SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.30 número1Cambios en la diversidad y estructura arbórea de un bosque templado bajo dos tratamientos silvícolas en Durango, MéxicoTendencias mundiales en el modelado de la distribución de especies arbóreas índice de autoresíndice de materiabúsqueda de artículos
Home Pagelista alfabética de revistas  

Servicios Personalizados

Revista

Articulo

Indicadores

Links relacionados

  • No hay artículos similaresSimilares en SciELO

Compartir


Revista Chapingo serie ciencias forestales y del ambiente

versión On-line ISSN 2007-4018versión impresa ISSN 2007-3828

Rev. Chapingo ser. cienc. for. ambient vol.30 no.1 Chapingo ene./abr. 2024  Epub 03-Dic-2024

https://doi.org/10.5154/r.rchscfa.2023.05.029 

Artículo científico

Variación de la biomasa de musgos como efecto del uso y manejo de sitios en un bosque de Abies religiosa (Kunth) Cham. & Schltdl. en México

Jaydine Pen1 
http://orcid.org/0000-0003-4061-6080

Arturo Sánchez-González1  * 
http://orcid.org/0000-0002-3190-8789

José F. Juárez-López1 
http://orcid.org/0000-0003-2291-1588

Claudio A. Hernández-Becerra2 
http://orcid.org/0000-0003-3986-1302

1 Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, Centro de Investigaciones Biológicas, Laboratorio de Ecología de Poblaciones. Ciudad del Conocimiento, km 4.5 carretera Pachuca-Tulancingo. C. P. 42184. Mineral de la Reforma, Hidalgo, México.

2 Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas, Parque Nacional El Chico. Carretera Casas Quemadas-Mineral del Chico km 7.5. C. P. 42120. Mineral del Chico, Hidalgo, México.


Resumen

Introducción:

Los musgos son organismos pioneros caracterizados por su alta capacidad de almacenamiento de agua y biomasa, por lo que desempeñan un papel estructural y funcional importante en los ecosistemas terrestres.

Objetivo:

Analizar si existe variación en la biomasa y capacidad de almacenamiento de agua en las especies de musgos como efecto del uso y manejo de sitios en un bosque de oyamel del Parque Nacional El Chico, Hidalgo, México

Materiales y métodos:

Se seleccionaron 10 sitios distribuidos en un intervalo altitudinal de 2 781 a 2 981 m: tres en la zona núcleo del parque, tres en la zona de amortiguamiento (turismo sin extracción de musgo) y cuatro en la zona con extracción de musgo. En cada sitio se establecieron parcelas y subparcelas para estimar la biomasa y capacidad de almacenamiento de agua (CAA) de las especies de musgos. Asimismo, se determinó la cobertura del estrato herbáceo y arbustivo de los sitios.

Resultados y discusión:

En todos los sitios predominó por biomasa Thuidium delicatulum (Hedw.) Schimp. var. delicatulum. La biomasa más alta de musgos (0.140 g∙cm-2) se encontró en un sitio de extracción (Esquillero), mientras que la mayor CAA (0.254 g∙cm-2) se estimó en sitios destinados al ecoturismo (La Orozca). En los sitios con extracción de musgos, la cobertura de los estratos herbáceo y arbustivo fue escasa y la biomasa muscinal incrementó.

Conclusiones:

El uso (conservación, ecoturismo) y manejo (extracción) del bosque afecta los valores de biomasa y CAA de los musgos y el porcentaje de cobertura del sotobosque (herbáceas y arbustos).

Palabras clave: briofitas; extracción de musgo; oyamel; Parque Nacional El Chico; Thuidium delicatulum.

Abstract

Introduction:

Mosses are pioneer organisms known for their high-water storage capacity and biomass. Consequently, they play a significant structural and functional role in terrestrial ecosystems.

Objective:

The aim of the present study was to analyze whether there is variation in moss biomass and water storage capacity among moss species because of site use and management in a fir forest at Parque Nacional El Chico, Hidalgo, México

Materials and methods:

A total of ten sites were selected, distributed across an altitudinal range of 2 781 to 2 981 m: three in the core zone of the park, three in the buffer zone (tourism without moss extraction), and four in the zone with moss extraction. Plots and subplots were established at each site to estimate the biomass and water storage capacity (WSC) of moss species. Furthermore, the coverage of the herbaceous and shrub strata at the sites was determined.

Results and discussion:

Thuidium delicatulum (Hedw.) Schimp. var. delicatulum predominated in biomass across all sites. The highest moss biomass (0.140 g∙cm-2) was found in an extraction site (Esquillero), while the highest Water Storage Capacity (WSC) (0.254 g∙cm-2) was estimated in ecotourism-oriented sites (La Orozca). In sites with moss extraction, coverage of the herbaceous and shrub strata was minimal, and moss biomass increased.

Conclusions:

Use (conservation, ecotourism) and management (extraction) of the forest affects the biomass and WSC values of mosses and the percentage of understory cover (herbaceous and shrubs).

Keywords: bryophytes; moss extraction; fir forest; Parque Nacional El Chico; Thuidium delicatulum.

Ideas destacadas:

  • La biomasa más alta de musgos se encontró en sitios donde estos son extraídos.

  • La mayor capacidad de almacenamiento de agua de los musgos se estimó en sitios de ecoturismo.

  • En todos los sitios predominó por biomasa Thuidium delicatulum (Hedw.) Schimp. var. delicatulum.

  • En los sitios con extracción de musgo, la cobertura herbácea y arbustiva fue escasa.

Introducción

Las briofitas (antoceros, hepáticas y musgos) conforman el segundo grupo más diverso de plantas, con aproximadamente 13 000 especies (Goffinet et al., 2008). Debido a que estas no poseen mecanismos para la regulación eficaz del contenido de agua (poiquilohidria), los ambientes más adecuados para su desarrollo y reproducción son húmedos con temperatura moderada y con exposición indirecta a la luz solar (Vanderpoorten & Goffinet, 2009).

Las briofitas cumplen un papel importante en el mantenimiento de la humedad en los ecosistemas terrestres, dado que pueden almacenar un volumen alto de agua, cerca de 50 % del total de agua de lluvia interceptada (Delgadillo-Moya, 2014; Vanderpoorten & Goffinet, 2009). Los musgos, en particular, contribuyen de manera significativa a la biomasa vegetal en varios ecosistemas; además, son organismos pioneros, porque favorecen la formación de suelo y la retención de agua en el sistema.

Los musgos poseen alta sensibilidad a cambios en las condiciones ambientales, lo cual se relaciona con sus características anatómicas (v. g. tejidos poco diferenciados y filidios de una célula de grosor) y fisiológicas (poiquilohidria). El cambio climático y el disturbio (v. g. deforestación, fragmentación y cambio de uso del suelo) pueden afectar la abundancia y distribución de los musgos, porque el incremento en la temperatura favorece la pérdida de agua por evapotranspiración, lo cual disminuye la actividad metabólica y provoca daño en los tejidos (Oishi, 2018; Siwach et al., 2021; Toro Manriquez et al., 2020).

Con respecto a los usos directos, los musgos son utilizados para el monitoreo de la contaminación del aire, debido a que absorben partículas y compuestos químicos de la atmósfera que almacenan en sus tejidos (Siwach et al., 2021). Asimismo, estas briofitas constituyen un recurso forestal no maderable de importancia económica en México, en especial durante la temporada navideña (Acatitla Pluma et al., 2020); sin embargo, la extracción y venta intensiva de los musgos impiden la regeneración de sus poblaciones y ocasionan deterioro ambiental del suelo y del bosque, lo cual podría representar un riesgo para la supervivencia de estos (Anastacio Martínez et al., 2017; Hernández-Rodríguez & Delgadillo-Moya, 2021).

Delgadillo-Moya (2014) menciona que la información sobre la diversidad florística, importancia ecológica y usos potenciales de los musgos en México todavía es escasa. En el caso particular del estado de Hidalgo se han realizado algunos estudios enfocados a conocer la riqueza y distribución de este grupo de plantas, pero la mayor parte del territorio no ha sido explorado (Delgadillo et al., 2014). En la presente investigación se plantearon los siguientes objetivos: 1) analizar si existe variación en la biomasa y capacidad de almacenamiento de agua en las especies de musgos de sitios destinados a la conservación, ecoturismo y extracción en el bosque de oyamel del Parque Nacional El Chico, Hidalgo, México y, 2) estimar si la cobertura del estrato herbáceo y arbustivo difiere entre los sitios de acuerdo con las condiciones de uso. Lo anterior con la finalidad de aportar información sobre el efecto de la extracción de los musgos en este bosque de oyamel.

Materiales y métodos

Área de estudio

El Parque Nacional El Chico (PNC) se encuentra en la Sierra de Pachuca, dentro de la Faja Volcánica Transmexicana. El clima que predomina en el área es C(m)(w)b(i’)gw’’; es decir, templado subhúmedo con lluvias en verano, con temperatura media anual entre 12 y 18 °C y precipitación total anual de 1 479.5 mm (Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas [CONANP], 2005; Razo-Zárate et al., 2013). La vegetación dominante en el PNC está conformada por bosques templados subhúmedos de Abies (62.9 %), Quercus-Abies (10.55 %), Juniperus (4.67 %), Quercus (3.97 %), Abies-Quercus (3.93 %), Quercus-Pinus (2.25 %), Pinus (1.87 %), Cupressus (1.16 %) y Pinus-Quercus (0.87 %); además, se encuentra pastizal-matorral secundario (2.18 %) y, en el resto del área, vegetación acuática, ruderal y arvense, rupícola y xerófila. Los tipos de vegetación mencionados se desarrollan, en general, entre numerosas formaciones rocosas, pequeños valles, lagunas y ríos (CONANP, 2005).

Sitios y unidades de muestreo de musgos

Los sitios de muestreo en el bosque de oyamel del PNC, dominado por Abies religiosa (Kunth) Cham. & Schltdl., se eligieron con base en los criterios siguientes: 1) tres sitios sin extracción de musgos, localizados en la zona núcleo (ZN), 2) tres sitios sin extracción de musgo, pero con actividades de ecoturismo (aledaños a la ZN) y 3) cuatro sitios donde se permite la extracción de musgos (en la periferia del PNC). Los sitios de muestreo se distribuyen en un intervalo de altitud de entre 2 780 y 2 900 m (Figura 1).

Figura 1 Localización de los sitios de muestreo, dentro (zona núcleo) y en la periferia (zona de ecoturismo y extracción de musgos) del Parque Nacional El Chico, Hidalgo, México. 

En cada sitio de muestreo se establecieron dos parcelas de 10 m x 10 m al azar, separadas por una distancia de 10 a 15 m entre sí, de acuerdo con la metodología BRYOLAT (Gabriel et al., 2014). Cada parcela se dividió en 25 cuadros de 2 m x 2 m, para posteriormente seleccionar tres de ellos al azar. Cada cuadro se dividió en microcuadros de 5 cm x 5 cm, para realizar el muestreo en tres de ellos seleccionados al azar. Por lo tanto, el muestreo se realizó en 18 microparcelas en cada sitio: un sitio, dos parcelas, tres cuadros por parcela, tres microparcelas por cuadro; es decir 1 × 2 × 3 × 3 = 18.

Estimación de biomasa y capacidad de almacenamiento de agua

La biomasa y la capacidad de almacenamiento de agua (CAA) de los musgos se estimaron en el siguiente orden: (1) separación de muestras por sitio, (2) determinación de las especies presentes en cada muestra, (3) estimación del peso o biomasa en seco (BS), para ello las muestras se colocaron sobre periódico y se dejaron secar por una semana a la temperatura ambiente del laboratorio, y (4) estimación de la biomasa o peso saturado o en húmedo (BH), para lo cual las muestras se hidrataron por 30 minutos y se colocaron en una malla durante una hora con el fin de preservar su integridad y eliminar el exceso de agua por escurrimiento (Oishi, 2018). Los pesos se determinaron usando una balanza granataria o una balanza analítica, de acuerdo con la cantidad de biomasa. La CAA de las especies/muestras se determinó con la fórmula descrita por Oishi (2018): CAA (g∙100 cm-2) = BH - BS.

Cobertura de los estratos herbáceo y arbustivo

En cada localidad se establecieron dos parcelas de 10 m x 10 m al azar, para definir el porcentaje de cobertura de los estratos herbáceo y arbustivo, de acuerdo con la escala propuesta por Braun-Blanquet (Mueller-Dombois & Ellenberg, 1974), modificada por Mejía Canales et al. (2018); donde, 5 = 75 a 100 %, 4 = 50 a 74.9 %, 3 = 25 a 49.9 %, 2 = 10 a 24.9 % y 1 = menos de 9.9. %. Para ello, de manera visual, se estimó el porcentaje aproximado del área total del suelo, que estaba oculto por la cobertura del estrato herbáceo o arbustivo, sin considerar la superposición entre individuos (Fehmi, 2010) ni la identidad taxonómica de las especies en ambos estratos. Los porcentajes de cobertura de las dos parcelas de cada localidad se promediaron para obtener un solo valor en la escala de Braun-Blanquet.

Cobertura del dosel

La cobertura del dosel se estimó con un densiómetro esférico convexo. Para ello, en cada parcela de muestreo (dos por sitio) se hicieron cinco mediciones (en cada esquina y en la parte central); en cada posición se estimó la cobertura considerando los cuatro puntos cardinales, como se indica en el manual de uso del densiómetro (Lemmon, 1956). A partir de estas 10 mediciones (cinco por cada parcela) se calculó la cobertura promedio por sitio de muestreo. Los resultados se consideraron una medida indirecta de la cantidad de luz que las especies de musgos reciben en el bosque (Baudry et al., 2014).

Identificación de especies

En la identificación de los ejemplares de musgos a nivel de familia y género se utilizaron las claves taxonómicas de Gradstein et al. (2001) y, a nivel de especie, con las claves de Sharp et al. (1994). La nomenclatura de las especies y de los autores taxonómicos se actualizó con base en la información de la página electrónica del proyecto WFO (2023).

Análisis de datos

Los valores de biomasa seca, biomasa húmeda y capacidad de almacenamiento de agua por sitio de muestreo no presentaron distribución normal, por lo que los datos obtenidos para cada sitio de muestreo se contrastaron entre sí, mediante la prueba no paramétrica Mann-Whitney. Esta prueba compara dos muestras independientes (pares de sitios de muestreo) cuando los datos no están normalmente distribuidos y genera un estadístico de prueba U y un valor P, que se utilizan para definir si los dos grupos (pares de sitios de muestreo) son significativamente diferentes. El análisis se realizó con el programa de cálculo PAST versión 4.03 (Hammer et al., 2001) que estima de forma automática un ajuste o corrección de Bonferroni del valor P, con base en el número de comparaciones realizadas entre sitios de forma independiente, para evitar errores en la interpretación de los resultados (Matamoros & Ceballos, 2017).

Resultados

Especies de musgos con mayor biomasa en el bosque de oyamel

Se identificaron cinco especies de musgos con importancia estructural en los 10 sitios de muestreo, pero Thuidium delicatulum (Hedw.) Schimp. var. delicatulum tuvo los valores más altos de biomasa. Se determinaron otras dos variedades en esta especie: Thuidium delicatulum var. peruvianum y T. delicatulum var. radicans, pero presentaron valores bajos de biomasa. Las otras especies de musgos más representativas por sus valores de biomasa fueron Bryum argenteum Hedw., Ceratodon purpureus (Hedw.) Brid., Cyrto-hypnum mexicanum (Mitt.) W. R. Buck & H. A. Crum y Helicodontium capillare (Hedw.) A. Jaeger (Cuadro 1). En el Anexo 1 se describen las características generales de las especies y variedades identificadas con datos sobre su hábitat (tipo de vegetación), altitud, clima y distribución geográfica.

Cuadro 1 Registro de las especies de musgos (1 = presente, 0 = ausente) de acuerdo con el sitio de muestreo: Zona núcleo (A = Cedros, B = Los Shishis, C = Los Conejos), zona turística (D = Camino Hacia Conejos, E = Peña de la Orozca, F = Orozca) y zona de extracción de musgo (G = Esquillero, H = Esquillero, I = Cruz Blanca, J = Viga Tirada) en un bosque de Abies religiosa en el Parque Nacional El Chico, Hidalgo. 

Especie Sitios de muestreo
A B C D E F G H I J
Bryum argenteum Hedw. 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1
Ceratodon purpureus (Hedw.) Brid. 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Cyrto-hypnum mexicanum (Mitt.) W. R. Buck & H. A. Crum 0 0 1 1 0 1 0 1 1 1
Helicodontium capillare (Hedw.) A. Jaeger 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Thuidium delicatulum (Hedw.) Schimp. var. delicatulum 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1
T. delicatulum var. peruvianum (Mitt.) H. A. Crum 1 0 0 0 0 1 1 0 1 0
T. delicatulum var. radicans (Kindb.) H. A. Crum, Steere & L. E. Anderson 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0

Capacidad de almacenamiento de agua, biomasa húmeda y biomasa seca

El Cuadro 2 indica que la especie T. delicatulum var. delicatulum predominó ampliamente sobre las demás por su presencia y valores estructurales: biomasa seca, biomasa húmeda y CAA. La Figura 2 muestra los resultados de la prueba Mann-Whitney, los cuales señalan que la biomasa seca, biomasa húmeda y CAA de los musgos varían significativamente (P < 0.05) entre la mayoría de los sitios analizados. Los sitios de la zona núcleo (A, B y C) fueron semejantes entre sí en las tres variables analizadas, pero presentaron valores más bajos de biomasa y CAA que la mayoría de los sitios de muestreo de las zonas de ecoturismo (E y F) y de extracción de musgos (I y J). Con respecto a los sitios de la zona de ecoturismo (D, E y F), solo el sitio D difirió de los demás en las tres variables analizadas; pero sí presentaron diferencias estadísticamente significativas (P < 0.05) con la mayoría de los sitios de la zona núcleo y de la zona de extracción de musgos. Por otra parte, los sitios con extracción de musgos (G, H, I y J) presentaron diferencias entre sí en las tres variables analizadas; los sitios G y H con valores bajos de biomasa seca, biomasa húmeda y CAA difirieron en forma significativa de los sitios I y J. Al comparar los sitios de la zona de extracción, con respecto a los de la zona núcleo y de ecoturismo, se observó que dos de ellos (I y J) tuvieron valores significativamente más altos en las tres variables analizadas (Figura 2).

Figura 2 Prueba de Mann Whitney para I) capacidad de almacenamiento de agua (color amarillo), II) biomasa húmeda (color verde) y III) biomasa seca (color azul) de los musgos identificados en un bosque de Abies religiosa. Los bigotes indican los valores máximos y mínimos de las variables en cada sitio y la línea vertical dentro de las cajas representa la mediana e indica donde se encuentran el 50 % de los datos. Las letras en la parte inferior de la figura (eje de las abscisas) representan los nombres de los sitios: A: Cedros, B: Los Shishis. C: Los Conejos, D: Camino hacia Conejos, E: Peña Orozca, F: La Orozca, G: Esquillero 7, H: Esquillero 8, I: Cruz Blanca y J: Viga Tirada. Cada sitio se contrastó con cada uno de los nueve sitios restantes; las letras en la parte superior de cada caja corresponden a los sitios con los cuales el sitio del eje de las abscisas tuvo diferencias estadísticamente significativas (P < 0.05) de acuerdo con la prueba de Bonferroni. Por ejemplo, en la primera gráfica, los sitios A, B, C y D no presentaron diferencias significativas entre sí, por lo que no se incluyen letras en la parte superior de las cajas correspondientes. En cambio, los sitios E y F (eje de las abscisas) sí mostraron diferencias significativas con respecto a los sitios C y D. 

Cuadro 2 Registro de la aportación de biomasa seca (BS), biomasa húmeda (BH), proporción de biomasa húmeda con respecto a la biomasa seca (BH/BS) y capacidad de almacenamiento de agua (CAA) por especie de musgo en un bosque de Abies religiosa en el Parque Nacional El Chico, Hidalgo. 

Taxón BS (g∙cm-2) BH (g∙cm-2) BH/BS (%) CAA (g∙cm-2)
Bryum argenteum 22.35 126.44 5.7 1.041
Ceratodon purpureus 24.7 124.08 5 0.994
Cyrto-hypnum mexicanum 35.2 185.61 5.3 1.503
Helicodontium capillare 5.6 34.33 6.1 0.287
Thuidium delicatulum var. delicatulum 585.12 4 455.51 7.6 36.445
T. delicatulum var. peruvianum 35.46 170.31 4.8 1.349
T. delicatulum var. radicans 3.6 23.6 6.6 0.2

Por otra parte, el Cuadro 3 indica que el porcentaje de cobertura de especies herbáceas y arbustivas, estimado con la escala Braun-Blanquet, difirió entre los sitios de muestreo de acuerdo con el tipo de perturbación o manejo (conservación, ecoturismo y extracción de musgos). Los sitios de la zona núcleo y de ecoturismo del PNC presentaron estratos herbáceo y arbustivo bien desarrollados (50 % o más de cobertura), pero el estrato arbustivo fue menos representativo en la zona núcleo (25 % o más de cobertura). En contraste, en los sitios de la zona de extracción de musgos, la cobertura de los estratos herbáceo y arbustivo fue baja (25 % o menos), por lo que el piso forestal estaba cubierto por plantas de hábito rastrero; es decir, por los musgos. Es importante mencionar que, en todos los sitios de muestreo, la especie arbórea dominante fue A. religiosa y que la cobertura del dosel fue relativamente homogénea (entre 92.5 y 98 %).

Con respecto a los estratos herbáceo y arbustivo, en todos los sitios, las especies más comunes y con mayor contribución al porcentaje de cobertura fueron: Acaena elongata L., Ageratina glabrata (Kunth) R. M. King & H. Rob., Alchemilla procumbens (Rose) Rydb., Baccharis conferta Kunth, Ribes ciliatum Humb. & Bonpl. ex Roem. & Schult., Roldana angulifolia (DC.) H. Rob. & Brettell, Salvia elegans Vahl, Sigesbeckia jorullensis Kunth y Symphoricarpus microphyllus Kunth. Es conveniente recalcar que el porcentaje de cobertura de hierbas y arbustos se estimó a nivel de estrato, no a nivel de especie.

Cuadro 3 Cobertura de los estratos herbáceo, arbustivo y dosel, capacidad de almacenamiento de agua (CAA) y biomasa (CAA/biomasa seca) de musgos en cada sitio de muestreo de un bosque de Abies religiosa en el Parque Nacional El Chico, Hidalgo. La cobertura de los estratos arbustivo y herbáceo se determinó en forma cualitativa (visual) con base en el espacio ocupado por cada estrato.  

Sitio Cobertura del estrato (%) Altitud (m) CAA (g∙cm-2) Biomasa (g∙cm-2)
Herbáceo Arbustivo Dosel
A. Cedros 50-74.9 25-49.9 97 2 871 0.171 0.053
B. Los Shishis 50-74.9 50-74.9 93 2 919 0.161 0.051
C. Los Conejos 75-100 50-74.9 93 2 822 0.115 0.599
D. Camino Conejos 50-74.9 25-49.9 96 2 822 0.096 0.049
E. La Peña Orozca 50-74.9 25-49.9 96 2 850 0.245 0.044
F. La Orozca 50-74.9 25-49.9 94 2 851 0.254 0.042
G. Esquillero 1 10-24.9 <9.9 93 2 957 0.087 0.140
H. Esquillero 2 <9.9 <9.9 98 2 957 0.064 0.073
I. Cruz Blanca <9.9 <9.9 95 2 891 0.233 0.054
J. Viga Tirada <9.9 <9.9 94 2 901 0.245 0.042

Discusión

En todos los sitios analizados, la especie de musgo con mayor relevancia en cuanto a los valores de biomasa y CAA fue T. delicatulum var. delicatulum. La presencia e importancia estructural (biomasa más alta) de las poblaciones de este taxón en todos los sitios indican que tiene capacidad de adaptación y plasticidad fenotípica más alta que las demás especies de musgos que coexisten en el gradiente de altitud entre 2 822 y 2 981 m y tipo de vegetación analizados (Anastacio Martínez et al., 2021). Acorde con lo anterior, Cárdenas (1999) menciona que esta variedad se desarrolla en bosques maduros o en distintas etapas de la sucesión (distinto grado de perturbación) donde dominan árboles de los géneros Abies, Juniperus y Quercus, principalmente; es decir, crecen en condiciones microambientales heterogéneas ya sea bajo la sombra del dosel o con exposición a la radiación (suelo, troncos, raíces o ramas), en lugares secos o húmedos, en un intervalo altitudinal que oscila entre 2 830 y 2 900 m. De cualquier forma, todos los musgos identificados comparten características: amplia distribución geográfica en el planeta, presencia e importancia estructural en varios tipos de vegetación y en distintas etapas de la sucesión, lo cual indica que pueden sobrevivir en un espectro amplio de condiciones ambientales (Hernández-Rodríguez et al., 2021; Sharp et al., 1994).

Los resultados muestran con claridad los indicios del impacto de las actividades turísticas y de extracción sobre las especies de musgos con mayor importancia estructural del bosque de oyamel del Parque Nacional El Chico, Hidalgo, dado que existen diferencias significativas en la biomasa húmeda, biomasa seca y CAA de los musgos entre sitios de muestreo. Estas diferencias están relacionadas con el tipo de manejo o uso del bosque (extracción, turismo o conservación); sin embargo, también se encontró que, en algunos sitios, las variables fueron independientes del tipo de uso o manejo del bosque, por lo que es probable que otros factores a escala local (exposición, pendiente, tipo de suelo, entrada de luz y composición florística) y regional (temperatura y humedad) influyan sobre la estructura del estrato muscinal (Fojcik et al., 2019; Stefanska-Krzaczek et al., 2022; Toro Manriquez et al., 2020). En este sentido, varios autores indican que la presencia y abundancia de las especies de musgos está relacionada con otros grupos de plantas y con múltiples factores ambientales como la radiación solar, cobertura del dosel, humedad y propiedades del suelo (Oishi, 2018; Siwach et al., 2021; Toro Manriquez et al., 2020).

En el presente estudio, los valores de biomasa y de CAA de los musgos y el porcentaje de cobertura de los estratos herbáceo y arbustivo del bosque de oyamel del Parque Nacional El Chico difirieron de forma evidente entre sitios con manejo/uso (extracción de musgo/ecoturismo) y sin manejo (zona núcleo). Esto coincide con los resultados en otros estudios que indican que la riqueza, distribución y biomasa de las briofitas se asocian estrechamente con la composición y valores estructurales de las especies de plantas vasculares con las que coexisten (Fojcik et al., 2019; Hernández-Rodríguez et al., 2021; Stefanska-Krzaczek et al., 2022; Toro Manriquez et al., 2020).

La cobertura del estrato herbáceo y arbustivo se relaciona negativamente con la cobertura total o la biomasa de las briofitas, debido a la competencia por agua, luz y sustrato de crecimiento (Fojcik et al., 2019). En la zona de estudio, la estructura del sotobosque se modificó de forma evidente en dos de los sitios donde se extrae musgo, ahí la cobertura de los estratos herbáceo y arbustivo se redujo drásticamente y las biomasas y CAA de los musgos incrementaron. No obstante, en dos sitios restantes, la biomasa y CAA no difirieron significativamente con los valores estimados en los sitios de la zona núcleo. En estos casos, es posible que el estrato arbóreo superior dominado por A. religiosa en todos los sitios de muestreo, al permanecer intacto, esté generando un efecto amortiguador proporcionando protección parcial contra la desecación y el paso de cantidad de luz suficiente para el crecimiento y reproducción de los musgos (Hernández-Rodríguez et al., 2021; Toro Manriquez et al., 2020). En el análisis sinecológico realizado por Hernández-Álvarez et al. (2021), la composición de especies del estrato herbáceo y arbustivo del bosque de oyamel no difirió entre sitios; las especies identificadas fueron caracteristicas de este tipo de vegetación, por lo que las diferencias entre sitios se presentaron a nivel estructural (cobertura).

En general, los resultados indican que hay cambios evidentes en la estructura del sotobosque (hierbas y arbustos) y en la biomasa y CAA de los musgos, entre sitios con distinto uso y manejo. Por lo anterior, es necesario un estudio detallado de la estructura del bosque y la cuantificación de los factores ambientales locales (luz, temperatura, humedad, exposición y pendiente) bajo condiciones distintas de manejo (Gabriel et al., 2014; Hernández-Rodríguez et al., 2021; Herrera-Paniagua et al., 2018; Zepeda-Gómez et al., 2014) y a través del tiempo, mediante un programa de monitoreo. De este modo se podría definir con mayor precisión cual será el futuro cercano del bosque de oyamel del PNC, las actividades de ecoturismo y extracción de musgo si continúan como hasta ahora.

La extracción de musgos de los bosques en México debería ser una actividad controlada. La mayoría de las especies de este grupo de plantas se extraen de forma intensiva y las más afectadas como T. delicatulum (Acatitla Pluma et al., 2020; Anastacio Martínez et al., 2017) todavía no están incluidas en alguna categoría de riesgo dentro de la Norma Oficial Mexicana NOM-059-2010 (Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales [SEMARNAT], 2010) porque se carece de información biológica cuantitativa del estado actual de sus poblaciones.

Conclusiones

Las especies de musgos del bosque de oyamel del Parque Nacional El Chico tienen alta capacidad de absorción de agua (CAA) y amplia cobertura (biomasa) en todos los sitios de muestreo. Los valores de biomasa seca, biomasa húmeda y CAA difirieron entre sitios, en general, dependiendo del uso y manejo del bosque (conservación, ecoturismo o extracción). En los sitios donde se extrae musgo, la cobertura de especies de plantas herbáceas y arbustivas fue baja, comparada con la de los sitios de ecoturismo y conservación, lo cual probablemente favoreció el incremento en la biomasa muscinal. La cobertura del dosel podría estar manteniendo las condiciones de radiación y humedad necesarias, para el crecimiento de los musgos en algunos de los sitios con uso y manejo. Por lo anterior, se considera importante implementar un programa de monitoreo y medidas de manejo y conservación de los musgos, para mantener la estructura ecológica básica del bosque de oyamel.

Agradecimientos

Se agradece ampliamente a las autoridades del Parque Nacional El Chico por las facilidades otorgadas para realizar este trabajo. Adicionalmente, agradecemos los valiosos comentarios y sugerencias de tres revisores anónimos que contribuyeron a mejorar la versión final del manuscrito en forma sustancial.

REFERENCIAS

Acatitla Pluma, O., Villamil Carrera, C. y Martínez-Pérez, J. L.2020.La importancia comercial de los musgos.Madera y Bosques, 26(3), 10.21829/myb.2020.2632031 [ Links ]

Anastacio Martínez, N. D., Franco-Maass, S., Valtierra Pacheco, E. y Nava Bernal, G.2017.El proceso de extracción y comercialización del musgo (Thuidium delicatulum) en el Estado de México.Ciencia Ergo Sum, 24(1), 44‒61.https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=10449880005Links ]

Baudry, O., Charmetant, C., Collet, C. y Ponette, Q.2014.Estimating light climate in forest with the convex densiometer: Operator effect, geometry and relation to diffuse light.European Journal of Forest Research, 133, 101-110.10.1007/s10342-013-0746-6 [ Links ]

Cárdenas, S.1999.Los musgos pleurocárpicos del Valle de México.Tropical Bryology, 16, 109‒116.https://www.scielo.org.mx/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=6831567&pid=S1870-3453201400010001200007&lng=esLinks ]

Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (CONANP)2005.Programa de conservación y manejo: Parque Nacional El Chico, México.https://www.conanp.gob.mx/que_hacemos/pdf/programas_manejo/PN_Chico.pdfLinks ]

Delgadillo-Moya, C.2014.Biodiversidad de Bryophyta (musgos) en México.Revista Mexicana de Biodiversidad, 85, 100‒105.10.7550/rmb.30953 [ Links ]

Delgadillo, C., Villaseñor, J. L., Cárdenas, Á. y Ortiz, E.2014.Diversidad y distribución de musgos en el estado de Hidalgo, México.Revista Mexicana de Biodiversidad, 85(1), 84‒97.10.7550/rmb.35761 [ Links ]

Fehmi, J. S.2010.Confusion among three common plant cover definitions may result in data unsuited for comparison.Journal of Vegetation Science, 21(2), 273‒279.10.1111/j.1654-1103.2009.01141.x [ Links ]

Fojcik, B., Wierzgoń, M. y Chmura, D.2019.Response of bryophytes to disturbances in managed forests. A case study from a Polish forest.Cryptogamie, Bryologie, 40(10), 105‒118.10.5252/cryptogamie-bryologie2019v40a10 [ Links ]

Gabriel, R., Coelho, M. M., Henriques, D. S., Borges, P. A., Elias, R. B., Kluge, J. y Ah-Peng, C.2014.Long-term monitoring across elevational gradients to assess ecological hypothesis: a description of standardized sampling methods in oceanic islands and first results.Arquipelago - Life and Marine Sciences, 31, 45‒67.https://islandlab.uac.pt/fotos/projectos/1440666688.pdfLinks ]

Goffinet, B., Buck, W. y Shaw, A.2008.Morphology, anatomy, and classification of the Bryophyta. En Shaw, B. y Goffinet, A. (eds.). Bryophyte biology. Cambridge University Press. [ Links ]

Gradstein, R. S., Churchill, S. P. y Salazar-Allen, N.2001.Guide to the bryophytes of Tropical America (vol. 86). New York Botanical Garden. [ Links ]

Hammer, Ø., Harper, D. A. y Ryan, P. D.2001.PAST: Paleontological Statics software package for education and data analysis.Paleontología Electrónica, 4(1), 9.https://palaeo-electronica.org/2001_1/past/past.pdfLinks ]

Hernández-Álvarez, A. G., Reyes-Ortiz, J. L., Villanueva-Díaz, J. y Sánchez-González, A.2021.Variación en la estructura del bosque de Abies religiosa (Pinaceae), en diferentes condiciones de manejo y disturbio.Acta Botanica Mexicana, 128, 10.21829/abm128.2021.1752 [ Links ]

Hernández-Rodríguez, E. y Delgadillo-Moya, C.2021.The ethnobotany of bryophytes in Mexico.Botanical Sciences, 99(11), 13‒27.10.17129/botsci.2685 [ Links ]

Hernández-Rodríguez, E., Escalera-Vázquez, L. H., García-Ávila, D., Montoro Girona, M. y Mendoza, E.2021.Reduced-impact logging maintain high moss diversity in temperate forests.Forests, 12(4), 10.3390/f12040383 [ Links ]

Herrera-Paniagua, P., Martínez, M. y Delgadillo-Moya, C.2018.Patrones de riqueza y de asociación al hábitat y microhábitat de los musgos del Área Natural Protegida Sierra de Lobos, Guanajuato, México.Revista Mexicana de Biodiversidad, 89(4), 1002‒1011.10.22201/ib.20078706e.2018.4.2455 [ Links ]

Lemmon, P. E.1956.A spherical densiometer for estimating forest overstory density.Forest Science, 2(4), 314-320.10.1093/forestscience/2.4.314 [ Links ]

Matamoros, P. R. A. y Ceballos, M. A.2017.Errores conceptuales de estadística más comunes en publicaciones científicas.Revista CES Medicina Veterinaria y Zootecnia, 12(3), 211‒229.10.21615/cesmvz.12.3.4 [ Links ]

Mejía Canales, A., Franco-Maass, S., Endara Agramont, A. R. y Ávila Akerberg, V.2018.Caracterización del sotobosque en bosques densos de pino y oyamel en el Nevado de Toluca.Madera y Bosques, 24(3), 10.21829/myb.2018.e2431656 [ Links ]

Mueller-Dombois, D. y Ellenberg, H.1974.Aims and methods of vegetation ecology. John Wiley and Sons. [ Links ]

Oishi, Y.2018.Evaluation of the water storage capacity of bryophytes along an altitudinal gradient from temperate forests to the alpine zone.Forests, 9(7), 10.3390/f9070433 [ Links ]

Razo-Zárate, R., Gordillo-Martínez, A., Rodríguez-Laguna, R., Maycotte-Morales, C. y Acevedo-Sandoval, O.2013.Escenarios de carbono para el bosque de oyamel del Parque Nacional El Chico, Hidalgo, México.Revista Latinoamericana de Recursos Naturales, 9(1).https://revista.itson.edu.mx/index.php/rlrn/article/view/207Links ]

Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT)2010.Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010, Protección ambiental- Especies nativas de México de flora y fauna silvestres- Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio. Lista de especies en riesgo. Diario Oficial de la Federación.https://dof.gob.mx/nota_detalle_popup.php?codigo=5173091Links ]

Sharp, A. J., Crum, H. y Eckel, P. M.1944.The moss flora of Mexico (vol. 69). New York Botanical Garden. [ Links ]

Siwach, A., Kaushal, S. y Baishya, R.2021.Effect of mosses on physical and chemical properties of soil in temperate forests of Garhwal Himalayas.Journal of Tropical Ecology, 37(3), 126‒135.10.1017/S0266467421000249 [ Links ]

Stefanska-Krzaczek, E., Swacha, G., Zarnowiec, J., Raduła, M., Kącki, Z. y Staniaszek-Kik, M.2022.Central European forest floor bryophytes: Richness, species composition.Ecological Indicators, 139, 1‒12.10.1016/j.ecolind.2022.108954 [ Links ]

Toro Manriquez, M., Ardiles, V., Promis, Á., Huertas Herrera, A., Soler, R., Lencinas, M. y Martínez Pastur, G.2020.Forest canopy-cover composition and landscape influence on bryophyte communities in Nothofagus forests of southern Patagonia.PLoS ONE, 15(11), 10.1371/journal.pone.0232922 [ Links ]

Vanderpoorten, A. y Goffinet, B.2009.Sampling of bryophytes. En Vanderpoorten, A. y Goffinet, B. (eds.). Introduction to bryophyte biology (2nd ed., pp. 33‒45). Cambridge University Press. [ Links ]

WFO 2023.WFO Plant List. Snapshots of the taxonomy.https://wfoplantlist.org/Links ]

Zepeda-Gómez, C., Ávila-Pérez, P., Díaz-García, U. S., Alanís-Martínez, Y., Zarazúa-Ortega, G. y Amaya-Chávez, A.2014.Diversidad de musgos epifitos de la zona metropolitana del valle de Toluca, México.Revista Mexicana de Biodiversidad, 85(1), 108‒124.10.7550/rmb.35456 [ Links ]

Annex 1. General characteristics of the moss species identified in the sampling sites of an Abies religiosa forest at Parque Nacional El Chico, Hidalgo. The description and information on the habitat and geographic distribution of the species were obtained from Sharp et al. (1994) and WFO (2023).

Bryum argenteum Hedw.: Plantas pequeñas, escasamente lustrosas y juláceas. Caulidios muy delgados, simples o ramificados. Filidios apresados al caulidio cuando están secos, extendidos cuando están húmedos, ovados con el ápice hialino, algo acuminado y apiculado; márgenes enteros, planos o ligeramente reflexos; la costa termina debajo del ápice o puede ser excurrente, células laminares basales hexagonales o rectangulares. La especie es cosmopolita. En México se distribuye en casi todo el país y se encuentra en suelo, rocas, paredes de cemento, tejas, cortezas de árboles y en sitios abiertos a semisombreados.

Ceratodon purpureus (Hedw.) Brid.: El sinónimo es Ceratodon stenocarpus Bruch & Schimp. Las plantas son de tamaño pequeño a mediano de color verde oscuro, verde amarillento o incluso rojizas. Caulidios erectos, simples o escasamente ramificados, radiculosos en la base. Filidios ligeramente adpresos o retorcidos cuando están secos, erectos cuando están húmedos, lanceolados y gradualmente acuminados; márgenes fuertemente reflexos o revolutos, serrulados irregularmente cerca del ápice; costa gruesa, percurrente a poco excurrente; células superiores y medias cuadradas de paredes ligeramente gruesas y lisas; células basales cortas y rectangulares con paredes bastante delgadas. La especie es cosmopolita. En México se encuentra en diferentes hábitats, debido a su amplia tolerancia ecológica.

Cyrto-hypnum mexicanum (Mitt.) W. R. Buck & H. A. Crum: Plantas delgadas de color verde claro o amarillento. Caulidios rastreros, irregularmente pinnados o bipinnados; parafilos numerosos de dos a cinco células de largo, muy cortos o lineales, terminando en una célula cónica con una a dos papilas muy pequeñas. Filidios fuertemente curvados cuando están secos, extendidos cuando están húmedos, ampliamente ovados, acuminados y plicados cerca de la base; márgenes a veces estrechamente recurvados; costa amarillenta que termina cerca del ápice; células de paredes delgadas y unipapilosas en ambas superficies. La especie se distribuye principalmente en México con algunos representantes en Sudamérica y crece en lugares húmedos sobre corteza de árboles, troncos, tocones y rocas.

Helicodontium capillare (Hedw.) A. Jaeger: Plantas pequeñas en esteras planas de color verde opaco. Caulidios con ramas numerosas, mayormente cortas, delgadas y teretes cuando están secas. Filidios extendidos cuando están húmedos, oblongos-ovados-lanceolados a ovados y agudos a corto acuminados; márgenes crenulados a serrulados en la parte superior; costa ocupando 2/3 a 3/4 de la longitud del filidio; células laminares romboidales a hexagonales, lisas, volviéndose más largas hacia la base del filidio; las células alares son cuadradas dispuestas en cuatro a seis filas. Cuando las plantas crecen en hábitats como rocas o troncos en descomposición, el ápice de los filidios es usualmente grande y la costa relativamente corta. Su área de distribución principal es América tropical. En México crece sobre suelo y humus en bosques húmedos.

Thuidium delicatulum (Hedw.) Schimp var. delicatulum : Las plantas son robustas de color verde o marrón amarillento. Dos a tres caulidios pinnados y algo frondosos; parafilos abundantes, generalmente papilosos en los extremos de las células. Los filidios del eje principal son erectos, adpresos cuando están secos, y erectos y extendidos cuando están húmedos, triangular-ovados, no plicados; márgenes revolutos, papilosos-serrulados; ápice acuminado; la costa termina antes del ápice; células laminares distales irregularmente oblongas-hexagonales, unipapilosas en la parte abaxial y las papilas generalmente son curvadas y algo bifurcadas. Los filidios de las ramas secundarias son similares a los de las ramas principales, pero más pequeños. Su distribución es principalmente Pantropical, pero se puede encontrar en la región Holártica. En México crece principalmente en suelo húmedo y sombreado, humus, rocas, troncos o tocones, con menos frecuencia en la corteza de la base de los árboles o incluso en los troncos en lugares particularmente húmedos.

Thuidium delicatulum var. peruvianum (Mitt.) H. A. Crum: Plantas robustas de color verde opaco, amarillas o marrones. Uno a tres caulidios rastreros a ascendentes, generalmente curvados y pinnados. Filidios del eje principal cerca de 2 mm de largo, fuertemente plicados, abruptamente estrechos hasta convertirse en un acumen a menudo falcado; papilas simples y curvadas. Filidios periqueciales ciliados. La especie se distribuye principalmente en América tropical. En México se encuentra sobre suelo y roca.

Thuidium delicatulum var. radicans (Kindb.) H. A. Crum, Steere & L. E. Anderson. Plantas robustas de color verde opaco, amarillas o marrones. Uno a tres caulidios rastreros a ascendentes, generalmente curvados y pinnados. Filidios del eje principal de 1-1.5 mm de largo, terminando en una punta delgada compuesta de dos a ocho células en una hilera simple. Los filidios periqueciales generalmente no son ciliados, raras veces presentan cilios, pero no son numerosos y no están bien desarrollados. Es una especie cosmopolita. En México se encuentra creciendo sobre humus y suelo principalmente, aunque también puede crecer en otros sustratos.

Recibido: 18 de Mayo de 2023; Aprobado: 29 de Enero de 2024

Creative Commons License This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License