Servicios Personalizados
Revista
Articulo
texto en 
Inglés (pdf)
Artículo en XML
Referencias del artículo
Traducción automática
Enviar artículo por emailIndicadores
-
Citado por SciELO -
Accesos
Links relacionados
-
Similares en
SciELO
Compartir
Permalink
Revista Chapingo serie ciencias forestales y del ambiente
versión On-line ISSN 2007-4018versión impresa ISSN 2007-3828
Rev. Chapingo ser. cienc. for. ambient vol.29 no.3 Chapingo sep./dic. 2023 Epub 27-Sep-2024
https://doi.org/10.5154/r.rchscfa.2022.12.088
Artículo científico
Descripción y biología de una nueva especie de Zadiprion (Hymenoptera: Diprionidae) en la Sierra Juárez de Oaxaca, México
1
*
http://orcid.org/0000-0001-6788-0178
1
http://orcid.org/0000-0002-1132-6319
1Universidad Autónoma Chapingo, División de Ciencias Forestales. km 38.5 carretera México-Texcoco. C. P. 56230. Chapingo, Texcoco, Estado de México, México.
2Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, Centro de Investigación Regional Norte-Centro, Campo Experimental Pabellón. Carretera Aguascalientes-Zacatecas km 32.5. C. P. 20670. Pabellón de Arteaga, Aguascalientes, México.
Introducción:
En los bosques de la Sierra Juárez de Oaxaca, de 2018 a 2021, se detectaron infestaciones severas por una especie de mosca sierra del género Zadiprion (Hymenoptera: Diprionidae), considerada previamente como Zadiprion howdeni.
Objetivo:
Corroborar la identidad y generar información sobre aspectos biológicos y ecológicos del defoliador Zadiprion sp. que afecta el arbolado de Pinus en la Sierra Norte de Oaxaca.
Materiales y métodos:
El desarrollo biológico del defoliador Zadiprion sp. se estudió mediante muestreos de campo en bosques de Santa Catarina Ixtepeji. La especie se identificó mediante observación de las características morfológicas externas e internas del estadio adulto, con base en claves taxonómicas de dipriónidos. El número de instares se estimó a través de la medición del ancho de la cabeza de las larvas en imágenes digitalizadas y del ajuste a un modelo matemático.
Resultados y discusión:
La especie que ha causado las infestaciones en el área de estudio no es Z. howdeni sino una especie nueva denominada Zadiprion llanderalae nov. sp. Las larvas se alimentaron de acículas de Pinus oaxacana Mirov., Pinus patula Schiede ex Schltdl. & Cham. y Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. & Cham., siendo la primera el hospedante principal. La especie tiene una generación por año. En campo se obtuvo una densidad promedio de 39.2 ± 9.69 capullos∙m-2; 50.1 % de estos fueron atacados por parasitoides, entre ellos avispas del género Exenterus (Hymenoptera: Ichneumonidae).
Conclusiones:
Se describe la especie Z. llanderalae nov. sp. y se aportan datos sobre su ciclo biológico. Esta información es importante para la planificación de su manejo.
Palabras clave: defoliador de pino; mosca sierra; parasitoidismo; Pinus oaxacana; Zadiprion llanderalae
Introduction:
Severe infestations by a sawfly species of the genus Zadiprion (Hymenoptera: Diprionidae), previously considered as Zadiprion howdeni, were detected in the forests of the Sierra Juárez of Oaxaca from 2018 to 2021.
Objective:
The objective was to corroborate the identity and generate information on biological and ecological aspects of the defoliator Zadiprion sp. affecting Pinus trees in the Sierra Norte of Oaxaca.
Materials and methods:
The biological development of the defoliator Zadiprion sp. was studied by field sampling in forests of Santa Catarina Ixtepeji. The species was identified by observing the external and internal morphological characteristics of the adult stage, based on taxonomic keys of diprionids. The number of instars was estimated by measuring the width of the larval head using digitized images and fitting a mathematical model.
Results and discussion:
The species infesting the study area is not Z. howdeni but a new species named Zadiprion llanderalae nov. sp. The larvae fed on needles of Pinus oaxacana Mirov., Pinus patula Schiede ex Schltdl. & Cham. and Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. & Cham., with the first being the main host. The species has one generation per year. In the field, an average density of 39.2 ± 9.69 sawfly cocoons∙m-2 was reported; 50.1 % of these were attacked by parasitoids, including wasps of the genus Exenterus (Hymenoptera: Ichneumonidae).
Conclusions:
We describe the species Z. llanderalae nov. sp. and provide data on its life cycle. This information is important for the planning of its management.
Keywords: pine defoliator; sawfly; parasitoidism; Pinus oaxacana; Zadiprion llanderalae
Introducción
Los incendios forestales, la tala excesiva, y las plagas y enfermedades son algunos de los problemas que afectan a los bosques de México (Salinas et al., 2010; Sosa et al., 2018). Entre las plagas más destacadas se encuentran los descortezadores de pino y los defoliadores de los géneros Zadiprion, Neodiprion y Monoctenus (Castro, 1981; Cibrián-Tovar et al., 1995; Smith et al., 2010).
Desde inicios del siglo XX se tienen registros de los daños que las larvas de especies de del género Zadiprion causan en los bosques de México, cuyos adultos son llamados comúnmente moscas sierra porque se parecen a las moscas del orden Diptera (Cibrián et al., 1995; Smith,1988). Las especies reconocidas actualmente en México son: Zadiprion townsendi (Cockerell) 1898, Zadiprion rohweri (Middleton) 1931, Zadiprion falsusSmith 1988, Zadiprion roteus Smith 1975, Zadiprion howdeni Smith 1975, Zadiprion ojedae Smith y Sánchez-Martínez 2012, Zadiprion jeffreyi Smith 2019 (Smith, 1993, 2019; Smith et al., 2012) y Zadiprion borjai González et al. 2021 (González-Gaona et al., 2022).
En la Sierra Norte de Oaxaca, de 2015 a 2021, se reportaron infestaciones severas por una mosca sierra del género Zadiprion. Inicialmente, la especie fue identificada como Z. falsus (Suárez-Mota et al., 2018) y posteriormente como Z. howdeni (Aguirre-Hidalgo et al., 2020). En el presente estudio, luego de una revisión detallada de especímenes recolectados en campo y de los criados en laboratorio, se encontró que las características morfológicas externas y del ovipositor de la hembra no corresponden a Z. falsus, Z. howdeni o a alguna de las otras especies hasta ahora reconocidas. En consecuencia, se concluyó que se trata de una especie no descrita, la cual se reporta por primera vez en este trabajo.
Los municipios afectados por la especie estudiada son Ixtlán de Juárez, Santa Catarina Ixtepeji, Santiago Xiacui, Santa María Jaltianguis, Nuevo Zoquiapan y Pueblos Mancomunados (Unión Estatal de Silvicultores Comunitarios del Estado de Oaxaca [UESCO], 2018). Las infestaciones se registraron desde 2015 hasta 2021, siendo afectadas 12 194 ha en este último año. Por ello, durante 2019, 2020 y 2021 se desarrollaron campañas de combate, principalmente mediante la aplicación de insecticidas biológicos asperjados con helicóptero (Comisión Nacional Forestal [CONAFOR], 2021). Las especies Pinus oaxacana Mirov., Pinus patula Schiede ex Schltdl. & Cham., Pinus pseudostrobus Lindl. y Pinus teocote Schiede ex Schltdl. & Cham. han sido registradas como hospedantes principales, siendo P. oaxacana el hospedante preferido (Aguirre-Hidalgo et al., 2020; Suárez-Mota et al., 2018). Estos mismos autores indican que, en el área de estudio, los adultos de Zadiprion están presentes de junio a octubre, las larvas de junio a noviembre y los nuevos capullos de septiembre a diciembre. No obstante, los habitantes de las comunidades recolectaron larvas de varios instares en diciembre, enero y febrero, lo que llevó a hipotetizar que ocurren dos generaciones por año o que existen varias especies de Zadiprion con ciclos desfasados en fecha.
Aunque la literatura científica y un informe de la CONAFOR refieren a Z. falsus como la especie plaga en la Sierra Norte de Oaxaca, González-Gaona y Sánchez-Martínez (2018) mencionan que la morfología y fechas del ciclo biológico no concuerdan con esta especie; por lo tanto, era necesario corroborar su identidad. Ello motivó el presente estudio en el que se plantearon como objetivos describir la nueva especie y obtener información respecto a su biología.
Materiales y métodos
El estudio se realizó en áreas forestales del municipio de Santa Catarina Ixtepeji, localizado en las coordenadas 17° 16´ N y 96° 34´ O (Figura 1), con una altitud media de 1 920 m, perteneciente al distrito de Ixtlán de Juárez en la Sierra Madre Oriental, conocida localmente como Sierra Juárez o Sierra Norte de Oaxaca (Instituto Nacional de Geografía e Informática [INEGI], 2016; Ortiz-Pérez et al., 2004).
Los principales tipos de vegetación en dicha zona son bosque de pino-encino y bosque de encino. Las especies P. teocote, P. oaxacana y Pinus leiophylla var. leiophylla Schiede ex Schltdl. & Cham. son las más representativas, mientras que Quercus crassifolia Humb. & Bonpl., Quercus castanea Née, Quercus rugosa Née y Pseudotsuga menziesii var. oaxacana Debreczy & I. Rácz tienen menor presencia (Castellanos-Bolaños et al., 2010).
Figura 1 Ubicación geográfica del sitio de estudio en el municipio de Santa Catarina Ixtepeji, Oaxaca.
Recolección y medición de huevos
De abril a julio del 2021 se hicieron inspecciones para la detección de acículas de pino con oviposturas recientes de la mosca sierra en estudio, incluyendo las hembras que generalmente permanecen después de la oviposición al cuidado de sus huevos. La longitud y anchura de 78 huevos se midieron con el software Leica Application Suite V 4.6.1® y una cámara Leica DFC295® montada en un microscopio estereoscópico Leica M80®.
Recolección y medición de larvas
Del 24 de agosto de 2020 al 29 de julio de 2021 se hicieron nueve salidas al campo en intervalos de aproximadamente mes y medio. Para la recolección de larvas se utilizó la metodología descrita por González-Gaona y Sánchez-Martínez (2018) y se registraron las coordenadas del sitio de colecta, especie de hospedante, datos de altura, diámetro y grado de defoliación del hospedante. Las ramas con larvas se cortaron y guardaron en bolsas, hieleras o frascos individuales, se transportaron al laboratorio y se conservaron a temperatura ambiente. Para obtener el primer instar, una muestra de acículas con huevos se vigiló hasta que las larvas emergieron. También se extrajeron 60 larvas de capullos recolectados en campo. Todas las larvas se sacrificaron en agua caliente y se conservaron en alcohol etílico al 70 %. Cada frasco se etiquetó con la fecha, hospedante, localidad y nombre del colector.
Debido a que no se pudo dar seguimiento diario a las larvas recolectadas en campo para el registro de los cambios de muda y obtener cada instar, se midió el ancho de la cápsula cefálica de 452 larvas de diferentes instares. Los datos se ajustaron a una distribución normal utilizando PROC UNIVARIATE del software estadístico SAS v. 9 (Villa-Castorena & Catalán-Valencia, 2004).
Para determinar los límites de dos instares sucesivos se igualó la probabilidad de que las larvas que entran al rango i en realidad pertenecen a i + 1 con la probabilidad de que las larvas que se encuentran en el rango i + 1 en realidad pertenecen al rango (Got, 1988).
: = valor medio del ancho de la cabeza de las larvas para un instar particular
𝞼 = desviación estándar del ancho de la cabeza de las larvas para un instar particular.
Medición de capullos
Se fotografiaron, midieron y describieron 40 capullos enteros con el software Leica Application Suite V 4.6.1® y una cámara Leica DFC 295® montada en un microscopio estereoscópico Leica M80®. Los datos se analizaron mediante estadísticas descriptivas (promedio y desviación estándar) con el software estadístico SAS v. 9.
Recolecta, descripción y medición de adultos
La mayoría de los adultos se recolectaron durante las salidas de campo y los restantes fueron ejemplares emergidos de capullos en laboratorio. Una parte de los adultos se montó en seco y otra parte se conservó en alcohol etílico al 70 %. Las observaciones y la descripción morfológica se hicieron en el Laboratorio de Sanidad Forestal y Agrícola del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), Campo Experimental Pabellón (CEPAB), Aguascalientes, México.
Debido a que las características morfológicas clave en la identificación de especies de Diprionidae se presentan en las hembras adultas (Smith et al., 2012), para la determinación de la especie se utilizaron 34 hembras montadas en seco. Adicionalmente, se incluyó un espécimen macho con fines de descripción general, a sabiendas de que los machos de Diprionidae no presentan características morfológicas que permitan la diferenciación de especies con facilidad.
Los ejemplares se describieron morfológicamente con las claves taxonómicas de Smith (1971, 1974, 1988) y de Smith et al. (2012). A 29 hembras se les extrajo el ovipositor (lanceta). Primero, los últimos segmentos abdominales se separaron del cuerpo y se colocaron en hidróxido de potasio (KOH) al 10 %, a 80 °C durante 15 min, para macerar los tejidos blandos y después se enjuagaron con agua destilada para eliminar los residuos de KOH. Posteriormente, los segmentos se deshidrataron en alcohol etílico al 70 % durante un minuto y luego otro minuto en alcohol etílico al 96 %; finalmente, se conservaron en alcohol etílico al 70 %. Los segmentos abdominales se colocaron en una caja Petri con una gota de agua y bajo un microscopio estereoscópico Motic SMZ-140® (aumentos 10x, 20x y 40x) se extrajo el ovipositor, el cual se montó en Bálsamo de Canadá en un portaobjetos.
Las características observadas en los ovipositores fueron el número de anillos y su orientación, tamaño relativo de los dientes en los anillos y la forma de las sérrulas. El aspecto de los ovipositores se comparó con las ilustraciones de Smith et al. (2012) y Smith (2019), y con lancetas de especímenes de Zadiprion de la colección de insectos forestales del Campo Experimental Pabellón, INIFAP.
Ciclo biológico
Para obtener información sobre tiempos de desarrollo, durante el periodo de estudio se recolectaron instares larvales jóvenes que se mantuvieron en cajas de vidrio (40 x 40 x 40 cm), etiquetadas con códigos (“Y” y “Z”). Las larvas se alimentaron con follaje del mismo árbol donde se recolectaron. Las cajas se sellaron con tela tul y una banda de resorte para favorecer la circulación del aire y se conservaron en un lugar fresco y sombreado hasta la formación de capullos y la emergencia de los adultos.
Evaluación de capullos recolectados en campo
Del 24 al 26 de agosto del 2020 se colocaron cinco unidades de muestreo de 1 m2 en cada uno de 11 sitios circulares de 1 000 m2 (N = 55 unidades de muestreo). Dichas unidades se establecieron cerca de árboles defoliados dentro de los sitios para obtener el mayor número de capullos. El sitio se delimitó, la hojarasca se removió hasta dejar visible el suelo y se escarbó para encontrar los capullos. Estos se recolectaron y guardaron en bolsas, una por unidad de muestreo, con sus datos de colecta. En laboratorio, los capullos se revisaron individualmente para evaluar su condición y clasificarlos en alguno de los siguientes grupos: 1) con un corte amplio y uniforme en un extremo que denota la emergencia de un adulto de mosca sierra, 2) con perforaciones laterales que corresponden a la emergencia de parasitoides y 3) desgarrados por depredadores. Se aceptó que estos capullos se formaron el año anterior y correspondían a la generación actual de adultos que ovipositaron en 2020.
Resultados
De acuerdo con las claves taxonómicas utilizadas como referencias se determinó que los especímenes estudiados son de una nueva especie, la cual se describe a continuación.
Zadiprion llanderalae nov. sp. Sánchez-Martínez & Cibrián-Tovar
Etimología
En honor a Celina Llanderal Cázares, entomóloga y profesora investigadora del Colegio de Postgraduados.
Adulto hembra
La hembra mide 9 a 13 mm de longitud (media = 10.2 mm, n = 34). La cabeza es café claro con un punto negro arriba de cada antena; área postocelar clara o solo ligeramente oscura; surcos postocelares laterales amarillos en la parte dorsal y oscuros en el occipucio. Las antenas son aserradas con 22 flagelómeros café claros; los últimos seis a ocho son oscuros en la parte ventral. El pronoto es café claro, incluido el propleuron. El meso pre-escudo café claro; la línea divisoria de los lóbulos (izquierdo y derecho) es negra y delgada en la parte anterior y media, y oscura en la parte posterior. El mesoescudo es café claro, excepto en la parte basal interna en la que es negro; los surcos del mesoescudo (notaulos) son claros sin líneas negras. El mesoescudete es café claro, oscuro en el margen posterior. El surco que separa el mesoescudo del mesoescudete es negro y marcadamente profundo. Metanoto café oscuro con márgenes anteriores y posteriores negros (Figura 2A). Mesepisterno café claro con una mancha ovalada, oscura o negra en la parte media, ocasionalmente apenas visible y algunas veces se extiende hasta el margen dorsal. El mesepímero y mesoesterno son café claro (Figura 2B). Las alas anteriores son amarillas, transparentes (como ámbar), con un tono ligeramente oscuro en la celda radial y estigma; las venas C, R, RS y M amarillas transparentes (Figura 2C). Las alas posteriores son amarillas, transparentes y con venación del mismo color (Figura 2D). El abdomen es predominantemente negro en vista dorsal; tergito I café claro, tergitos II al VIII negros, con franjas blanquecinas en la parte posterior cuando están expandidos y blanquecinos en vista lateral. Esternitos oscuros en la parte anterior y blanquecinos en la parte posterior. Las patas tienen el colchón pulvilar en el tarso basal de la pata posterior casi tan o más largo que la mitad del tarso basal (Figura 2E). La lanceta tiene nueve anillos: primer anillo ausente, anillos 2 y 3 ligeramente divergentes y 4 a 10 subparalelos; segundo anillo con 11 a 13 dientes distinguibles; los tres centrales de mayor tamaño que el resto y el último anillo corto. La sérrula basal es plana en el ápex, dos veces más ancha que la segunda sérrula y ligeramente aguda en la parte posterior. Las sérrulas 2 a 5 son planas en el ápex y notablemente agudas en la parte posterior (Figura 2F).
Figura 2 Hembra de Zadiprion llanderalae nov. sp. A) Vista dorsal (cabeza y tórax), B) vista lateral con la mancha característica de la especie en el mesepisterno (flecha), C) ala anterior, D) ala posterior, E) patas metatorácicas y F) lanceta con nueve anillos. Muestras de referencia depositadas en la colección de insectos forestales del INIFAP, Campo Experimental Pabellón.
Adulto macho
El macho midió 8.8 mm de longitud (n = 1) y es negro en aspecto general con franjas delgadas, apenas notables en la parte posterior de los tergitos en vista dorsal. Las antenas son bipectinadas compuestas por 27 flagelómeros, más el escapo y pedicelo; los últimos siete flagelómeros unipectinados. El tórax es negro con alas oscuras transparentes, patas negras con segmentos amarillos en la tibia y trocánter y fémur negro (Figuras 3A-3C).
Figura 3 Macho de Zadiprion llanderalae nov. sp. A) Vista dorsal, B) vista frontal de la cabeza y C) vista lateral.
Zadiprion llanderalae nov. sp. se diferencia de Z. falsus por el aspecto menos robusto de la hembra y la mancha negra de tamaño menor pero más definida en el mesepisterno. La lanceta de Z. llanderalae tiene nueve anillos con el primer anillo ausente, mientras que Z. falsus tiene 11 anillos con un número mayor de dientes en el segundo anillo y Z. howdeni tiene una lanceta corta con siete anillos. En el Cuadro 1 se comparan las lancetas de las especies de Zadiprion con las que se confundió a Z. llanderalae.
Cuadro 1 Comparación de lancetas de Zadiprion llanderalae, Z. falsus y Z. howdeni.
| Hembra | Lanceta | Referencia |
Zadiprion llanderalae
|
Nueve anillos 
|
Esta publicación |
Zadiprion falsus
|
11 anillos 
|
Smith (1988) Reproducido de Smith et al. (2012) bajo el principio de uso justo. |
Zadiprion howdeni
|
Siete anillos 
|
Reproducido de Smith et al. (2012) bajo el principio de uso justo. |
Material tipo
Holotipo: hembra etiquetada “México/Oaxaca/Santa Catarina Ixtepeji/Paraje El Paredón y Lilexy, 2 483 m de elevación, 17° 11’ 26” N, 96° 35’ 5” O. 02/VII/2021, col. Guadalupe Gómez M., det. G. Sánchez Martínez 2021, recolectada en campo en Pinus oaxacana”, depositada en la colección de insectos forestales del INIFAP, Campo Experimental Pabellón (CEPAB), Pabellón de Arteaga, Aguascalientes.
Paratipos: 15 ♀ con los mismos datos que contiene la etiqueta del holotipo; 9 ♀ etiquetadas “México/Oaxaca/Santa Catarina Ixtepeji/Paraje El Paredón, 2 385 m de elevación, 17° 11’ 19” N, 96° 35’ 07” O. 28/VII/2021, col. Sánchez Martínez, G., det. G. Sánchez Martínez 2021, recolectadas en campo en Pinus oaxacana”, depositadas en la colección CEPAB; 10 ♀, 1 ♂ etiquetados: “México/Oaxaca/Santa Catarina Ixtepeji/Paraje La Cooperativa 17° 08’ 02.7” N, 96° 33’ 20.6” O. 2 632 m de elevación. 29/VII/2021, col. A. Hernández C., det. G. Sánchez Martínez 2021, Pinus oaxacana”, depositadas en la colección de insectos de la División de Ciencias Forestales de la Universidad Autónoma Chapingo.
Huevos
Huevos insertados en las acículas del último año de crecimiento, contiguos en posición, en hileras de 20 a 35; la hembra utiliza varias acículas contiguas para depositarlos (Figura 4). Los huevos recién puestos son de color blanco translúcido, al madurar se vuelven color beige claro. Estos miden 1.07 mm de longitud media (máximo 1.2 mm, mínimo 0.84 mm, n = 78) y 0.37 mm de ancho medio (máximo 0.54 mm, mínimo 0.29 mm, n = 78).
Larva
La distribución de frecuencias de los datos de ancho de la cápsula cefálica de 475 larvas sugirió la existencia de seis instares larvales (Cuadro 2), lo cual coincide con lo indicado por Smith (1993) para las moscas sierra; no obstante, la separación entre instares no fue clara, principalmente por la variación amplia en el ancho de la cápsula cefálica de las larvas que recién formaron capullos.
Los parámetros estimados de los datos normalizados para cada instar se muestran en el Cuadro 2; los valores de P obtenidos en la prueba de Shapiro-Wilk fueron cercanos a 1, indicando un buen ajuste de los datos respecto a la función de distribución normal. Los límites de los rangos para cada instar se obtuvieron con la metodología de Got (1988) (Cuadro 3).
Cuadro 2 Parámetros estimados de las funciones de distribución normal del ancho de cápsula cefálica de las larvas de Zadiprion llanderalae nov. sp. por instar.
| Instar | N | Media (mm) | Valor mínimo | Valor máximo | Shapiro-Wilk (P) |
|---|---|---|---|---|---|
| 1 | 69 | 0.438 ± 0.024 | 0.360 | 0.488 | 0.977 |
| 2 | 129 | 0.600 ± 0.061 | 0.506 | 0.750 | 0.874 |
| 3 | 34 | 0.867 ± 0.057 | 0.765 | 0.950 | 0.947 |
| 4 | 80 | 1.075 ± 0.070 | 0.920 | 1.246 | 0.990 |
| 5 | 74 | 1.390 ± 0.080 | 1.263 | 1.545 | 0.957 |
| 6 | 89 | 1.659 ± 0.081 | 1.552 | 1.849 | 0.929 |
± desviación estándar de la media.
Cuadro 3 Límites de los rangos del ancho de la cápsula cefálica de las larvas de Zadiprion llanderalae nov. sp. por instar.
| Instar | Ancho de cabeza (mm) |
|---|---|
| 1 | < 0.483 |
| 2 | > 0.483 a 0.738 |
| 3 | > 0.738 a 0.960 |
| 4 | > 0.960 a 1.223 |
| 5 | >1.223 a 1.523 |
| 6 | >1.523 |
Las larvas recién emergidas de los huevos son casi transparentes y pálidas (Figura 5A). Conforme se alimentan toman un color verdoso, resultado de la ingesta de follaje verde que se acumula en el intestino. El comportamiento de las larvas es altamente gregario. Las larvas de segundo a cuarto instar son de color verde, forman grupos compactos, tienen cabeza color café claro y oculario redondo y negro (Figuras 5B y 5C). Las larvas maduras de quinto y sexto instar pierden parte del comportamiento gregario (Figura 5D), miden en promedio 2.6 cm de longitud (máximo 3.7 cm, mínimo 1.4 cm, n = 163), la cabeza es café claro con oculario redondo y negro, y los segmentos torácicos y abdominales son casi lisos con espinas cortas en los segmentos anulares. El cuerpo es semitransparente y opaco que deja ver el contenido intestinal verde por el consumo de acículas, con una franja clara dorsal ancha (separada por una franja delgada grisácea) y franjas laterales grisáceas, medianamente anchas, a menudo discontinuas a lo largo del cuerpo. Las patas son blanquecinas en las partes blandas, con los escleritos de la coxa, trocánter, fémur, tibia y uñas tarsales café-amarillentos.
Capullos
De los 40 capullos medidos se obtuvieron dos grupos, pequeños y grandes, los primeros midieron 3.6 mm de longitud promedio y los segundos 4.2 mm en promedio. Recién formados son blanquecinos y luego adquieren un color café dorado. En el interior las larvas entran en una etapa de reposo hasta que se forma la pupa.
Ciclo biológico
En la segunda mitad del mes de abril de 2021 se recolectaron pocas hembras que estaban posadas sobre acículas, pero no se encontraron oviposturas; en mayo no se registraron adultos ni oviposturas. Las primeras oviposturas se registraron en la primera semana de junio de 2021, siendo más frecuentes en las semanas siguientes y hasta finales de julio; siempre se observaron hembras cuidando las hileras de huevos. Las primeras larvas se observaron a partir de la última semana de junio y fueron más abundantes en la primera de julio. Los instares intermedios se presentaron de julio a octubre. Las larvas maduras se encontraron a partir de agosto, siendo más abundantes de septiembre a noviembre; en este último mes, descienden de la copa de los árboles para enterrarse en el suelo y formar su capullo, donde pasarán al estado de pupa. En diciembre del 2021 y enero y febrero del 2022, las larvas maduras sobre follaje fueron escasas. En el suelo, los primeros capullos se encontraron desde agosto; durante septiembre y hasta la primera mitad de julio del siguiente año fueron más abundantes, y en la segunda mitad de julio hubo menos individuos. Estas observaciones indican que ocurre una generación anual con estados de desarrollo presentes en varios meses. La Figura 6 muestra los tiempos en que ocurre cada estado de desarrollo. En las inspecciones en campo se determinó que las larvas se alimentaron de acículas de P. oaxacana, P. patula y P. leiophylla, siendo la primera el hospedante principal.
Figura 6 Estados de desarrollo de Zadiprion llanderalae nov. sp. en Santa Catarina Ixtepeji, Sierra Norte de Oaxaca.
En 2019 se obtuvo una densidad promedio de 39.2 ± 9.69 capullos∙m-2. De los 2 156 capullos recolectados en los 55 sitios de 1 m2, 1 081 capullos (50.13 %) tuvieron orificios de emergencia de parasitoides y 810 capullos (37.57 %) tuvieron un corte limpio en un extremo, por donde se asumió salieron hembras y machos de Z. llanderalae, de los cuales 50 % (405) fueron hembras; es decir, 7.3 ± 1.80 hembras∙m-2. Los 265 capullos restantes (12.29 %) estuvieron cerrados; de algunos, en los meses de noviembre y diciembre, emergieron adultos de avispas parasitoides del género Exenterus (Hymenoptera: Ichneumonidae), el cual se ha registrado en capullos de Z. falsus (Cibrián-Tovar et al., 1995; González-Gaona & Sánchez-Martínez, 2018). En los capullos que permanecieron cerrados se encontraron restos de larvas o pupas con micelio de coloración blanca o gris verdosa, probablemente de hongos entomopatógenos.
Discusión
Para la Sierra Juárez, la CONAFOR señaló a las especies Z. falsus y Z. howdeni como los agentes causantes de la defoliación (Aguirre-Hidalgo et al., 2020; González-Gaona & Sánchez-Martínez, 2018; Suárez-Mota et al., 2018). Aunado a lo anterior, Aguirre-Hidalgo et al. (2020) mencionan a Z. howdeni como la especie presente en Ixtlán de Juárez e indican que los ejemplares que estudiaron tenían un ovipositor corto con nueve anillos y el primero de ellos ausente. Las características morfológicas de las hembras y el ovipositor de Z. howdeni, indicadas por Smith (1988), son inconsistentes con las características de los especímenes recolectados en el sitio de estudio, lo que derivó en la identificación de una especie nueva: Zadiprion llanderalae nov. sp. Además, las características de los ejemplares estudiados por Aguirre-Hidalgo et al. (2020) se ajustan a las descritas para Z. llanderalae nov. sp., lo cual sugiere que se trata de esta especie en vez de Z. howdeni.
Los datos del ciclo biológico reportado por Aguirre-Hidalgo et al. (2020) no concuerdan de manera precisa con lo observado en este trabajo. Ellos reportan insectos adultos desde el mes de febrero, los huevos desde abril-agosto, larvas desde finales de mayo-noviembre y los capullos hasta finales de febrero. Mientras tanto, los resultados de esta investigación muestran la presencia de adultos a partir de abril, los huevos de junio a julio, siendo esta la etapa de desarrollo más corta, y las larvas desde finales de junio hasta principios de diciembre. Debido a que el tipo de muestreo utilizado en los trabajos es diferente, es necesario seguir investigando para obtener datos más detallados.
Se reconoce la importancia del control biológico natural que las avispas parasitoides ejercen, ya que 50 % de los capullos se encontraron en esta condición, siendo las avispas del género Exenterus (Hymenoptera: Ichneumonidae) uno de los parasitoides detectados. En México se reportan parasitoides de moscas sierra en especies de las familias Tachinidae, Ichneumonidae, Braconidae, Perilampidae, Pteromalidae y Eulophidae (Cibrián-Tovar et al., 1995; González-Gaona & Sánchez-Martínez, 2018; Ruíz-Cancino & Khalaim, 2015). Para Z. falsus se ha encontrado 30 % de parasitismo de especies de Lamachus, Stylocriptus, Endasys y Exenterus (Hymenoptera: Ichneumonidae) y Spathimeigenia mexicana (Diptera: Tachinidae) (Cibrián-Tovar et al., 1995; González-Gaona & Sánchez-Martínez, 2018).
Suárez-Mota et al. (2018) reportan una densidad promedio de 35 a 138 capullos∙m-2, mientras que la reportada por Aguirre-Hidalgo et al. (2020) en la región de Ixtlán, Oaxaca, fue de 37.92 ± 8.63, que es similar a los 39.2 ± 9.69 del presente trabajo en el 2020 en Ixtepeji, Oaxaca.
Conclusiones
El defoliador que ha causado infestaciones altas en los bosques de pino de Santa Catarina Ixtepeji en los últimos cinco años es una nueva especie que en este estudio se ha nombrado Zadiprion llanderalae nov. sp. El ciclo biológico de Z. llanderalae es anual. El periodo de presencia de huevos es corto, mientras que los periodos de larvas y capullos son los más extensos, lo que es importante conocer para planificar las medidas de combate de esta plaga.
Agradecimientos
Se agradece al Consejo Nacional de Humanidades, Ciencia y Tecnología (CONAHCYT), a la División de Ciencias Forestales de la Universidad Autónoma Chapingo, al departamento de Sanidad Forestal y Agrícola del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), Campo Experimental Pabellón (Aguascalientes, México), y a las autoridades comunales de Santa Catarina Ixtepeji por su apoyo y disponibilidad para la realización de este estudio.
REFERENCIAS
Aguirre-Hidalgo, V. , Casasola-González, J. A. , Alfonso-Corrado, C. , Santiago-García, E. y Clark-Tapia, R. (2020). Registro y ecología de Zadiprion howdeni (Hymenoptera: Diprionidae) en Ixltán de Juárez, Oaxaca. Madera y Bosques, 26 (3), e2631943. https://doi.org/10.21829/myb.2020.2631943 [ Links ]
Castellanos-Bolaños, J. F. , Treviño-Garza, E. J. , Aguirre-Calderón, O. A. , Jiménez-Pérez, J. y Velázquez-Martínez, A. (2010). Diversidad arbórea y estructura espacial de bosques de pino-encino en Ixtlán de Juárez, Oaxaca. Revista Mexicana de Ciencias Forestales, 1 (2), 39‒52. https://doi.org/10.29298/rmcf.v1i2.636 [ Links ]
Castro, C. J. (1981). Contribución al estudio de la biología del defoliador de pino Neodiprion fulviceps (Cresson) complex (Hymenoptera: Diprionidae) en el estado de Chihuahua. Ciencia Forestal, 6 (30), 43‒51. [ Links ]
Cibrián-Tovar, D. , Méndez-Montiel, J. T. , Campos-Bolaños, R. , Yates Iii, H. O. y Flores-Lara, J. (1995). Insectos forestales de México. Universidad Autónoma Chapingo-SARH-SFFS-USDA-NRC-CFAN-FAO. https://www.ltrr.arizona.edu/~sheppard/paricutin/insectosforestales.pdf [ Links ]
Comisión Nacional Forestal (CONAFOR) (2021). Diagnóstico fitosanitario del estado de Oaxaca, primer semestre, año 2021. http://sivicoff.cnf.gob.mx/ContenidoPublico/02%20Informes%20de%20acciones%20operativas/DiagnosticosEstatales/2021/Oaxaca.pdf [ Links ]
González-Gaona, E. y Sánchez-Martínez, G. (2018). Identificación y manejo de moscas sierra de la familia Diprionidae presentes en el centro norte de México (Folleto Técnico). http://sivicoff.cnf.gob.mx/ContenidoPublico/09%20Manuales%20t%C3%A9cnicos/Manual%20moscas%20sierra.pdf [ Links ]
González-Gaona, E. , Borja-Nava, H. E. , De Lira-Ramos, K. V. , Rodríguez-Cruz, Y. E. y Arriola-Padilla, V. J. (2022). Nueva especie de mosca sierra del género Zadiprion Rohwer (Hymenoptera: Diprionidae) atacando Pinus cembroides (Zucc.) en Tamaulipas, México. Revista Chapingo Serie Ciencias Forestales y del Ambiente, 28 (3), 399‒409. https://doi.org/10.5154/r.rchscfa.2021.10.061 [ Links ]
Got, B. (1988). Determination of instar of the European Corn Borer (Lepidoptera: Pyralidae) based on a distribution model of head capsule widths. Annals of Entomological Society of America, 81 (1), 91‒98. https://doi.org/10.1093/aesa/81.1.91 [ Links ]
Instituto Nacional de Geografía e Informática (INEGI) (2016). Anuario estadístico del estado de Oaxaca. INEGI. https://www.inegi.org.mx/app/biblioteca/ficha.html?upc=702825084295 [ Links ]
Ortiz-Pérez, M. A. , Hernández-Santana, J. R. y Figueroa-Mah-Eng, J. M. (2004). Reconocimiento fisiográfico y geomorfológico. En A. J. García-Mendoza , M. J. Ordóñez y M. A. Briones-Salas (Eds.), Biodiversidad de Oaxaca (pp. 141‒158). Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, Fondo Oaxaqueño para la Conservación de la Naturaleza, World Wildlife Fund. https://www.scielo.sa.cr/scieloOrg/php/reflinks.php?refpid=S0034-7744201200010003300028&pid=S0034-77442012000100033&lng=es [ Links ]
Ruíz-Cancino, E. y Khalaim, A. I. (2015). Mexican species of the genus Exenterus Hartig (Hymenoptera: Ichneumonidae: Tryphoninae) reared from diprionid hosts. Zootaxa, 4048 (1), 140‒150. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4048.1.9 [ Links ]
Salinas, M. Y. , Vargas, C. F. , Zúñiga, G. , Ager, J. V. y Hayes, J. L. (2010). Atlas de distribución geográfica de los descortezadores del género Dendroctonus (Curculionidae: Scolytinae) en México. http://sivicoff.cnf.gob.mx/ContenidoPublico/10%20Material%20de%20Consulta/Literatura/lectura%20adicional%20Atlas%20Distribuci%C3%B3n%20Descortezador.pdf [ Links ]
Sánchez-Martínez, G. (2017). Familia Diprionidae. En D. Cibrián T. (Ed.), Fundamentos de entomología forestal (pp. 321‒325). Publicación de la Red de Salud Forestal, Redes Temáticas de la Comisión Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT), Universidad Autónoma Chapingo y Comisión Nacional Forestal. https://www.researchgate.net/profile/Dulce-Zetina/publication/337447577_Fundamentos_de_Entomologia_Forestal_Conacyt/links/5e5fdb42a6fdccbeba1c6b44/Fundamentos-de-Entomologia-Forestal-Conacyt.pdf [ Links ]
Smith, D. R. (1971). The genus Zadiprion Rohwer (Hymenoptera: Diprionidae). Proceedings of the Entomological Society of Washington, 73 (2), 187‒197. https://www.researchgate.net/publication/260794568_The_genus_Zadiprion_Rohwer_Hymenoptera_Diprionidae [ Links ]
Smith, D. R. (1974). Conifer sawflies, Diprionidae: Key to North American genera, checklist of world species, and new species from Mexico (Hymenoptera). Proceedings of the Entomological Society of Washington, 76 (4), 409‒418. https://ia800207.us.archive.org/33/items/biostor-83969/biostor-83969.pdf [ Links ]
Smith, D. R. (1988). A synopsis of the sawflies (Hymenoptera: Symphyta) of America south of the United States: Introduction, Xyelidae, Pamphiliidae, Cimbicidae, Diprionidae, Xiphydriidae, Siricidae, Orussidae, Cephidae. Systematic Entomology, 13 , 205‒261. https://doi.org/10.1111/j.1365-3113.1988.tb00242.x [ Links ]
Smith, D. R. (1993). Systematics, life history, and distribution of sawflies. En M. Wagner y K. F. Raffa (Eds.), Sawfly life history adaptations to woody plants (pp. 3‒32). Academic Press. https://www.researchgate.net/publication/260798522_Systematics_life_history_and_distribution_of_sawflies#fullTextFileContent [ Links ]
Smith, D. R. (2019). A new Zadiprion (Hymenoptera: Diprionidae) from Baja California, Mexico, on Pinus jeffreyi . Proceedings of the Entomological Society of Washington, 121 (4), 700‒703. https://doi.org/10.4289/0013-8797.121.4.700 [ Links ]
Smith, D. R. , Sánchez-Martínez, G. y Ordaz-Silva, S. (2010). A new Monoctenus (Hymenoptera: Diprionidae) damaging Juniperus flaccida (Cupressaceae) in San Luis Potosí, México. Proceedings of the Entomological Society of Washington, 112 (3), 444‒450. https://doi.org/10.4289/0013-8797.112.3.444 [ Links ]
Smith, D. R. , Sánchez-Martínez, G. y Ojeda-Aguilera, A. (2012). A new species of Zadiprion (Hymenoptera: Diprionidae) on Pinus durangensis from Chihuahua, Mexico, and a review of other species of the genus. Proceedings of the Entomological Society of Washington, 114 (2), 224‒237. https://doi.org/10.4289/0013-8797.114.2.224 [ Links ]
Sosa, D. L. , Méndez, G. J. , García, A. M. A. , Cambrón, S. V. H. , Villarreal, Q. J. A. , Ruiz, G. C. G. y Montoya, J. J. C. (2018). Distribución potencial de barrenadores, defoliadores, descortezadores y muérdagos en bosques de coníferas de México. Revista Mexicana de Ciencias Forestales, 9 (47), 187‒208. https://doi.org/10.29298/rmcf.v9i47.159 [ Links ]
Suárez-Mota, M. E. , Pacheco-García, M. M. , Cristóbal-Ángulo, O. P. , Antúnez, P. , Santiago-García, W. y Bautista-Juárez, I. (2018). La plaga defoliadora Zadiprion falsus Smith en la Sierra Norte de Oaxaca, México: estado actual y perspectivas. Agroproductividad, 11 (7), 35‒41. https://revista-agroproductividad.org/index.php/agroproductividad/article/view/913 [ Links ]
Unión Estatal de Silvicultores Comunitarios del Estado de Oaxaca (UESCO) (2018). Proyecto de contingencia fitosanitaria para el combate y control de insectos defoliadores mosca sierra (Zadiprion falsus y Neodiprion bicolor) e insectos descortezadores (Dendroctonus adjunctus) en las regiones Sierra Norte, Sierra Sur, Valles Centrales y Costa del estado de Oaxaca. http://sivicoff.cnf.gob.mx/ContenidoPublico/02%20Informes%20de%20acciones%20operativas/CordinacionInstitucional/SAN3AP0818201698%20CONTINGENCIA%20FITOSANITARIA%20FORESTAL.pdf [ Links ]
Villa-Castorena, M. M. y Catalán-Valencia, E. A. (2004). Determinación de estadios larvales de Spodoptera frugiperda (JE Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) para la construcción de un modelo de predicción. Folia Entomológica Mexicana, 43 (3), 307‒312. https://www.redalyc.org/pdf/424/42443306.pdf [ Links ]
Recibido: 30 de Diciembre de 2022; Aprobado: 21 de Julio de 2023
This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License
