SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.30 número2Implicaciones operativas de la resolución espacial de imágenes de drones en el mapeo de la vegetación para el manejo forestalCambios en el valor económico de servicios ecosistémicos y dinámica de coberturas y usos del suelo en la cuenca de Copalita, Oaxaca, México índice de autoresíndice de assuntospesquisa de artigos
Home Pagelista alfabética de periódicos  

Serviços Personalizados

Journal

Artigo

Indicadores

Links relacionados

  • Não possue artigos similaresSimilares em SciELO

Compartilhar


Revista Chapingo serie ciencias forestales y del ambiente

versão On-line ISSN 2007-4018versão impressa ISSN 2007-3828

Rev. Chapingo ser. cienc. for. ambient vol.30 no.2 Chapingo Mai./Ago. 2024  Epub 29-Out-2024

https://doi.org/10.5154/r.rchscfa.2023.12.063 

Artículos científicos

Monitoreo de mosco fungoso negro (Bradysia impatiens Johannsen) con trampas amarillas pegajosas en viveros forestales

Pablo Martínez-Gil1 
http://orcid.org/0009-0002-6972-8115

David Cibrián-Tovar1  * 
http://orcid.org/0000-0001-6788-0178

Antonio Villanueva-Morales1 
http://orcid.org/0000-0002-8802-0625

Víctor H. Marín-Cruz2 
http://orcid.org/0000-0002-9512-0202

Evert Villanueva-Sánchez3 
http://orcid.org/0000-0002-2132-5387

Herón Huerta-Jiménez4 
http://orcid.org/0000-0002-7935-9758

1Universidad Autónoma Chapingo, División de Ciencias Forestales. Carretera México-Texcoco km 38.5. C. P. 56230. Texcoco, Estado de México, México.

2Universidad para el Bienestar Benito Juárez García (UBBJG), Sede Milpa Alta. Av. 5 de Mayo Oriente s/n, San Bartolomé Xicomulco. C. P. 12250. Milpa Alta, Ciudad de México, México.

3Universidad Autónoma Chapingo-Consejo Nacional de Humanidades, Ciencias y Tecnologías (CONAHCYT), Laboratorio Nacional de Investigación y Servicio Agroalimentario y Forestal. Carretera México-Texcoco km 38.5. C. P. 56230. Texcoco, Estado de México, México.

4 Laboratorio de Entomología, Instituto de Diagnóstico y Referencia Epidemiológicos (InDRE). Francisco de Paula de Miranda núm. 177, col. Unidad Lomas Plateros. C. P. 01480. Álvaro Obregón, Ciudad de México, México.


Resumen

Introducción

El mosco fungoso negro Bradysia impatiens Johannsen es una plaga de importancia en los viveros forestales tecnificados de México, debido a que ocasiona mortalidad de la planta; sin embargo, los estudios sobre monitoreo de adultos son escasos.

Objetivos

Determinar la trampa más adecuada para el monitoreo de B. impatiens, caracterizar sus niveles poblacionales e identificar organismos asociados, entre ellos sus enemigos naturales.

Materiales y métodos

Se evaluó el efecto de atracción de B. impatiens a dos tipos de trampas pegajosas amarillas (circulares y bandera) y una incolora. Después de la selección de la mejor trampa, se comparó la captura de B. impatiens y organismos asociados en cuatro viveros forestales para determinar niveles poblacionales de la especie. Los datos de captura se analizaron con modelos lineales generalizados mediante regresión binomial negativa.

Resultados y discusión

La trampa bandera fue la más eficiente para la captura de adultos. Con base en la captura semanal, se calificaron subjetivamente tres niveles poblacionales: baja (<30 adultos), media (30-60 adultos) y alta (>60 adultos). Se encontró a Coenosia attenuata Stein como enemigo natural de la plaga; sin embargo, el porcentaje de captura fue bajo (1.78 %), por lo que las trampas no representan amenaza para sus poblaciones. También se encontró a Kleidotoma sp., posible parasitoide de la plaga y de C. attenuata.

Conclusiones

Es necesario un plan de manejo integrado de plagas para B. impatiens, que incluya la trampa bandera y el depredador C. attenuata como control biológico en viveros. La mosca C. attenuata, depredadora de B. impatiens, se registra por primera vez en Tlaxcala.

Palabras clave Agave salmiana; Coenosia attenuata; plaga forestal; trampa bandera; vivero forestal

Abstract

Introduction

The Dark Winged Fungus Gnat, Bradysia impatiens Johannsen, is a significant pest in modern forest nurseries in Mexico, as it causes plant mortality. However, studies on adult monitoring are scarce.

Objectives

Determine the most suitable trap for monitoring B. impatiens, characterize its population levels and identify associated organisms, including its natural enemies.

Materials and methods

The attraction effect of B. impatiens to two types of yellow sticky traps (circular and flag paper trap) and a colorless trap was evaluated. After selecting the best trap, the capture of B. impatiens and associated organisms was compared across four forest nurseries to determine the species' population levels. Capture data were analyzed using generalized linear models with negative binomial regression.

Results and discussion

Flag paper trap was the most efficient for capturing adults. Based on weekly captures, three population levels were subjectively rated: low (<30 adults), medium (30-60 adults), and high (>60 adults). Coenosia attenuata Stein was found as a natural enemy of the pest; however, the capture percentage was low (1.78 %), so the traps do not pose a threat to their populations. Kleidotoma sp., a possible parasitoid of the pest and C. attenuata, was also found.

Conclusions

An integrated pest management plan for B. impatiens is necessary, including flag paper trap and the predator C. attenuata as biological control in nurseries. C. attenuata, a predator of B. impatiens, is recorded for the first time in Tlaxcala.

Keywords Agave salmiana; Coenosia attenuata; forest pest; flag paper trap; forest nursery

Introducción

El mosco fungoso negro Bradysia impatiens Johannsen es la principal plaga de los viveros forestales tecnificados de México, aunque también es de importancia en invernaderos de hortalizas y plantas ornamentales (Marín-Cruz et al., 2022; Villanueva-Sánchez et al., 2013). En viveros de pinos se ha cuantificado hasta 30 % de mortalidad (Marín-Cruz et al., 2015). De un rango de 17 especies de pinos hospedantes, las especies cespitosas han sido las más atacadas (Marín-Cruz et al., 2022). Adultos y larvas de B. impatiens son vectores de patógenos de plantas; algunos de los hongos transmitidos son Pythium, Botrytis, Verticillium, Thielaviopsis, Cylindrocladium, Sclerotinia y varias especies de Fusarium, entre las que destacan F. circinatum Nirenberg & O´Donnell y F. oxysporum Schltdl. (García-Díaz et al., 2017; Marín-Cruz et al., 2015; Villanueva-Sánchez et al., 2013).

Los métodos de monitoreo en viveros aportan información para la toma de decisiones con respecto a la aplicación oportuna de tratamientos de combate contra plagas. El monitoreo es útil para conocer el tamaño poblacional de una plaga, mismo que al relacionarlo con impactos y costos permite definir el nivel de daño y umbral económico (Onstad et al., 2021). Santos et al. (2012) señalan que, para obtener el nivel de daño económico, es necesario contar con parámetros sobre daño por unidad de plaga y la pérdida en rendimiento del cultivo como una función del daño total.

En el monitoreo de plagas existen varios métodos de trampeo que, para considerarse efectivos, deben ser específicos, de costo bajo y fáciles de establecer, manejar y evaluar. Shin et al. (2020) demostraron que las trampas amarillas pegajosas son eficientes para atraer ciáridos. Estas se utilizan en varios ámbitos de la agricultura, debido a su potencial para el control de insectos plaga (Shi et al., 2020), ya que presentan atracción y capacidad de captura debido a su color y pegamento especial para insectos; en ocasiones, hay variaciones en la preferencia del color dependiendo del grupo en estudio (Bravo-Portocarrero et al., 2020; Pacheco-Covarrubias et al., 2016; Stukenberg et al., 2018). Para su efectividad, estas trampas deben tener estabilidad de color y del pegamento en condiciones naturales a través del tiempo (Barrera et al., 2006); se utilizan varios modelos y tamaños, pero casi siempre son grandes de manipulación difícil (Moravvej et al., 2022; Yoon et al., 2018).

Los objetivos de este estudio fueron evaluar dos tipos de trampas amarillas pegajosas con el fin de seleccionar la más eficiente para el monitoreo de B. impatiens, clasificar niveles poblacionales de acuerdo con la captura de la plaga e identificar los organismos asociados, incluyendo enemigos naturales.

Materiales y métodos

La investigación se dividió en dos etapas. En la primera se evaluó el efecto de atracción de dos tipos de trampas amarillas y una incolora. Después de la selección de la mejor trampa, la segunda etapa consistió en comparar la captura de B. impatiens en cuatro viveros forestales para determinar niveles poblacionales de la especie.

Primera etapa: Evaluación del efecto atrayente de trampas

En el vivero Atlangatepec, Tlaxcala, ubicado en las coordenadas 19° 32’ 27.6” N y 98° 10’ 48” O con elevación de 2 510 m, se produce maguey Agave salmiana Otto ex Salm-Dyck. En 2022 se logró una meta de 500 000 plantas. Para su producción se utilizan charolas de plástico de 54 cavidades de 190 mL con sustrato de 25 % de corteza de pino, 25 % peat moss, 25 % perlita y 25 % vermiculita. Este vivero originalmente producía planta forestal; sin embargo, en la actualidad, en México existen muy pocos viveros en producción de planta forestal de clima templado, debido principalmente a programas productivos como ‘Sembrando vida’ que requiere planta con otras características; además, hubo un gran porcentaje de conversión de los viveros tecnificados a viveros con un sistema tradicional.

El vivero cuenta con módulos de producción con mesas metálicas de 1.47 m de ancho, 48.1 m de largo y 70 cm de alto. La capacidad es de 384 charolas por mesa y se aplica tezontle al suelo para evitar el crecimiento de maleza. La producción está protegida con malla sombra y plástico de invernadero. En el vivero también se produce agave mezcalero y árboles frutales como guayaba y granada.

Tipos de trampas

Trampa circular amarilla

Se construyeron manualmente con tapas de plástico para recipientes comerciales. Las tapas miden 12.1 cm de diámetro con una superficie de 114 cm2. Una tapa sirvió de fondo, se pintó con aerosol amarillo-seguridad acrílico, se secó y se cubrió con otra, pero sin el borde. La cubierta se impregnó con aceite de motor o pegamento comercial para insectos, cuya base es polibuteno y aromina. Las trampas se fijaron con grapas en un palo de madera. Posteriormente, las trampas con capturas se apilaron una sobre otra para su almacenaje y revisión posterior (Figura 1).

Figura 1 Procedimiento de elaboración de trampas circulares para la captura de Bradysia impatiens en viveros forestales. 

Trampa circular transparente

Para su elaboración se utilizó el mismo tipo de tapas que en la trampa circular. Al ser incolora, la trampa se utilizó como testigo en relación con el factor del color amarillo como atrayente de mosco fungoso negro.

Trampa rectangular (bandera)

La trampa es de policarbonato tamaño carta (21.59 x 27.94 cm), disponible en las tiendas de productos insecticidas. La trampa tiene pegamento en el lado amarillo, es reticulada con líneas cada 2.4 cm y está cubierta con papel encerado, lo que permite despegar y volver a pegar con facilidad. Para propósitos de agilizar la manipulación de la trampa, cada hoja se cortó en cuatro secciones, lo que generó trampas de 10.77 x 13.97 cm con 150 cm2 de área; cada una se engrapó en un palo de la longitud requerida según la altura de la planta. Para la instalación, el palo de soporte se insertó en los tubetes, se dobló el papel encerado y se fijó con clips de oficina. La trampa tiene la ventaja de que la captura queda protegida al regresar el papel encerado a su posición original y fijarlo con los mismos clips. El conteo de insectos se facilitó por el reticulado (Figura 2).

Figura 2 Modificación del tamaño y montaje de la trampa rectangular, para facilitar el conteo de individuos capturados de Bradysia impatiens

Instalación de las trampas

Las trampas se instalaron el 4 de marzo de 2022 a una altura máxima de 10 cm por encima del ápice de las plantas; posteriormente, se cambiaron durante tres semanas consecutivas (10, 17 y 24 de marzo).

La trampa circular amarilla doble se instaló con orientación hacia el sur y norte (tipo A y tipo B, respectivamente). Se eligieron dichas orientaciones porque de ellas provienen las principales rachas de viento, un factor importante en la captura de artrópodos voladores. La trampa circular transparente (testigo) y la trampa amarilla rectangular (trampa bandera) se ubicaron en orientación sur.

Se colocaron 30 trampas de cada tipo en las platabandas de maguey con un diseño al azar-sistemático; es decir, se eligió el orden de manera aleatoria, resultando trampa bandera, circular amarilla y testigo. Las trampas se colocaron a una altura ≤10 cm desde la parte más alta de las plantas (Figura 3), debido a que B. impatiens tiene un comportamiento de vuelo corto y salta alrededor de las plantas y charolas (Wilkinson & Daugherty, 1970).

Figura 3 Vivero de Atlangatepec, Tlaxcala. A) Larva de Bradysia impatiens y daños en Agave salmiana, B) trampa circular amarilla (orientación norte y sur), C) trampa testigo (orientación sur), D) trampa bandera (orientación sur), E) acomodo de trampas de manera sistemática. 

Las trampas se cambiaron cada semana (tres fechas) y se transportaron al Laboratorio de Entomología Forestal de la División de Ciencias Forestales en la Universidad Autónoma Chapingo. El número de individuos de B. impatiens (machos y hembras por separado) en cada trampa se contó con ayuda del microscopio estereoscópico Leica® y aguja de disección. La especie se identificó morfológicamente con base en las características señaladas por Villanueva-Sánchez et al. (2013) y Marín-Cruz et al. (2015), antes del conteo. También se contabilizaron los organismos asociados que se capturaron.

Detección de enemigos naturales de Bradysia impatiens

En marzo de 2022 se detectaron moscas de la familia Muscidae; de acuerdo con Bautista-Martínez et al. (2017), Coenosia attenuata Stein es depredadora de B. impatiens, por lo que del 2 al 9 de junio de 2023 se instalaron 20 trampas en el vivero para constatar la presencia de este depredador en Tlaxcala.

Análisis estadístico

Primeramente, se ajustó el modelo con la regresión de Poisson a los datos de conteos, pero se encontró evidencia de sobre dispersión, al ser la varianza notablemente mayor que la media de los datos, lo cual limita la apropiabilidad del modelo Poisson que requiere dichas medidas aproximadamente iguales. Esto se corrigió utilizando regresión binomial negativa con función de enlace, un modelo alternativo que no demanda dicho criterio.

Los conteos de individuos capturados de B. impatiens se analizaron mediante el ajuste de modelos lineales generalizados con el programa R (R Core Team, 2021). Específicamente, se usó regresión binomial negativa para modelar los conteos absolutos y regresión binomial negativa para tasas para modelar el número de individuos capturados por área (cm2). La función de enlace correspondiente al modelo de regresión binomial negativa es la siguiente:

log(μij)= C+Tj

donde,

µ ij = conteo medio esperado de la i-ésima replicación (i = 1, …, 30) del j-ésimo tipo de trampa

C = constante

T j = efecto del j-ésimo tipo de trampa (j = 1, 2, 3, 4)

Para el modelo de regresión binomial negativa para tasas, la función de enlace es:

logμijAj= C*+ Tj*

donde,

A j = área (cm2) del j-ésimo tipo de trampa

C * = constante

T * j = efecto del j-ésimo tipo de trampa

La tasa se consideró como la captura total de B. impatiens dividida entre el área (cm2) de las trampas. Con este ajuste se reduce el error por diferencia de áreas en los tipos de trampas. Para obtener la captura diaria de B. impatiens se dividió la captura semanal por trampa entre el número de días y se calculó la media por tipo de trampa. Adicionalmente, se realizó la comparación de medias de Tukey para determinar diferencias estadísticas entre tipos de trampa con una confiabilidad de 95 % (P = 0.05).

Segunda etapa: Comparación de niveles de población de Bradysia impatiens

Con base en los resultados de la primera etapa, la trampa bandera se seleccionó para determinar el nivel poblacional de B. impatiens en dos viveros de Toluca (central e invernadero) y otros dos en Michoacán (Morelos y Asociación de Silvicultores). Las trampas se instalaron el 31 de marzo de 2022 en Toluca y el 1 de abril de 2022 en Michoacán, obteniendo dos fechas de colecta: el 21 de abril y 11 de mayo para los viveros del Estado de México y el 22 de abril y 12 de mayo para los viveros de Michoacán. Estos viveros producen planta de Pinus montezumae Lamb., P. hartweggii Lindl., P. oocarpa Schiede ex Schltdl., P. leiophylla Schiede ex Schltdl. & Cham., P. pseudostrobus Lindl. y P. devoniana Lindl., algunas son especies cespitosas con fuerte atracción del ataque de B. impatiens; sin embargo, no se consideró a la especie como un factor importante, ya que todas las producidas en estos viveros son hospedantes de la plaga como lo reportan Marín-Cruz et al. (2015, 2022).

En cada vivero se instalaron 15 trampas por cada fecha, con un total de 120 trampas evaluadas en los cuatro viveros. Estas se trasladaron al laboratorio y las capturas se contaron con la metodología señalada en la primera etapa. Con base en los resultados se propusieron niveles poblacionales conforme a la condición fitosanitaria de los viveros.

Análisis estadístico

Se ajustó un modelo de regresión binomial negativa a los datos de conteos con la siguiente función de enlace:

logμij=  α+Vj

donde,

µ ij = conteo medio esperado en la i-ésima trampa (i = 1, ..., 30) del j-ésimo vivero

( = constante

V j = efecto del j-ésimo vivero (j = 1, 2, 3, 4)

Para el análisis estadístico se utilizaron los datos de las dos fechas de captura y para definir los niveles poblacionales se calculó la captura semanal dividiendo los datos brutos entre el número de semanas que estuvieron establecidas las trampas, suponiendo que la captura semanal es uniforme. Las capturas correspondieron a tres semanas de exposición; es decir, seis semanas de evaluación para obtener las dos fechas de captura. Adicionalmente, a las medias se les aplicó la prueba de Tukey para identificar diferencias estadísticas entre los viveros (P = 0.05).

Insectos asociados

Para la primera etapa, los insectos se identificaron a nivel de orden, familia, género o especie según sus características morfológicas, condición de conservación y complejidad en la trampa. Para la segunda etapa se incluyeron organismos de otras clases taxonómicas dentro de Arthropoda. Además, se colectaron los dípteros con un aspirador entomológico y se identificaron morfológicamente en el laboratorio del Instituto de Diagnóstico y Referencia Epidemiológicos (InDRE).

Resultados

Primera etapa: Comparación del efecto atrayente de las trampas

Se registró el número de individuos capturados de B. impatiens (Figura 4) y de otros dípteros de tamaño y coloración similar. El análisis estadístico se centró en B. impatiens con un porcentaje de captura de 67.05 % del total de organismos. Del total de la plaga, 40.01 % se capturó con la trampa bandera, 42.17 % con la trampa circular amarilla (24.89 % con la B [orientación norte] y 22.28 % con la A [exposición sur]) y 12.80 % con la trampa testigo (circular sin color).

Figura 4 Bradysia impatiens. A) Hembra en el cuello de la raíz de Agave salmiana, B) macho capturado en trampa bandera. 

De acuerdo con el Cuadro 1, el análisis estadístico determinó diferencias de captura entre las trampas amarillas pegajosas y la testigo; la trampa bandera capturó una cantidad significativamente mayor de insectos (P = 0.05). Por otra parte, la orientación de las trampas (norte y sur) no tuvo efecto, ya que la captura fue similar en norte y sur (P = 0.3046). El total de B. impatiens fue la captura acumulada en las tres semanas; de igual manera, el total representa el acumulado de organismos capturados.

Cuadro 1 Comparación de medias de captura de Bradysia impatiens por tipo de trampa pegajosa en tres semanas de evaluación. 

Tipo de trampa Captura semanal por trampa Captura media
diaria por trampa
Captura total de
B. impatiens
Total de insectos
Rectangular amarilla (bandera) 160.60 ± 12.11 a 22.94 14 454 21 012
Circular amarilla (B)1 97.11 ± 8.43 b 13.87 8 740 13 016
Circular amarilla (A)1 79.48 ± 6.91 b 11.35 7 153 11 651
Circular transparente (testigo) 52.33 ± 5.64 c 7.47 4 710 6 694

1Orientaciones norte (B) y sur (A). Medias ± error estándar con letras diferentes implican diferencia estadística significativa de acuerdo con la prueba de Tukey (P = 0.05).

Segunda etapa: Comparación de niveles de población de Bradysia impatiens

El Cuadro 2 señala que los niveles de población en los viveros del Estado de México (Invernadero y Central) son diferentes a los de Michoacán (Morelos y Asociación de Silvicultores); particularmente, el vivero Central tuvo mayor cantidad de mosco fungoso negro capturado, mientras que en los viveros de Michoacán fue menor sin diferencias entre estos. La captura media por trampa refleja la capacidad de la herramienta y varía de acuerdo con el vivero; en el vivero Central se obtuvo la media superior (209 adultos en tres semanas de evaluación).

Cuadro 2 Captura de Bradysia impatiens por vivero. Datos de 30 trampas divididas en dos cambios (fechas de colecta) de 15 trampas cada tres semanas. 

Vivero Captura por trampa Captura media
diaria por trampa
Captura total de
B. impatiens
Total de insectos
Central 209.86 ± 38.93 a 10 6 296 11 532
Invernadero 90.90 ± 20.92 b 4 2 727 11 274
Morelos 38.26 ± 2.75 c 2 1 148 2 301
Asociación de Silvicultores 32.96 ± 3.44 c 2 989 2 635

1Medias ± error estándar con letras distintas muestran diferencia estadísticamente significativa de acuerdo con la prueba de Tukey (P = 0.05).

En cada fecha de colecta, la captura diaria de B. impatiens (Cuadro 2) se obtuvo mediante la captura de tres semanas dividida entre el número de días de exposición de las trampas, para después calcular la media de las dos fechas evaluadas (seis semanas en total).

Niveles poblacionales de Bradysia impatiens

Se identificaron niveles poblacionales bajos (<30 adultos por semana), medios (30 a 60 adultos por semana) y altos (>60 adultos por semana). Estos no se asociaron con daños económicos, pero deben ser ajustados en un estudio posterior que los relacione con daños o mortalidad de planta (Figura 5).

Figura 5 Niveles poblacionales de Bradysia impatiens en los viveros muestreados con la trampa bandera en el Estado de México (Invernadero y Central) y Michoacán (Morelos y Asociación de Silvicultores). Los niveles bajo, medio y alto representan el grado de infestación. 

Insectos asociados

En la primera etapa se capturaron dípteros de varias familias, tales como: Muscidae (mosca cazadora C. attenuata), Ceratopogonidae (Dasyhelea sp.), Chironomidae, Psychodidae, Ephydridae y Syrphidae. En la segunda etapa se capturaron individuos de otros insectos (Himenópteros, Hemípteros, Coleópteros y Arácnidos), algunos sin relación con el mosco fungoso, pero en el vivero Central se encontraron también individuos de las familias Muscidae (C. attenuata), Psychodidae y Ceratopogonidae (Dasyhelea sp.).

De los anteriores, C. attenuata es la única especie de importancia forestal (Figura 6) como depredador de B. impatiens. Adicionalmente, se capturó a Kleidotoma sp. (Hymenoptera: Figitidae), la cual es reportada como parasitoide de B. impatiens y de otros dípteros, incluyendo a C. attenuata (Buffington et al., 2020). En la detección de enemigos naturales se observó que, del total de insectos (6 327), la trampa bandera capturó 1.78 % de C. attenuata (113), 11.49 % (727) de Kleidotoma sp. y 68.92 % (4 361) de B. impatiens.

Figura 6 Coenosia attenuata. A) Adulto macho, B) hembra y C) genitalia de macho en vista ventral y lateral. 

Coenosia attenuata (Muscidae)

Es una mosca pequeña de color gris claro. Los machos son más pequeños que las hembras. Las patas son amarillentas en los machos y grisáceas en hembras. El abdomen es uniformemente gris claro en los machos y presenta algunas manchas más oscuras en las hembras (Figura 6) y el abdomen tiene tres rayas negras transversales distintivas (Kaldor et al., 2022). Bautista-Martínez et al. (2017) la reportó por primera vez en México depredando moscos fungosos y otras plagas en Zapopan, Jalisco. El presente estudio es el primer reporte en Tlaxcala y Estado de México, y el segundo a nivel nacional.

Dasyhelea sp. (Ceratopogonidae)

Los mosquitos picadores de este género se identificaron por el M. C. Heron Huerta Jiménez, taxónomo de Diptera del InDRE (Figura 7A). La especie pertenece a un grupo con morfología y biología diversas, tienen distribución cosmopolita; sin embargo, no son de importancia forestal (Lu et al., 2020).

Psychodidae

Esta familia presenta gran variedad de hábitos alimenticios, algunos son saprófitos y micófagos (Figura 7B). Las hembras en ocasiones son hematófagas, lo que trae problemas de salud al ser humano al ser transmisores de enfermedades, por lo que no tiene importancia forestal (Vivero-Gómez et al., 2013).

Chironomidae

Son insectos de distribución amplia en cuerpos de agua (Figura 7C), se alimentan de materia orgánica y en ocasiones son considerados indicadores de contaminación acuática (Oviedo-Machado & Reinoso-Flórez, 2018).

Ephydridae

Son una familia diversa y ampliamente distribuida (Figura 7D), no tienen importancia forestal, pero algunas especies son consideradas plagas agrícolas (Mathis et al., 2016).

Syrphidae

Es una familia diversa con presencia en varios hábitats (Figura 7E). La subfamilia Syrphinae posee gran número de especies depredadoras de hemípteros, tales como Aphididae, Coccidae y Aleyrodidae (Arcaya-Sánchez et al., 2017).

Figura 7 Otros dípteros capturados en las trampas amarillas pegajosas. A) Dasyhelea sp. (Ceratopogonidae), B) Psychodidae, C) Chironomidae, D) Ephydridae y E) Syrphidae. 

Kleidotoma sp.

Las hembras (Figura 8) buscan activamente larvas de dípteros en ambientes como las heces de animales y materia orgánica en descomposición, por lo que hay una alta probabilidad de que Kleidotoma sp. parasite larvas de B. impatiens (Fontal & Nieves-Aldrey, 2004); sin embargo, de la mayoría de las especies no se conocen los hospedantes. Aunque puede jugar un papel importante como parasitoide de la plaga, también se ha reportado como parásito de C. attenuata (Buffington et al., 2020).

Figura 8 Macho de Kleidotoma sp. (Hymenoptera: Figitidae). Fotografía e identificación: U. M. Barrera-Ruíz. 

Captura general de la trampa bandera

En el vivero Atlangatepec, la captura media de B. impatiens en la trampa bandera fue de 68.78 % (14 454 adultos de una captura de 21 012 organismos totales) en las tres semanas (30 trampas por fecha, con un acumulado de 90 trampas). En el vivero Morelos, la captura media de B. impatiens fue 49.89 % (1 148 de 2 301) y en el vivero de la Asociación de Silvicultores fue 37.53 % (989 de 2 635); en los viveros Central e Invernadero fue de 54.59 % (6 296 de 11 532) y 24.18 % (2 727 de 11 274), respectivamente; los porcentajes corresponden a seis semanas acumuladas (30 trampas por vivero) en las dos fechas de colecta.

La trampa bandera capturó, en promedio diario, 14 machos y 11 hembras en Atlangatepec; un macho y una hembra en los viveros Morelos y Asociación de Silvicultores; siete machos y tres hembras en el vivero Central; y tres machos y una hembra en el vivero Invernadero.

Discusión

En las trampas transparentes hubo menor captura que en las amarillas, situación que evidenció la influencia de este color como atrayente de los adultos de B. impatiens, lo cual concuerda con lo mencionado por An et al. (2019), Atakan y Pehlivan (2015), Murtaza et al. (2019), Prema et al. (2018) y Allan et al. (2020).

En la comparación de tipo de trampas, uno de los factores que se consideró fue la orientación, debido a que, en la zona de estudio (Atlangatepec, Tlaxcala), las principales rachas de viento provienen del sur y norte, por ello se eligieron para la disposición de la trampa circular amarilla (A y B); sin embargo, el viento se presentó con mayor frecuencia e intensidad de sur a norte, por lo que se decidió colocar las trampas bandera y testigo hacia la orientación sur. Los resultados no mostraron diferencias estadísticas entre las orientaciones, aunque, numéricamente, hubo mayor captura en la trampa norte. Esto debido posiblemente a que el viento tuvo la función de repeler la presencia de B. impatiens, pues como señala Wilkinson y Daugherty (1970), el vuelo de los adultos es débil. Con base en estos resultados, se recomienda la colocación de las trampas en orientaciones donde no haya viento excesivo para el monitoreo de la especie.

En el estudio se utilizaron trampas de tamaños relativamente pequeños en forma circular (114 cm2) y rectangular (150 cm2). A pesar de ello, cuando se tuvieron capturas mayores de insectos, el conteo resultó complicado, por lo que se tomaron muestras de las superficies; en el caso de la trampa circular, secciones en forma de pastel, y en el caso de las rectangulares, hileras del reticulado. Generalmente, en otros estudios, las trampas para monitoreo son grandes y de evaluación difícil, y en algunos casos son similares a los tamaños probados en este estudio. Sun et al. (2017) sugieren el uso de algoritmos de visión artificial, los cuales permiten contar y clasificar a los insectos de manera automática para optimizar el tiempo; sin embargo, esta tecnología necesita mucha capacitación, por lo que el conteo manual sigue siendo la forma más utilizada para evaluar las trampas amarillas pegajosas.

Los niveles poblacionales clasificados como bajo, medio y alto se eligieron de manera arbitraria con base en la condición fitosanitaria de los viveros, por lo que son valores de referencia que pueden ser ajustados con la cuantificación de daños por B. impatiens y con los costos de combate. Dichos niveles podrían ser usados como base para tomar decisiones sobre el tamaño poblacional de la plaga. Con esta estimación se sugiere el inicio de actividades preventivas cuando el nivel poblacional alcanza el nivel medio, tales como: manejo de la humedad ambiental y del sustrato; eliminación de la cubierta circular de musgo generada en la superficie del sustrato, llamada comúnmente ‘galleta’, ya que es un espacio propicio para que las larvas proliferen; y la aplicación de métodos de combate conforme lo indica el Comité de Acción contra la Resistencia a los Insecticidas (IRAC, 2024).

Es posible que el desplazamiento de B. impatiens en el país se facilite con el transporte de planta infestada (Marín-Cruz et al., 2022) que, a su vez, trae consigo el movimiento de C. attenuata, especie que ahora se encontró en el Estado de México y Tlaxcala. Zou et al. (2021) reportan que C. attenuata es capaz de ingerir desde 12 a 24 adultos de B. impatiens por día. Por otro lado, Kleidotoma sp. tiene el potencial de parasitar a muchas especies de dípteros, incluso puede estar mermando la población de la mosca cazadora C. attenuata, reduciendo su capacidad depredadora (Buffington et al., 2020).

La mosca Dasyhelea sp. y las de Chironomidae y Ephydridae se capturaron en las trampas amarillas pegajosas. El parecido de estas moscas en tamaño, color y forma con B. impatiens puede confundir al viverista al momento de contar la captura, por lo que es necesaria la capacitación del personal de los viveros en la identificación de los adultos; incluso, las de Psychodidae y Syrphidae pueden confundir al evaluador y conducirlo a decisiones equivocadas (Arcaya-Sánchez et al., 2017; Vivero-Gómez et al., 2013).

Conclusiones

La trampa bandera puede ser útil para el monitoreo del mosco fungoso negro Bradysia impatiens en viveros forestales, ya que captura mayor cantidad de adultos que las trampas circulares. Los niveles poblacionales deben ser precisados en estudios posteriores para determinar el umbral económico de la plaga con base en los costos de combate y cuantificación de daños. La mosca C. attenuata, depredadora de B. impatiens, tiene porcentaje bajo de captura (1.78 %), por lo que las trampas no representan amenaza para sus poblaciones. La captura de organismos asociados es considerable con respecto a B. impatiens y, debido a su apariencia y tamaño similares, pueden confundirse fácilmente. Es necesario un plan de manejo integrado de plagas para B. impatiens, que incluya la trampa bandera y el depredador C. attenuata como control biológico; además, se debe estudiar a Kleidotoma sp. para identificar su potencial como parasitoide de la plaga y de C. attenuata.

Agradecimientos

Al proyecto A-S-67865 del Fondo 003 del CONAHCYT (anteriormente Fondo Sectorial CONAFOR-CONACYT) “Monitoreo, evaluación de daños, manejo preventivo y control de la secadora y pudrición de raíz causados por Fusarium spp. y las moscas fungosas Bradysia y Lycoriella” por el financiamiento para la investigación.

REFERENCIAS

Allan, S. A., George, J., Stelinski, L. L., & Lapointe, S. L. (2020). Attributes of yellow traps affecting attraction of Diaphorina citri (Hemiptera: Liviidae). Insects, 11(7), 452. https://doi.org/10.3390/insects11070452 [ Links ]

An, L., Yang, X., Lunau, K., Fan, F., Li, M., & Wei, G. (2019). High innate preference of black substrate in the chive gnat, Bradysia odoriphaga (Diptera: Sciaridae). PLoS ONE, 14(5), e0210379. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0210379 [ Links ]

Arcaya-Sánchez, E. A., Mengual, X., & Rojo, S. (2017). Especies de Syrphidae (Insecta: Diptera) del Parque Universitario de la UCLA, Estado Lara, Venezuela. Investigación Agraria, 19(2), 112‒119. https://doi.org/10.18004/investig.agrar.2017.diciembre.112-119 [ Links ]

Atakan, E., & Pehlivan, S. (2015). Attractiveness of various colored sticky traps to some pollinating insects in apple. Turkish Journal of Zoology, 39(3), 474‒481. https://doi.org/10.3906/zoo-1403-62 [ Links ]

Barrera, J. F., Montoya, P., & Rojas, J. (2006). Bases para la aplicación de sistemas de trampas y atrayentes en manejo integrado de plagas. In J. F. Barrera, & P. Montoya (Eds.), Trampas y atrayentes en detección, monitoreo y control de plagas de importancia económica (pp. 1‒16). Sociedad Mexicana de Entomología-Colegio de la Frontera Sur. https://www.researchgate.net/publication/237736490_Bases_para_la_aplicacion_de_sistemas_de_trampas_y_atrayentes_en_manejo_integrado_de_plagasLinks ]

Bautista-Martínez, N., Illescas-Riquelme, C. P., & García-Ávila, C. J. (2017). First report of “Hunter-Fly” Coenosia attenuata (Diptera: Muscidae) in Mexico. Florida Entomologist, 100(1), 174‒175. https://doi.org/10.1653/024.100.0126 [ Links ]

Bravo-Portocarrero, R., Zela, K., & Lima-Medina, I. (2020). Eficiencia de trampas pegantes de colores en la captura de insectos de hortalizas de hoja. Scientia Agropecuaria, 11(1), 61‒66. https://doi.org/10.17268/sci.agropecu.2020.01.07 [ Links ]

Buffington, M. L., Forshage, M., Liljeblad, J., Tang, C., & van Noort, S. (2020). World Cynipoidea (Hymenoptera): A key to higher-level groups. Insect Systematics and Diversity, 4(4), 1-69. https://doi.org/10.1093/isd/ixaa003 [ Links ]

Fontal, F., & Nieves-Aldrey, J. L. (2004). Estudio comparado de diversidad de Eucoilinos paleárticos (El Ventorrillo, España) y neotropicales (P. N. Coiba, Panamá) (Hymenoptera, Cynipoidea, Figitidae, Eucoilinae). Boletín de la S. E. A., (35), 51−101. https://core.ac.uk/download/pdf/36068323.pdfLinks ]

García-Díaz, S. E., Aldrete, A., Alvarado-Rosales, D., Cibrián-Tovar, D., Méndez-Montiel, J. T., Valdovinos-Ponce, G., & Equíhua-Martínez, A. (2017). Efecto de Fusarium circinatum en la germinación y crecimiento de plántulas de Pinus greggii en tres sustratos. Agrociencia, 51(8), 895‒908. https://www.agrociencia-colpos.org/index.php/agrociencia/article/view/1334/1334Links ]

Insecticide Resistance Action Committee (IRAC) . (2024). Clasificación del modo de acción de insecticidas y acaricidas incluyendo nematicidas. https://irac-online.org/documents/folleto-modo-de-accion-insecticidas-y-acaricidas/?ext=pdfLinks ]

Kaldor, A. D., McHugh, J. V., Schmidt, J. M., Luo, X., Gariepy, T. D., & Blaauw, B. R. (2022). First documented wild population of the "Hunter Fly", Coenosia attenuata Stein (Diptera: Muscidae) in North America. Insects, 13(11), 970. https://doi.org/10.3390/insects13110970 [ Links ]

Lu, X., Duan, C., Ning, Y., Jiang, X. H., & Hou, X. H. (2020). Morphology of the immature stages of Dasyhelea silvatica Wang, Zhang & Yu with redescriptions of adults (Diptera, Ceratopogonidae). Zookeys, 961, 119‒127. https://doi.org/10.3897/zookeys.961.53882 [ Links ]

Marín-Cruz, V. H., Cibrián-Tovar, D., García-Díaz, S. E., Pérez-Vera, O. A., Huerta-Jiménez, H., & Magdaleno-Hernández, E. (2022). Identificación y distribución del mosquito fungoso negro, Bradysia impatiens Johannsen, 1912 (Diptera: Sciaridae) en viveros de clima templado. Revista Mexicana de Ciencias Forestales, 13(73), 175‒196. https://doi.org/10.29298/rmcf.v13i73.1261 [ Links ]

Marín-Cruz, V. H., Cibrián-Tovar, D., Méndez-Montiel, J. T., Pérez-Vera, O. A., Cadena-Meneses, J. A., Huerta, H., Rodríguez-Yam, G., & Cruz-Rodríguez, J. A. (2015). Biología de Lycoriella ingenua y Bradysia impatiens (Diptera: Sciaridae). Madera y Bosques, 21(1), 113‒128. http://www.scielo.org.mx/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S1405-04712015000100009&lng=es&tlng=esLinks ]

Mathis, W. N., Júnior, F. D. A. R., & Couri, M. S. (2016). Family Ephydridae. Zootaxa, 4122(1), 752‒770. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4122.1.64 [ Links ]

Moravvej, G., Heidari-Latibari, M. & Ghafouri-Moghaddam, M. (2022). New record of black fungus gnat (Diptera: Sciaroidea, Sciaridae) from Iran, with a first record for the fauna of the Middle East. Journal of Insect Biodiversity and Systematics, 8(2), 207-218. https://doi.org/10.52547/jibs.8.2.207 [ Links ]

Murtaza, G., Ramzan, M., Ghani, M. U., Munawar, N., Majeed, M., Perveen, A., & Umar, K. (2019). Effectiveness of different traps for monitoring sucking and chewing insect pests of crops. Egyptian Academic Journal of Biological Sciences, 12(6), 15‒21. https://doi.org/10.21608/eajbsa.2019.58298 [ Links ]

Onstad, D. W., Bueno, A., & Favetti, B. M. (2019). Economic thresholds and sampling in integrated pest management. In D. W. Onstad & P. R. Crain (Eds.), The economics of integrated pest management of insects (pp. 122‒139). CABI. https://dokumen.pub/the-economics-of-integrated-pest-management-of-insects-9781786393678-1786393670.htmlLinks ]

Oviedo-Machado, N., & Reinoso-Flórez, G. (2018). Aspectos ecológicos de larvas de Chironomidae (Diptera) del río Opia (Tolima, Colombia). Revista Colombiana de Entomología, 44(1), 101‒109. https://doi.org/10.25100/socolen.v44i1.6546 [ Links ]

Pacheco-Covarrubias, J. J., Soto-Nolasco, J., & Valenzuela-Valenzuela, J. M. (2016). Densidad poblacional de mosca blanca Bemisia spp. (Hemiptera: Aleyroididae) en el Valle de Guaymas-Empalme, Sonora, México/ Population density of Whitefly in the Guaymas-Empalme Valley, Sonora, Mexico. Biotecnia, 18(3), 9-13. https://doi.org/10.18633/biotecnia.v18i3.329 [ Links ]

Prema, M. S., Ganapathy, N., Renukadevi, P., Mohankumar, S., & Kennedy, J. S. (2018). Coloured sticky traps to monitor thrips population in cotton. Red, 625, 740nm. Journal of Entomology and Zoology Studies, 6(2), 948‒952. http://www.entomoljournal.comLinks ]

R Core Team (2021). R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing. Vienna, Austria. https://www.R-project.org/Links ]

Santos, A. O., Herney-Varón, D. E., Gaigl, A., & Floriano, A. (2012). Nivel de daño económico para Neohydatothrips signifer (Thysanoptera: Thripidae) en maracuyá en el Huila, Colombia. Revista Colombiana de Entomología, 38(1), 23‒29. http://www.scielo.org.co/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0120-04882012000100004&lng=en&tlng=esLinks ]

Shi, L., He, H., Yang, G., Huang, H., Vasseur, L., & You, M. (2020). Are yellow sticky cards and light traps effective on tea green leafhoppers and their predators in Chinese tea plantations? Insects, 12(1), 14. https://doi.org/10.3390/insects12010014 [ Links ]

Shin, Y. K., Kim, S. B., & Kim, D.-S. (2020). Attraction characteristics of insect pests and natural enemies according to the vertical position of yellow sticky traps in a strawberry farm with high-raised bed cultivation. Journal of Asia-Pacific Entomology, 23(4), 1062-1066. https://doi.org/10.1016/j.aspen.2020.08.016 [ Links ]

Stukenberg, N., Ahrens, N., & Poehling, H. M. (2018). Visual orientation of the black fungus gnat, Bradysia difformis, explored using LEDs. Entomologia Experimentalis et Applicata, 166(2), 113-123. https://doi.org/10.1111/eea.12652 [ Links ]

Sun, Y., Cheng, H., Cheng, Q., Zhou, H., Li, M., Fan, Y., Shan, G., Damerow, L., Lammers, P., & Jones, S. (2017). A smart-vision algorithm for counting whiteflies and thrips on sticky traps using two-dimensional Fourier transform spectrum. Biosystems Engineering, 153, 82‒88. https://doi.org/10.1016/J.BIOSYSTEMSENG.2016.11.001 [ Links ]

Villanueva-Sánchez, E., Ibáñez-Bernal, S., Lomelí-Flores, J. R., & Valdez-Carrasco, J. (2013). Identificación y caracterización de la mosca negra Bradysia difformis (Diptera: Sciaridae) en el cultivo de nochebuena (Euphorbia pulcherrima) en el centro de México. Acta Zoológica Mexicana, 29(2), 363‒375. http://www.scielo.org.mx/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0065-17372013000200008&lng=es&tlng=esLinks ]

Vivero-Gómez, R. J., Ortega-Gómez, E., Aparicio-Argumedo, Y., Torres-Gutiérrez, C., Muskus-López, C., & Bejarano-Martínez, E. E. (2013). Flebotominos adultos e inmaduros (Diptera: Psychodidae): registros para el Caribe colombiano. Boletín de Malariología y Salud Ambiental, 53(2), 157‒164. http://ve.scielo.org/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S1690-46482013000200005&lng=es&tlng=esLinks ]

Wilkinson, J. D., & Daugherty, D. M. (1970). The biology and immature stages of Bradysia impatiens (Diptera: Sciaridae). Annals of the Entomological Society of America, 63(3), 656‒660. https://doi.org/10.1093/aesa/63.3.656 [ Links ]

Yoon, J. B., Kim, H. H., Kim, D. H., Yang, C. Y., & Seo, M. H. (2018). Optimal height of installing sticky traps for monitoring fungus gnats. Journal of Mushrooms, 16(1), 57‒60. http://doi.org/10.14480/JM.2018.16.1.57 [ Links ]

Zou, D., Coudron, T. A., Zhang, L., Xu, W., Xu, J., Wang, M., Xiao, X., & Wu, H. (2021). Effect of prey species and prey densities on the performance of adult Coenosia attenuata. Insects, 12(8), 669. https://doi.org/10.3390/insects12080669 [ Links ]

Recibido: 04 de Diciembre de 2023; Aprobado: 21 de Mayo de 2024

Creative Commons License This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License