Área de estudio

El estudio se llevó a cabo durante 2016 en Santa María Zoquitlán, municipio del mismo nombre, una comunidad de los Valles Centrales de Oaxaca, ubicada a 16°34’ N y 96°21’ O, a una altitud media de 1 080 m. La vegetación predominante donde se distribuye B. simplex es la selva baja caducifolia, especie endémica de la cuenca del Río Tehuantepec; los géneros que comparten el hábitat son Cephalocereus, Cercidium, Lysiloma, Ceiba, Neobuxbaumi, Escontria, Acacia, Beaucarnea, entre otras. El clima predominante es el BSo(h')w” (w) i´g (^{Acosta et al., 2003}).

Método de muestreo y registro de datos

Se realizaron muestreos dirigidos con la finalidad de identificar árboles de la especie de interés con características fenotípicas sobresalientes, de apariencia sana y que además presentaran frutos, este último fue el principal criterio para su selección. Durante octubre-diciembre de 2015 se lograron reconocer 27 árboles en el paraje denominado El Paredón, ubicados en un intervalo altitudinal de 1 078-1 406 m; los individuos se identificaron con números progresivos y fueron tomados como punto central de referencia para establecer 23 unidades muestrales (UM) de 100 m².

En cada sitio de muestreo, se contabilizaron todas los taxa presentes y con el apoyo de una cinta métrica Fiber-glass de 1.52 m y una cinta métrica de 5 m (marca Cadena modelo MGA5020) se midieron y registraron las variables morfológicas: diámetro al pie (DP, cm), altura total (AT, m) y diámetro de copa (DC, m) con el que se calculó el área de copa (AC= 1/4 × πDC², m²).

En las unidades muestrales establecidas con un GPS Garmin Drive^TM, se otuvieron las variables del sitio:exposición, altitud (m) y pendiente (%) con un clinómetro Suunto Finland Pm5/360pc.

De cada uno de los ejemplares de Bursera seleccionados se recolectó parte de los frutos que presentaban, los cuales se introdujeron en bolsas de papel y se trasladaron a las instalaciones del Instituto Tecnológico del Valle de Oaxaca (ITVO).

Se tomó una muestra aleatoria de 50 frutos de cada árbol, a los que se les midió con un vernier Pretul de 0.1 cm de precisión, su diámetro polar (Dp, mm) y su diámetro ecuatorial (DE, mm); se calculó el coeficiente de forma (CF=DE/Dp) y se pesaron (g) de manera individual con una balanza analítica Ohaus Adventurer™ con capacidad máxima de 210 g y precisión de 0.1 g, para obtener el número de frutos kg^-1. Posteriormente, para su secado se colocaron bajo radiación solar durante cuatro días; paso seguido, se separó la semilla de los tejidos del fruto, para después medir su diámetro polar y ecuatorial; por último, se les pesó para obtener el número de semillas kg^-1.

Con los datos de las variables morfológicas se calcularon índices estructurales y se realizaron histogramas de frecuencia, para ello se utilizaron categorías diamétricas comerciales de 5 cm y categorías de altura a intervalos ≤1.5, 1.5 - 3, 3.1 - 4.5, 4.6 - 6 y >6 (en metros). Se determinaron tres índices de valoración estructural (^{Zarco et al., 2010}; ^{Santiago, 2013}):

Donde:

IVI = Índice de valor de importancia

DMr = Dominancia relativa o área basal relativa (ABr)

Dr = Densidad relativa

Fr = Frecuencia relativa

IVF = Índice de valor forestal

DPr = Diámetro al pie relativo (cm)

Ar = Altura relativa (m)

ACr = Área de copa relativa (m²)

IC = Índice de complejidad

s = Número de especies

d = Densidad de árboles mayores a 2.5 cm de DP

b = Área basal (m²)

h = Altura (m) de los tres árboles dominantes

A= Área de la muestra (m²)

Manejo y análisis de datos

En los datos de frutos, semillas y árboles se verificaron los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas, mediante las pruebas de Shapiro-Wilk y Bartlett. Las variables que los cumplieron se sometieron a un análisis de varianza con un diseño completamente aleatorizado y se realizaron comparaciones de medias aplicando la prueba de Duncan (α = 0.05), en la que se usó como variable clasificatoria el árbol de procedencia, la exposición, altitud y pendiente; para las dos últimas se formaron tres categorías de manera individual.

Para la rutina de análisis se empleó el programa de cómputo ^{SAS (2004)}, con el procedimiento GLM. En el caso de las variables que no cumplieron con los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas, se analizaron mediante la prueba de Kruskal Wallis con el procedimiento NPAR1WAY Wilcoxon, en el paquete estadístico SAS (^{SAS, 2004}).

Estructura vertical y horizontal

Las diferencias de tamaño de árboles de una misma especie ubicados en sitios de exposición diferente se pueden atribuir a que la magnitud de crecimiento es función de las potencialidades definidas por el genotipo, el ambiente y la interacción de ambas. ^{Ramírez y Rodríguez (2004)} comentan que la diferencia del crecimiento de los árboles se atribuye a que en el hemisferio norte la exposición sur es la que recibe mayor cantidad de radiación solar. En este sentido, ^{Ortiz-Pulido y Pavón (2010)} indican que la exposición del sitio y la cantidad de radiación solar incidente influye en la diferenciación sexual de los individuos de Bursera, ya que los árboles en sitios orientados al este corresponden con más frecuencia al sexo masculino, y en los grupos orientados al oeste al sexo femenino.

^{Sánchez y López-Mata (2003)} definen a la altitud como un factor físico que influye sobre las condiciones climáticas, a través de variables como la temperatura y la precipitación, que tienen, a su vez, un efecto directo sobre el crecimiento vegetal y están correlacionadas de forma específica en cada sitio. ^{Martínez et al. (2013)} mencionan que se han determinado relaciones entre el crecimiento de coníferas y los factores de profundidad de suelo, altitud, pendiente y exposición. ^{Rubio et al. (2011)}, al estudiar la vegetación de Quercus, atribuyeron las diferencias observadas al estado sucesional vegetal y a que las especies sucesionales tempranas producen semillas más pequeñas.

Las alturas máximas en las unidades muéstrales (UM) fueron de 6.60 m; con fines descriptivos de la vegetación, se identificaron dos estratos: inferior y superior. El estrato inferior está constituido, principalmente, por individuos ≤1.5 m, reunidos, en su mayoría, en la exposición oeste (1 057 árboles ha^-1) y 326 individuos ha^-1 mayores a 1.5 m. En los sitios ubicados en la exposición suroeste, se contabilizó la menor densidad de ejemplares arbóreos en el estrato inferior (209 individuos ha^-1). Los individuos de B. simplex conforman el estrato superior, con alturas ≥ 2 m (Figura 1a).

Figura 1 Frecuencia de individuos de acuerdo con sus categorías de altura (a) y diámetro (b) en diferentes exposiciones. 

^{Gutiérrez et al. (2011)}, en la vegetación de selva baja caducifolia de tres localidades del estado de Yucatán, registraron datos similares, mismos que obtuvieron de agrupaciones con individuos de 1.5 a 4.4 m. ^{Dzib-Castillo et al. (2014)}, al referirse a la vegetación en las comunidades de Pomuch y San José Carpizo en Campeche, calcularon alturas de 6.3 m en selva baja caducifolia y diámetros de 6.9 cm. En una selva baja caducifolia de Xmatkuil, Yucatán, ^{Gutiérrez y Zamora (2012)} midieron individuos de 4 a 12 m de altura y ^{Castillo et al. (2007)} describieron tres estratos arbóreos de 1 a 7 m en la vegetación del estado de Veracruz.

En el presente trabajo, en la estructura horizontal se cuantificó una mayor densidad de individuos con diámetros < 2.5 cm en todas las exposiciones, seguidos de los diámetros superiores a 2.5 e inferiores a 7.5 cm, muy relacionadas con las alturas que fueron más pronunciadas en la exposición oeste (Figura 1b); esto se explica por la frecuencia de individuos con diámetros superiores, que disminuye a medida que alcanzan dimensiones más grandes, lo que supone que siempre las clases de diámetro menores serán más abundantes.

Los índices estructurales (IVI, IVF, IC) mostraron diferencias estadísticas significativas (p≤ 0.0001), en su efecto sobre los rasgos morfológicos de los frutos (Cuadro 1). Dichas diferencias se deben, principalmente, a que la estructura está determinada por características morfológicas de los árboles situados en una zona específica, así como por la densidad y la competencia, lo cual implica relaciones dinámicas entre individuos para competir por nutriments o para obtener mejor desarrollo de sus estructuras. Por ello, no siempre una mayor complejidad representará la estabilidad más alta del ecosistema; además, el arreglo espacial de los individuos determina la morfología particular de la planta (^{Del Río et al., 2003}; ^{Perreta y Vegetti, 2005}). ^{Alvis (2009)} y ^{Zarco et al. (2010)} indican que el IVI revela el peso ecológico de una especie dentro de una población.

Características de frutos y semillas

Los frutos y semillas recolectados de 27 árboles de Bursera simplex presentaron diferencias estadísticas significativas en el peso, coeficiente de forma (CF) y en el número de semillas kg^-1 (p ≤ 0.0001) en función del árbol de procedencia. La mayor heterogeneidad (CV >65 %) se estimó para el peso de la semilla y número de semillas kg^-1; la menor variación se registró para el CF del fruto y el CF de las semillas (CV=7.42 y 13.36 %, respectivamente) (Cuadro 2).

Del árbol 5 se seleccionaron los frutos de tamaño y peso superior (0.42±0.09 g), por lo que la cantidad de frutos kg^-1 es baja (2456±571.46); dichas magnitudes fueron significativamente diferentes (Duncan, 0.05) a los tamaños y pesos de los frutos de los árboles 3, 9 y 16, que pesaron 0.18±0.03 g; y la cantidad de frutos kg^-1 fue de 5 743.7±1 138.21, 5 566±998.51 y 5 743.7±1 138.21, respectivamente.

Dada la relación diámetro ecuatorial - diámetro polar, el CF en fruto de los árboles 1, 15, 19 y 23 fue superior (0.81±0.06 cm) al igual que en el árbol 10 (0.81±0.05 cm); esto implica frutos de forma casi esférica.

El mayor CF en las semillas se obtuvo en los frutos del árbol 25 (0.79±0.01 cm), que fue estadísticamente diferente (p = 0.0001). El individuo 21 presentó las semillas de mayor peso (0.08±0.13), que producen 16 179±5 036 semillas kg^-1, mientras que las del árbol 3 fueron más pequeñas, por lo que se tienen 35 489±10 209 semillas kg^-1 (Cuadro 3).

Posiblemente, las variaciones morfológicas en frutos y semillas de los diferentes árboles resultan del tipo de reproducción propia de Bursera simplex, ya que su condición dioica promueve la polinización cruzada, y, por lo tanto, mayor diversidad en la descendencia (^{Edwards y Sharitz 2000}; ^{Enríquez et al., 2004}; ^{Rzedowski y Calderón 2006}; ^{Magallán et al., 2009}). La variabilidad morfológica observada en frutos y semillas podría tener un notable componente genético además del ambiental (^{Gómez et al., 2010}).

^{Guzmán y Cruz (2014)} refieren que el crecimiento del fruto se relaciona con la humedad disponible, ya que cuando esta baja y las temperaturas elevadas, los frutos son de tamaño menor, además de que varía de acuerdo a la posición que ocupan en el árbol; los frutos grandes se desarrollan en la parte superior de la copa por la mayor disponibilidad de azúcares y proteínas producidas en el área fotosintética, en comparación con los de la porción inferior de la copa. Con base en lo anterior, ^{Rubio et al. (2011)} señalan que la variación en el tamaño de las semillas es importante debido a que proporciona diversas capacidades para establecerse en sitios con diferentes condiciones.

^{Gonzáles y Cruz (1995)} citan que los frutos con CF cercanos a la unidad poseen diámetros (polar y ecuatorial) homogéneos y son de forma esférica, mientras que los valores que se alejan de ella describen frutos de forma alargada. Las condiciones del sitio, como la altitud, la exposición y la pendiente del terreno en que se desarrolla el árbol influyen en la magnitud de su crecimiento, lo que a su vez incide en las características morfológicas de los frutos y las semillas (p ≤ 0.01). Los frutos de mayor peso 0.34±0.07 g se recolectaron en árboles localizados en sitios con exposición sur; y las semillas de los individuos con exposición suroeste pesaron 0.06±0.07 g; en contraste, las procedentes de sitios con exposiciones norte y noreste pesaron 0.03 g.

El CF de frutos y semillas refleja diferencias estadísticas significativas (p ≤ 0.0002); de esta manera se confirma que los frutos con mayor CF fueron los recolectados de árboles localizados en sitios con exposición este, con 0.81±0.06 cm, lo que contrasta con las semillas procedentes de árboles en exposición sur, cuyo CF fue de 0.72±0.10 cm; las semillas recolectadas de árboles en lugares con exposición suroeste tuvieron un CF mayor (p=0.72±0.09 cm). La cantidad de frutos y semillas kg^-1 fue estadísticamente diferente (p=0.0001), pues las semillas de árboles situados en exposición noreste acumularon 4 235±1 338 frutos kg^-1, cifra superior a la de la exposición sur, 3 054±787 frutos kg^-1; caso similar ocurre en las semillas de árboles con exposición noreste, que dieron un total de 30 124±8 746 (Cuadro 4).

Las pendientes mostraron diferencias significativas (p ≤ 0.001); de los árboles ubicados en sitios con 25 y 40 %, se recolectaron los frutos de tamaño mayor, con una media de 0.31 g y la producción de frutos kg^-1 es favorable en pendientes >40 %, puesto que presentan un promedio de 4 104 frutos kg^-1, con CF de 0.71±0.008 cm. De árboles localizados en lugares con poca pendiente se recolectaron frutos que tienden a ser redondos, a diferencia aquéllos procedentes de pendientes más pronunciadas, que perfilan forma alargada.

No sucede lo mismo con las semillas recolectadas de árboles situados en sitios pendientes <25 %, pues entre 25 y 40 % de pendiente, alcanzaron un peso superior (0.06 g), con coeficientes de forma de 0.71; mientras que, las semillas procedentes de árboles localizados en sitios con pendientes >40 % fueron más pequeñas, pero más abundantes (27 040 semillas kg^-1); en contraste con las obtenidas en árboles ubicados en pendientes <25 % que fueron más grandes, con un total de 16 789 semillas kg^-1 (Cuadro 4).

La altitud de los sitios en que crecen los árboles también fue un factor con efecto significativo (p≤0.01), pues en el intervalo altitudinal entre 1 178 y 1 278 m, el peso de los frutos fue de 0.36 g, con los menores CF (0.74); estos datos contrastan con los observados en altitudes ≤1 178 m, cuyo CF fue de 0.76; a la misma altitud, la producción de frutos fue de 4 441.

La semilla tuvo una respuesta similar con 0.04 g en altitudes >1 178 m; sin embargo, la producción de semillas fue mayor en altitudes ≤1 178 m (29 259.4) con coeficientes de forma de 0.72 cm en altitudes ≤1 278 m (Cuadro 4).

Las diferencias en la morfología de los frutos y semillas, en relación a las características propias del sitio (exposición, pendiente y altitud), se explican porque son componentes influyen en la radiación solar que incide sobre la planta, la temperatura y la humedad ambiental; condiciones que afectan la productividad primaria de la especie. En su estudio realizado en Quercus, ^{Márquez et al. (2005)} refieren que las diferencias de tamaños se deben a factores biológicos y físicos, además de que el tamaño de las semillas en una especie puede variar entre poblaciones o entre individuos, por razones genéticas o por la historia de vida de cada planta (^{Griffiths et al., 2009}; ^{García et al., 2015}).