tóxicos, especialmente en niños y población vulnerable (^{Angon et al., 2024}).

Los coeficientes de correlación de Spearman entre Pb en suelo y raíz (ρ = -0.06; p = 0.77), suelo y hoja (ρ = 0.001; p = 0.99), y suelo y fruto (ρ = 0.30; p = 0.14) no mostraron asociaciones significativas (p > 0.05), lo cual sugiere que la acumulación de Pb en el mezquite no depende linealmente de su concentración en el suelo. Sin embargo, las concentraciones elevadas en raíz, hoja y fruto confirman su capacidad acumuladora.

El coeficiente de variación fue mayor en hoja (243 %) que en fruto (106 %) y raíz (92 %), lo cual se podría atribuir a diferencias en la biomasa del árbol, la calidad del agua residual, el tiempo y la frecuencia del riego. ^{Ponce-Lira et al. (2020)} señalan que la lámina de riego y la irrigación continua pueden influir en la acumulación de metales.

La prueba de Kruskal-Wallis mostró diferencias significativas (p < 0.05) en la concentración de Pb entre órganos vegetales, mientras que la prueba de Mann-Whitney reveló diferencias significativas (p < 0.05) entre hoja-raíz y hoja-fruto, pero no entre raíz-fruto (p > 0.05), lo cual refleja la capacidad del mezquite para absorber y distribuir el Pb en sus distintos órganos. ^{Buendía-González et al. (2012)} encontraron una mayor acumulación de Pb en la raíz de plántulas leñosas, y ^{Muro-González et al. (2020)} reportaron que el mezquite bioconcentra Pb en raíces y hojas. A diferencia de estos trabajos, en la presente investigación también se detectó una elevada concentración de Pb en los frutos, posiblemente debido a la translocación de nutrientes y metales a través del xilema durante el desarrollo del fruto. De acuerdo con ^{Kumar y Prasad (2018)}, el Pb se inmoviliza en paredes celulares y vacuolas, lo cual genera un efecto de “acumulación final” en los frutos.

La media del FBC fue de 102.86 (> 1), clasificando al mezquite como una especie acumuladora (^{González-Chávez et al., 2017}). ^{Buendía-González et al. (2010)} reportaron un FBC de 43 en plántulas de mezquite en condiciones in vitro. Es posible que la alta capacidad de acumulación del Pb en árboles de mezquite se deba a la combinación de factores fisiológicos (como los mecanismos de tolerancia de esta especie, la modificación de las paredes celulares para inmovilizar metales, la actividad de transportadores de membrana específicos [^{Skuza et al., 2022}], la acumulación de biomasa [^{Xu et al., 2023}] y la edad de los árboles) y ambientales (como el tiempo de exposición [^{Trejo-Calzada et al., 2015}], las propiedades físicas y químicas del suelo, la calidad del agua residual y la interacción con microorganismos rizosféricos).

El FT promedio fue de 9.52 (> 1), clasificando al mezquite como una especie hiperacumuladora (^{Covarrubias & Peña-Cabriales, 2017}). ^{Muro-González et al. (2020)} obtuvieron un FT de 0.75 en plantas de mezquite de un año cultivadas en invernadero sobre relaves mineros, lo cual indica una translocación limitada en ese ambiente. En contraste, los resultados del presente estudio, obtenidos en suelos irrigados con aguas residuales, confirman la capacidad hiperacumuladora del mezquite bajo estas condiciones.

La variación en la concentración de metales pesados entre los órganos vegetales depende de la eficiencia de los procesos de transporte y la redistribución interna (^{Kabata-Pendias, 2011}). Por ello, la translocación del Pb desde la raíz hacia la parte aérea podría estar regulada por mecanismos fisiológicos (procesos de movilidad del metal, así como rutas de absorción y transporte), la especie vegetal y las condiciones ambientales (^{Shi et al., 2022}; ^{Vrsaljko, 2023}). Esto explica por qué en ambientes diferentes, como relaves mineros y suelos irrigados con aguas residuales, el mezquite muestra una capacidad distinta para movilizar Pb hacia las hojas y los frutos.

Hasta donde se sabe, este es el primer estudio que reporta los valores de FBC y FT para mezquite bajo condiciones naturales de riego con aguas residuales. Los resultados destacan la importancia de investigar esta especie en su hábitat natural bajo condiciones de contaminación prolongada. Lo anterior debido a que es posible que las condiciones ambientales en el Valle del Mezquital hayan inducido mecanismos fisiológicos específicos que favorecen la acumulación y translocación de Pb en esta especie.

Futuras investigaciones deberían abordar los mecanismos fisiológicos y moleculares que regulan la absorción, acumulación y translocación del Pb en el mezquite, así como las interacciones simbióticas con microorganismos rizosféricos, los cuales podrían desempeñar un papel clave en la tolerancia y acumulación de metales pesados. Esto con la finalidad de establecer los riesgos y alcances del mezquite en ambientes contaminados.