Introducción

Los humedales se encuentran entre los ecosistemas de mayor importancia ecológica y económica del mundo; son indispensables por los innumerables beneficios o servicios ecosistémicos que brindan, como el suministro de agua dulce, de alimentos y materiales de construcción, la recarga de aguas subterráneas y la mitigación del cambio climático (^{Ramsar 2006}; ^{Mitsch y Gosselink 2009}). Además, ofrecen diversos hábitats que proveen alimento, refugio, áreas de reproducción y crianza para la fauna silvestre. Así mantienen una alta biodiversidad (^{Ramsar 2006}).

Veinte y siete por ciento del territorio del estado de Tabasco es ocupado por humedales que, de acuerdo con ^{Barba-Macías et al. (2006}), se clasifican en cuatro categorías: palustres (áreas inundables someras de agua dulce), costeros (superficies costeras con influencia de agua marina), ribereños (superficies adyacentes a ríos y arroyos) y lacustres (áreas de lagunas continentales superiores a 100 ha).

Los humedales lacustres representan sólo 1.7 % de la superficie total de Tabasco y se caracterizan por su gran diversidad de vegetación arbórea y arborescente, que sirve como refugio para la fauna silvestre. El humedal Chaschoc-Sejá es de tipo lacustre. Por su extensión superficial y su heterogeneidad ambiental, es considerado un sitio de relevancia para la conservación de la biodiversidad (^{Arriaga et al. 2000}). Este humedal enfrenta diferentes amenazas, como el drenado y la alteración de los flujos de agua para el establecimiento de monocultivos de palma de aceite y arroz, el cambio de uso de suelo (producto de la ganadería), los incendios y la cacería ilegal (^{INAFED 2010}).

Los mamíferos son un grupo de gran importancia desde los puntos de vista ecológico, social y económico (^{Ojasti 2000}). La mastofauna del humedal Chaschoc-Sejá ha sido poco estudiada. Entre las especies que han sido objetos de estudios, se encuentran el mono aullador (Aloutta pigra; ^{Pozo-Montuy et al. 2008}) y el manatí (Trichechus manatus; ^{Rodas-Trejo et al., 2008}; ^{Jiménez-Domínguez y Olivera-Gómez 2014}). Ambas especies se hallan en peligro de extinción. El objetivo del presente trabajo se centró en obtener un listado taxonómico de los mamíferos terrestres en el humedal formado por las lagunas Chaschoc y Sejá. Los resultados aportaron información básica que podrá incluirse en los planes y estrategias de conservación de los mamíferos en este tipo de ecosistemas.

Material y métodos

Área de estudio. El estudio se localizó en los alrededores de las lagunas Chaschoc y Sejá, en el municipio de Emiliano Zapata, Tabasco, México (Figura 1). El clima en la región es cálido-húmedo con abundantes lluvias en verano. La temporada de lluvias abarca de septiembre a noviembre, y la época de secas, abril y mayo (^{Moguel-Ordoñez y Molina-Enrique 2000}). La temperatura promedio anual es de 26.5 oC, y la precipitación total anual es de 1,864 mm (^{INEGI 2001}). La mayor parte de la superficie es plana, con pequeños lomeríos de poca altura. La zona presenta una compleja red hidrológica, formada principalmente por el río Usumacinta y sus tributarios, los ríos Chacamax y los arroyos Hondo, Jobo y Pochote, los cuales provocan desbordes e inundaciones durante la época de lluvia (^{INAFED 2010}).

Figura 1 Localización del humedal Chaschoc-Sejá, Emiliano Zapata, Tabasco, México. 

Los tipos de vegetación en el área de estudio (^{Pérez et al. 2005}) corresponden a: 1) una vegetación secundaria, que se deriva de la perturbación de la vegetación original por actividades agrícolas y ganaderas principalmente. Se observan especies arbóreas como el pucté (Bucida buceras), tocoi (Coccoloba barbadensis) y el jaguacté (Bactris baculifera). 2) La selva baja inundable de tinto (Haematoxylum campechianum), que se distribuye aisladamente en conjunto con otras comunidades vegetales, en sitios bajos con suelos arcillosos, generalmente inundables. 3) Los tres tipos de palmares: los dominados por corozo (Scheelea liebmanii), por palma real (Sabal mexicana) y por palma tasiste (Acoelorra phewrightii), los cuales se presentan en suelos que se anegan temporalmente y en aquellos que se mantienen secos aun durante la temporada de inundación. Debido a que en la región hay suelos aptos para el desarrollo de las actividades agrícolas, en la zona se encuentran numerosas áreas de cultivos, como arroz (Oryza sativa), palma de aceite (Elaeis guineensis) y huertos familiares complementados con árboles frutales, como el mango (Mangifera indica) y la naranja dulce (Citrus sinensis).

Registro de mamíferos. Se llevaron a cabo muestreos mensuales de febrero a agosto de 2014. Para atrapar a los mamíferos voladores (murciélagos), se colocaron seis redes de niebla de 12 x 2 m. Las redes permanecieron abiertas durante seis horas a partir de la puesta del sol y se revisaron aproximadamente cada 30 minutos (^{Gannon et al. 2007}). Fueron colocadas en cinco tipos de vegetación: vegetación secundaria (tres sitios), selva baja inundable de tinto (dos sitios), asociaciones de palmares (un sitio), cultivo de palma de aceite (un sitio) y huertos familiares (un sitio). Se identificó a los murciélagos capturados por medio de la clave de campo de ^{Medellín et al. (2008}). Para registrar los mamíferos terrestres (medianos y grandes), se colocó un total de 16 cámaras trampa: 10 de la marca Bushnell modelo #119436 tipo Throphy cam, y seis de la marca Moultrie modelo D-333 tipo Game spy. Debido a que los niveles de inundación en el área fluctuaron durante el periodo de trabajo, no fue posible colocar el mismo número de cámaras durante todo el estudio. De tal modo, en febrero se colocaron ocho cámaras, seis más en marzo y finalmente dos en abril de 2014. La selección de los sitios de instalación de las cámaras trampa se realizó por medio de puntos al azar, mediante el uso de la herramienta Hawktools en el programa ArcGIS 9.3. Cada cámara trampa estuvo separada a una distancia de un kilómetro. Las cámaras trampa se colocaron sobre caminos o veredas existentes a una altura de 30 centímetros, y permanecieron activas las 24 horas del día. Fueron revisadas cada 30 días aproximadamente. El área total de muestreo cubierto con las cámaras trampas fue de 41.63 km². El esfuerzo total de muestreo se obtuvo multiplicando el número total de cámaras por el total de días de muestreo (^{Medellín et al. 2006}).

Adicionalmente, se registró la presencia de mamíferos por medio de la observación directa y de rastros (huellas, restos óseos, pelo). Estos registros se realizaron durante los recorridos para revisar las cámaras trampa, o mientras se capturaba a los murciélagos. Se utilizaron las guías de campo de ^{Reid (2009}) y ^{Aranda (2012}) para identificar especies y rastros.

Análisis de datos. Se elaboró una base de las especies registradas con los siguientes campos: información taxonómica (Orden, Familia, nombre científico), gremio alimenticio y estado de conservación. La clasificación taxonómica de especie se basó en la propuesta de ^{Ramírez-Pulido et al. (2014}).

Para clasificar los gremios sólo se consideraron aspectos generales de la dieta de las especies. En este trabajo, las categorías de los gremios se establecieron a partir de las propuestas de ^{Ceballos y Navarro (1991}), ^{Sampaio et al. (2003}) y ^{Giannini y Kalko (2004}). Las categorías fueron: carnívoros, frugívoros, omnívoros, insectívoro nectarívoros y hematófagos. El estado de conservación de especies en México se basa en la Norma Oficial Mexicana 059-SEMARNAT-2010.

Resultados

Con un esfuerzo de muestreo de 2,016 m2 red y 8,784 días/trampa (549 días x 16 cámaras), se obtuvieron 462 registros de murciélagos y 199 eventos de captura fotográfica, respectivamente. Se registraron 48 especies de mamíferos, que incluyen 38 géneros, 21 Familias y 10 Ordenes (Tabla 1). El Orden Chiroptera registró 23 especies que representan 46 % de todas las especies registradas. Los Ordenes Pilosa, Primates, Sirenia, Cingulata y Lagomorpha registraron una sola especie (Tabla 1). Los órdenes con mayor número de Familias fueron: Carnivora (n = 5), Chiroptera (n = 4) y Rodentia (n = 4; Figura 2). Las Familias mejor representadas fueron Phyllostomidae, con 15 especies; Procyonidae, con tres especies; Muridae y Sciuridae, con dos especies cada una (Figura 2). La mastofauna registrada se agrupa en siete gremios alimenticios. Las especies frugívoras resultaron las mejor representadas, con 16 especies (33 %), seguidas de 12 especies insectívoras (25 %), 10 especies omnívoras (21 %) y 5 especies herbívoras (16 %). Los gremios alimenticios menos representados fueron los nectarívoro y hematófago, con una especie cada uno (2 %). Nueve especies se encuentran en alguna categoría de riesgo (NOM-059-SEMARNAT-2010): cuatro en peligro de extinción (Leopardus pardalis, Tamandua mexicana, Aloutta pigra, y Trichechus manatus), tres en la categoría de amenazada (Coendou mexicanus, Herpailurus yagouaroundi y Lontra longicaudis) y dos en la categoría de especie sujeta a protección especial (Potos flavus y Dermanura watsoni).

Tabla 1 Listado de mamíferos registrados en el humedal Chaschoc-Seja, Emiliano Zapata, Tabasco, México. Ca = carnívoro, Fr = frugívoro, He = herbívoro, Hem = hematófago, In = insectívoro, Ne = nectarívoro, Om = omnívoro. A = amenazadas, P = en peligro de extinción, Pr = sujetas a protección especial. 

Figura 2 Número de Familias (barras anarillas, eje primario) y especies (puntos azules, eje secundario) de mamíferos registradas en el humedal Chaschoc-Sejá, Emiliano Zapata, Tabasco, México. 

Discusión

El presente estudio representa una primera aproximación al conocimiento de los mamíferos en el sistema lagunar Chaschcoc-Seja, ubicado en la Región Terrestre Prioritaria "Lagunas de Catazajá-Emiliano Zapata" (^{Arriaga et al. 2000}). Las 48 especies registradas constituyen 43 % del total de especies reportadas en el estado de Tabasco (^{Sánchez-Hernández et al. 2005}), y es mayor en comparación con lo reportado en estudios realizados en otros humedales en el estado, como Jalapita (28 especies) y el Espino (14 especies; ^{Sánchez-Hernández et al. 2001}).

Al comparar la riqueza de especies con otros estudios similares, el número de especies es mayor a lo encontrado en el Parque Nacional Lagunas de Chacahua y La Tuza de Monroy, Oaxaca (42 especies; ^{Buenrostro-Silva et al. 2012}), y en un bosque ribereño en la cuenca media del río Grijalva, en Chiapas (31 especies; ^{Llaven-Macías 2013}). Sin embargo, la riqueza es menor a la reportada en la zona lagunar del istmo de Tehuantepec, en Oaxaca, donde se reportan 59 especies de mamíferos (^{López et al. 2009}). Debido a que los esfuerzos de muestreo y las técnicas utilizadas, además del tamaño de las áreas de muestreo, fueron distintos en cada estudio, las comparaciones entre los valores de riqueza de especies deben tomarse con reserva.

El orden mejor representado fue el de los murciélagos (23 especies). Lo anterior se debe a que se trata de un grupo abundante y diverso, principalmente en las regiones tropicales, donde llegan a representar localmente hasta 50 % de las especies de mamíferos (^{Patterson et al. 2003}). Las 23 especie representan 38 % del total de especies registradas en el estado (^{Sánchez-Hernández et al. 2005}). Este trabajo permite ilustrar la importancia del humedal Chaschoc-Sejá como un sitio que albergan una importante diversidad de murciélagos en la región.

La alta diversidad del Orden Chiroptera podría ser resultado de la variedad de ambientes en el área de estudio, así como de la plasticidad ecológica de los murciélagos para explotar una gran variedad de refugios y recursos alimenticios (^{Patterson et al. 2003}). La mayor riqueza de especies y abundancia de murciélagos se registró en los sitios de vegetación secundaria. Este tipo de vegetación presenta una mayor complejidad en su estructura y composición vegetal en comparación con la selva baja de tinto, palmares y cultivos. Se ha demostrado que las comunidades de murciélagos tienden a presentar una mayor diversidad de especies en hábitats complejos (^{Castro-Luna et al. 2007}; ^{Bobrowiec y Gribel 2010}; ^{García-García y Santos-Moreno 2014}; ^{García-Morales et al. 2014}; ^{Oporto et al. 2015}).

Los murciélagos se adaptan muy bien a la vegetación secundaria, ya que en ella encuentran diversos recursos, como alimento, que permiten la presencia de gremios como los insectívoros, carnívoros, frugívoros y hematófagos (^{Castro-Luna et al. 2007}; ^{García-Morales et al. 2014}; ^{Oporto et al. 2015}).

El segundo Orden de mayor riqueza de especies fue el de los carnívoros. Las ocho especies registradas representan 53 % de las reportadas en el estado de Tabasco (^{Sánchez-Hernández et al. 2005}). Aunado a lo anterior, destaca la presencia de dos de las cinco especies de felinos en Tabasco. Este grupo se compone por meso depredadores, como el ocelote (Leopardus pardalis) y el yaguarundí (Herpailurus yagouaroundi), y por especies asociadas a ambientes acuáticos, como la nutria de río (Lontra longicaudis) y el mapache (Procyon lotor). A pesar de no registrarse especies depredadoras tope, como el jaguar (Panthera onca) o el puma (Puma concolor), las especies de meso depredadores podrían realizar las funciones de las especies mencionadas, debido a que se adaptan muy bien a las perturbaciones del hábitat (^{Gary et al. 2009}).

En el área de estudio, se registraron mamíferos que, debido a los gremios tróficos que abarcan, son parte fundamental en el mantenimiento del funcionamiento del ecosistema a través de los servicios ecosistémicos en que participan. Por mencionar algunas, las especies que consumen frutos (frugívoras) son esenciales en el proceso de regeneración de la vegetación por su papel en la dispersión de semillas (^{Alves-Costa y Eterovick 2007}; ^{Amato y Estrada 2010}; ^{García-Morales et al. 2012}).

Esta área representa un refugio único para las especies amenazadas o en peligro de extinción. Las nueve especies en alguna categoría de la NOM-059-SEMARNAT-2010 representan 18.3 % del total de las especies registradas en el área de estudio. Estos registros destacan la relevancia del sistema lagunar Chaschoc-Sejá como un sitio para proteger y conservar a estas especies. Debe considerarse que el sistema lagunar está sujeto a un constante cambio de uso de suelo derivado de actividades productivas como la ganadería, el cultivo de arroz y de la palma de aceite.

El presente listado aporta información básica que servirá en la toma de decisiones para manejar y conservar a los mamíferos, particularmente en un estado donde 27.7 % de su territorio es ocupado por humedales. Tomando en cuenta lo anterior, proponemos que en estudios futuros se consideren los otros tipos de humedales y técnicas de muestreo complementarias a las utilizadas aquí, a fin de determinar la riqueza y la composición de la mastofauna en los humedales tabasqueños.