Introducción

El manejo exitoso de la fauna silvestre requiere indicadores confiables de la situación nutricional de los animales (^{Robbins 1993}). En el caso de los venados y otros rumiantes, un método común es evaluar la calidad de las plantas que consumen; sin embargo, este procedimiento puede subestimar las concentraciones de nitrógeno del material ingerido (^{Hewitt 2011}). Otros enfoques incluyen el análisis de nitrógeno en la sangre y en la orina (^{Delgiudice et al. 1990}) los cuales son muy precisos pero poco prácticos para su uso con ungulados en vida libre. Alternativamente, el nitrógeno fecal (NF) a menudo ha sido considerado como un buen indicador de la calidad de la dieta (^{Aldezabal et al. 1993}; ^{Irwin et al. 1993}; ^{Garin et al. 2001}; ^{Kamler y Homolka 2005}; ^{Sacconi et al. 2007}). Aunque algunos estudios han comprobado la relación del NF y algunos parámetros de calidad de la dieta de varias especies de ungulados, en diferentes zonas y estaciones del año, todavía hay algunas dudas sobre su confiabilidad (^{Thompson 1987}). Se ha sugerido que el NF puede reflejar patrones estacionales y espaciales de la calidad de la dieta a nivel poblacional (^{Ueno et al. 2007}; ^{Verheyden et al. 2011}).

El análisis del NF se ha aplicado ampliamente en la región templada para manejar a los venados del género Odocoileus (^{Leslie et al. 1985}, ¹⁹⁸⁹; ^{Howery y Pfister 1990}; ^{Jenks et al. 1990}; ^{Massey et al. 1994}; ^{Osborn y Jenks 1998}; ^{Osborn y Ginnett 2001}). Sin embargo, poco se sabe acerca de la utilidad de este enfoque en los hábitats tropicales (^{Gallina et al. 2014}) donde es ampliamente aprovechado el venado de cola blanca O. virginianus tanto en vida libre como en criaderos intensivos (^{Gallina et al. 2010}; ^{Ortega et al. 2011}). Durante los monitoreos poblacionales es común encontrar grupos fecales con distinto tiempo de deposición y generalmente es difícil decir cuántos días se han mantenido en campo después de la defecación (^{Camargo-Sanabria y Mandujano 2011}). Se ha documentado que el NF se pierde tan rápidamente que la estimación del valor nutricional de las plantas consumidas por los herbívoros a partir del análisis del contenido de nitrógeno de muestras fecales viejas es poco preciso (^{Jenks et al. 1990}). Por esta razón, es necesario evaluar las condiciones que afectan a la confiabilidad de los valores NF en áreas específicas. El presente estudio tuvo como objetivo analizar la variación de la concentración de NF conforme aumenta el tiempo de exposición en un hábitat del centro de México. Se discuten algunas implicaciones para el muestreo de campo en hábitats donde las condiciones ambientales pueden degradar rápidamente las heces depositadas por los venados.

Material y Métodos

Se colectaron excrementos recién defecados por venados cola blanca mantenidos en cautiverio dentro del área natural protegida "Flor del Bosque" en el estado de Puebla, México. El sitio tiene 614 ha de superficie, con una temperatura media anual de 18 ºC y altitud de 2,200 - 2,470 metros, dominado por bosque templado de encinos y pinos. En el sitio viven 35 venados cola blanca (12 machos, 15 hembras y 8 juveniles) dentro de un área cercada de 4 ha (^{Martinez-Romero 2004}). Se colectaron 40 grupos fecales frescos al final de la época seca del 2008 (Abril-Mayo). Las muestras se transportaron en una hielera al Jardín Botánico "Francisco Javier Clavijero" en Xalapa, estado de Veracruz. Este sitio es manejado por el Instituto de Ecología A. C. Está enclavado en los contrafuertes de la Sierra Madre Oriental, a 2.5 km al suroeste de la ciudad de Xalapa, se localizan tanto el Jardín como el Santuario. Ambas áreas tienen una altitud media de 1,400 msnm, en tierras tropicales de montaña, con clima templado. El sitio además ofrece instalaciones y condiciones para la realización de experimentos permanentes.

Se colocaron las muestras en un sitio protegido de la lluvia directa la cual afecta las muestras al aumentar el grado de humedad y proceso de descomposición de las mismas. Además, se eligió el sitio por cuestiones logísticas para realizar las mediciones periódicas del contenido de nitrógeno. El contenido de NF se cuantificó cada 15 días hasta los 60 días cuando la mayoría de los grupos fecales mostraban signos claros de envejecimiento (^{Valdespino y Martínez-Romero 2014}; Figura 1). En el transcurso del experimento se cubrieron de moho algunas muestras. Por lo que al final los análisis se realizaron con únicamente 18 grupos fecales que no mostraron ningún signo de contaminación. La concentración del NF fue determinada de acuerdo al método micro-Kjeldahl (^{AOAC 1999}).

Figura 1 Imágenes mostrando el cambio en coloración y aspecto experimentado por las excretas de venado cola blanca en el momento en que se defecan (a) y varios después (b). Fotografías proporcionadas por L. E. Martínez-Romero 

Para el análisis estadístico se verificó en primer lugar que los datos tuvieran una distribución normal para lo cual se empleó la prueba gráfica Normal Q-Q entre los cuartiles teóricos y los residuales estandarizados (^{Dalgaard 2008}). Comprobado lo anterior, se aplicó un análisis de varianza de medidas repetidas para detectar diferencias en el NF considerando como factores el tiempo de depósito (0, 15, 30, 45 y 60 días) y los grupos fecales (0, 1, 2...18) empleando la función lm en R ver. 2.15.3 (^{R Development Core Team 2012}). El modelo empleado fue: lm (formula = nitrógeno_fecal ~ as.factor (días) + as.factor (grupo_fecal)). En caso de valor significativo (P < 0.05) se empleó la prueba a posteriori NK para comparación de medias.

Resultados

La concentración del NF varió significativamente dependiendo del tiempo de deposición de los excrementos (Figura 2; F = 128.26, g. l. = 4, 68, P = 0.0001); mientras que no fue significativa respecto al grupo fecal (F = 1.49, g. l. = 17, 68, P = 0.12). La concentración de nitrógeno inicial fue de 2.29 mg/ml y se mantuvo hasta los 15 días (post hoc prueba N-K, P = 0.33); posteriormente disminuyó hasta alcanzar un mínimo de 0.019 mg/ml a los 60 días de iniciado el experimento (P = 0.0001).

Figura 2  Perfil del nitrógeno fecal (mediana ± cuartiles) a través del tiempo para el venado cola blanca. 

Discusión

Los resultados sugieren que el uso de este método puede dar resultados confiables de la concentración de NF en el excremento del venado cola blanca hasta dos semanas después de la defecación. En contraste, en un estudio con esta especie pero en hábitat templado en EE.UU durante septiembre y octubre, se sugiere que las heces recogidas hasta 24 días después de la defecación pueden ser utilizadas para estimar NF y otros aspectos nutricionales (^{Jenks et al. 1990}). La variación estacional de las condiciones del hábitat y la composición de la dieta podrían explicar estas diferencias (^{Garin et al. 2001}). El venado cola blanca habita diferentes tipos de vegetación en la región tropical, pero principalmente en el bosque seco tropical, sabanas y vegetación secundaria (^{Gallina et al. 2010}). A diferencia de las latitudes del Norte donde los inviernos son severos, en zonas tropicales los venados enfrentan una humedad relativamente alta durante la estación lluviosa y la incidencia solar alta durante la estación seca (^{Mandujano 2010}). Esto provoca la rápida degradación de las heces que están expuestos directamente al ambiente debido a la actividad de los microorganismos, hongos e insectos, o un secado rápido durante la temporada seca (^{Valdespino et al. 2007}).

Las bajas densidades poblacionales de esta especie en muchas localidades tropicales, hacen que sea difícil encontrar grupos fecales frescos (color oscuro, brillante y con mucosidad, ver Figura 1), e incluso no es sencillo encontrar excremento con menos de 14 días de depósito (^{Garin et al. 2001}; ^{Martinez-Romero 2004}). Por lo tanto, se recomienda limpiar parcelas permanentes de muestreo y revisar nuevamente antes de dos semanas para recoger los excrementos frescos. A menor abundancia de la población se requerirá un mayor número de parcelas. Adicionalmente, se sugiere el empleo simultáneo de cámaras-trampa para detectar los sitios de mayor frecuencia de uso de los venados para revisión y obtención de muestras fecales frescas (^{Bridges y Noss 2011}). Estas muestras fecales también pueden servir para otros fines, tales como microhistología con el fin de determinar las especies de plantas en la dieta, así como el análisis de endoparásitos y ciclos hormonales, entre otros (^{Valdespino et al. 2007}; ^{Darimont et al. 2008}).