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Revista mexicana de ciencias pecuarias

versión On-line ISSN 2448-6698versión impresa ISSN 2007-1124

Rev. mex. de cienc. pecuarias vol.14 no.3 Mérida jul./sep. 2023  Epub 08-Sep-2023

https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i3.6294 

Artículos

Efectos de la suplementación con hesperidina en la codorniz japonesa Cordonix cordonix japonica sobre la química sanguínea, la capacidad antioxidante, la histopatología intestinal y la microflora fecal

Abdullah Özbilgina  * 

Mahmut Niyazi Moğulkoçb 

Füsun Erhan Bayçumendurc 

Nazlı Ercand 

a Sivas Cumhuriyet University. Veterinary Faculty. Department of Animal Nutrition and Nutritional Disorders, Sivas, Turkey.

b Sivas Cumhuriyet University. Veterinary Faculty. Department of Veterinary Microbiology, Sivas, Turkey.

c Sivas Cumhuriyet University. Veterinary Faculty. Department of Veterinary Histology and Embriology, Sivas, Turkey.

d Sivas Cumhuriyet University. Veterinary Faculty. Department of Veterinary Biochemistry, Sivas, Turkey.


Resumen

La hesperidina es un flavonoide derivado de los cítricos con usos potenciales en la alimentación animal. Se investigaron los efectos de la suplementación con hesperidina en dietas para codorniz japonesa (Codornix codornix japonica) sobre la química sanguínea, los niveles de enzimas antioxidantes en ciertos tejidos, la histomorfología intestinal y la microflora fecal. Se llevó a cabo un ensayo de alimentación durante 35 días utilizando 300 codornices. Se dividieron en tres tratamientos según la dieta administrada: Control (0 g de hesperidina/kg de alimento); HES1 (1 g de hesperidina/kg de alimento); y HES2 (2 g de hesperidina/kg de alimento). En cada tratamiento se llevaron a cabo cinco réplicas de veinte animales cada una. Al final del periodo de estudio, se tomaron muestras de heces, sangre, hígado y tejido muscular del muslo. En sangre, la alanina transaminasa (ALT) y la lactato deshidrogenasa (LDH) fueron más bajas en HES1 que en el Control, pero aumentaron en HES2 (P<0.05). La aspartato transaminasa (AST) en la sangre aumentó en HES1, pero disminuyó en HES2 (P<0.05). La amilasa aumentó tanto en HES1 como en HES2 (P<0.05). Las enzimas antioxidantes GSH, CAT y SOD en los tejidos aumentaron (P<0.05). En el ciego y el colon, los tratamientos con hesperidina produjeron vellosidades más altas y criptas menos profundas que en el Control (P<0.05). La presencia de la hesperidina en la dieta para codornices no afectó la microflora en las heces. La adición de la hesperidina mostró efectos positivos en los niveles de enzimas antioxidantes en lípidos, muslos, hígado y suero, sobre la histomorfología intestinal y en la microflora fecal.

Palabras clave Sangre; Heces; Flavonoides; Lípidos; Tejidos

Abstract

This study was conducted to determine the effects of hesperidin, a flavonoid added to quail diets, on blood serum, enzymes in tissues, intestinal histomorphology and fecal microflora. In the study, first treatment [(control) (0g hesperidin/kg feed)], second treatment [(HES1) (1 g hesperidin/kg feed)], third treatment [(HES2) (2 g hesperidin/kg feed)] was added to with the basal diet through 35 d. The study was carried out with 3 main groups, 20 quails with 5 sub-repeats in each group and a total of 300 quails. At the end of the study, blood, liver and thigh muscle tissue and fecal samples were taken. Alanine transaminase (ALT) and lactate dehydrogenase (LDH) decreased in the HES1 group but increased in the HES2 group compared to the control group (P<0.05). Aspartate transaminase (AST) increased in the HES1 group compared to the control group and decreased in the HES2 group (P<0.05). Amylase, on the other hand, showed a regular increase in HES1 and HES2 groups to which hesperidin was added to the control group in hesperidin added groups (P<0.05). The tissue antioxidant GSH, CAT and SOD enzyme parameters showed a significant increase in the hesperidin added groups compared to the control group, and this increase was found to be significant compared to the control group (P<0.05). In intestinal histomorphology, in hesperidin treatment groups increased the height of villus in the cecum tissue; in colon tissue, it was determined that hesperidin added groups increased villus height but decreased crypt depth (P<0.05). Consequently, diets hesperidin with treatments positively is thought to affect the lipid, thigh, liver and serum antioxidant enzyme levels, intestinal histomorphology and fecal microflora in quail.

Keywords Blood; Feces; Flavonoid; Lipid; Tissue

Introducción

En años recientes, se ha incrementado el interés en la codorniz japonesa (Coturnix coturnix japonica) en la industria avícola debido a un aumento en la producción de su carne y huevos, particularmente en los países de Europa y de América Latina. Además, la codorniz se ha vuelto un modelo animal importante en la investigación científica ya que su ciclo de vida es corto y demuestra una gran resistencia a muchas enfermedades avícolas1,2.

En la producción animal ya es común agregar compuestos bioactivos de fuentes naturales al alimento. En comparación con otras fuentes naturales, los frutos cítricos tienen una ventaja ya que contienen compuestos bioactivos (flavonoides) ampliamente utilizados como componentes funcionales para brindar beneficios a la salud. Los bioflavonoides como la hesperidina y la naringenina abundan como subproductos de bajo costo del cultivo de cítricos3. Los flavonoides son metabolitos secundarios de origen vegetal llamados compuestos orgánicos heterocíclicos antioxidantes. Están clasificados en catorce subgrupos según su estructura química y las posiciones de los componentes en los anillos A, B y C4. La hesperidina (5, 7, 3'-trihidroxi-4'-metoxi-flavanona 7-ramnoglucósido) es uno de los principales flavonoides que se encuentran en los cítricos5. A partir de ella se forma la hesperitina y la rutinosa6,7, y demuestra varias propiedades biológicas, como son las actividades antimicrobianas, antioxidantes y vasculares8. Los flavonoides son capaces de prevenir o retrasar la oxidación de estructuras como las proteínas, los lípidos y los carbohidratos. También se pueden conjugar con ácido glucurónico; la formación de ésteres de sulfato o la O-metilación pueden facilitar esta conjugación. Este tipo de biotransformación ocurre en las partes inferiores del tracto gastrointestinal. Además de otros compuestos, algunos de los flavonoides que no se absorben en el intestino delgado se secretan en la bilis. También contribuyen al proceso de degradación en el colon durante lo cual los microorganismos del sistema digestivo alteran las estructuras anulares de los flavonoides9. El conocimiento sobre la absorción intestinal de la hesperidina es insuficiente y su destino en el intestino aún no está claro10.

En la alimentación de codornices se agregan compuestos alternativos como la hesperidina. En estudios recientes se ha reportado que la agregación de hesperidina a las raciones de codorniz mejora la calidad de la carne al final de la engorda y afecta positivamente los ácidos grasos de la carne. Además, mejora los parámetros de calidad del huevo en las codornices ponedoras11,12. En otros estudios se ha encontrado que promueve la actividad de enzimas antioxidantes celulares como el superóxido dismutasa (SOD), la hemeoxigenasa-1 (HO-1) y la catalasa (CAT)13-17.

Tomando en cuento los múltiples efectos positivos de la hesperidina reportados en la codorniz, el objetivo del presente estudio fue documentar los efectos de la adición de la hesperidina en la dieta de las codornices sobre los parámetros sanguíneos, la concentración de antioxidantes en los tejidos, la histomorfología intestinal y la microflora fecal.

Material y métodos

Químicos

Se compró hesperidina en polvo (formula molecular: C28H34O15, Cas #: 520-26-13, pureza: 91%) de un proveedor comercial (Chem-Impex International Company, USA).

Animales y tratamientos

Los animales experimentales fueron 300 C. cordonix japonica (peso: 40-45 g, edad: 1-2 semanas) obtenidos de criaderos en Sivas, Turquía (39°42'34.8" N; 37°01'13.0" E). Se alojaron los animales en jaulas de metal (Çimuka, Turquía) (altura: anchura: profundidad = 20:45:90 cm) por 35 d, con un régimen de 21 h de luz: 3 h de oscuridad y una temperatura promedio de 25 ± 2 °C. Se dividieron los animales en tres grupos de cien aves, según el tratamiento, y dentro de los grupos había cinco réplicas de veinte aves. En el primer tratamiento se alimentaron las aves con 0 g hesperidina/kg de la dieta basal (Control), en el segundo la tasa fue de 1 g hesperidina/kg de la dieta basal (HES1), y en el tercero fue de 2 g hesperidina/kg de la dieta basal (HES2). El protocolo del estudio se aprobó por el Comité Local de Ética en Experimentos Animales de la Universidad de Sivas Cumhuriyet (Comité de Ética Aprobación # 327/2022).

Se formularon las dietas siguiendo las recomendaciones del National Research Council (NRC)18 (Cuadro 1). Tanto el alimento granular como el agua estaban disponibles ad libitum. Se implementó un periodo de adaptación al ambiente y al alimento de una semana anterior al comienzo del periodo de estudio. Las dosis de hesperidina administradas se calcularon basado en un estudio previo3. Se cuantificaron cuatro parámetros en cada tratamiento: química sanguínea, actividad antioxidante, histomorfología intestinal y conteo microbiológico fecal.

Cuadro 1 Composición de las dietas experimentales 

Ingredientes (%) Dietas1
Testigo HES1 HES2
Maíz 44.29 44.29 44.29
Trigo 14.80 14.80 14.80
Harina de soya, % 48 37.65 37.65 37.65
Piedra caliza2 0.81 0.71 0.61
Fosfato dicálcico 0.74 0.74 0.74
DL-methionina 0.50 0.50 0.50
L-threonina 0.50 0.50 0.50
Sal 0.42 0.42 0.42
L-lisina, clorhidrato 0.04 0.04 0.04
Mezcla de vitaminas-minerales3 0.25 0.25 0.25
Hesperidina4 0.00 0.10 0.20
Valores calculados
Materia seca, % 89.73 89.63 89.53
Proteína cruda, % 24.05 24.05 24.05
Ether extracto, % 1.85 1.85 1.85
Cenizas, % 5.30 5.30 5.30
Celulosa, % 2.89 2.89 2.89
Energía metabolizable, kcal/kg 2.900 2.900 2.900
Methionina+Cystina, % 1.27 1.27 1.27
Lisina, % 1.31 1.31 1.31
Treonina, % 1.37 1.37 1.37
Triptófano, % 0.32 0.32 0.32
Calcio, % 0.61 0.57 0.53
Fósforo disponible, % 0.31 0.31 0.31

1Dietas: Testigo= dieta basal; HES1= Testigo + 1 g/kg hesperidina; HES2= Testigo + 2 g/kg hesperidina.

2En los tratamientos HES1 y HES2, la cantidad de hesperidina adicionada reemplazó una cantidad igual de piedra caliza.

3Contenido por kg: retinol (vitamina A) 3 mg; tocoferol (vitamina E) 30 mg; menadiona (vitamina K3) 5 mg; tiamina (vitamina B1) 1 mg; riboflavina (vitamina B2) 5 mg; piridoxina (vitamina B6) 3 mg; ácido nicotínico 30 mg; acido pantoténico 10 mg; ácido fólico 0.8 mg; ácido ascórbico (vitamina C) 10 mg; cloruro de colina 450 mg; Co 0.2 mg; I 0.5 mg; Se 0.3; Fe 25; Mn 120; Cu 10; Zn 100 mg; colecalciferol (vitamina D3) 62.5 μg; cobalamina (vitamina B12) 20 μg; biotina 100 μg.

4Chem-Impex International (formula molecular: C28H34O15, Cas No.: 520-26-13, pureza: 91%) (Chem-Impex, Wood Dale, IL, USA).

Recolección de muestras

Al final del periodo de estudio (35 días), se mantuvieron los animales en ayuno por seis horas antes de sacrificarlos. Un total de 24 animales (ocho de cada tratamiento) se sacrificaron y se procesaron en un rastro comercial bajo condiciones higiénicas. Se colectó muestra de sangre de cada animal en tubos de recolección y se centrifugó a 3,000 rpm por 10 min para separar el suero. El suero que se obtuvo se transfirió a tubos de microcentrifuga de 2 ml (Eppendorf, Alemania). Las muestras de suero se guardaron a -80 °C hasta llevar a cabo los análisis. Después de extraer los órganos internos, se guardaron los canales de manera individual en bolsas de plástico y se almacenaron a 4 °C por 24 h. Se tomaron muestras de suero sanguíneo, músculo (Musculus gastrocnemius) y tejido hepático de cada canal y se guardaron a -80 °C hasta llevar a cabo los análisis.

Parámetros de la sangre

Se procesaron las muestras de sangre con un analizador automático (Mindray BS200, China), midiendo los parámetros de Tchol (colesterol total); BUN (nitrógeno en urea de la sangre); ALT (alanina aminotransferasa); AST (aspartato aminotransferasa); GGT (gamma-glutamiltransferasa); ALP (fosfatasa alcalina); TP (proteína total); TG (triglicéridos); CK (creatinina quinasa); LDH (lactato deshidrogenasa); Ca (Calcio); Mg (Magnesio); P (Fósforo); urea; creatina; y albúmina.

Parámetros de los tejidos

Después de homogenizarse, tanto los tejidos hepáticos como los de los músculos se analizaron con kits (ELABSCIENCE): GSH (glutatión reducido) (E-BC-K030-M); SOD (E-BC-K022-M); CAT (E-BC-K031-M); MDA (malondialdehido) (E-BC-K298-M); y LPO (peroxidación lipídica) (E-BC-K176-M), correspondientes a las absorbancias de las muestras de suero y tejidos calculadas.

Histomorfología intestinal

Se tomaron muestras de íleon, ciego y colon en recipientes de tejido para preparación histológica con una fórmula tampón al 10%. Se lavaron con un flujo constante de agua potable durante 48 h. Se tomaron secciones de 5 µm de espesor de los tejidos, las cuales se procesaron con un método histológico rutinario, y se suspendieron en parafina. Las secciones se tiñeron con hematoxilina-eosina para identificar las estructuras histológicas generales y llevar a cabo las mediciones histométricas19. Se observaron bajo un microscopio (Zeiss Primo Star, Alemania) y se tomaron imágenes. Usando el software de ImageJ, se midió la altura y el ancho de las vellosidades, y la profundidad de las criptas, de diez tramos de intestino ubicados en diferentes porciones de tres secciones de intestino de cada animal. La altura de las vellosidades se midió como la distancia vertical desde los puntos de las vellosidades hasta el inicio de las criptas, el ancho de las vellosidades se midió a la altura media de las vellosidades, y la profundidad de la cripta se midió como la distancia vertical desde la unión entre la vellosidad y la cripta hasta el límite inferior de la cripta20.

Conteos microbianos fecales

Se recogió de manera aséptica un gramo de contenido fecal de cada animal y se homogeneizó con 9 ml de agua con peptona al 0.1%. Se realizaron diluciones seriadas de diez veces en agua de peptona estéril de 10-1 a 10-6, y 0.1 ml de las últimas tres diluciones se colocaron en placas por duplicado en los respectivos medios selectivos.

Los recuentos de Escherichia coli se realizaron en agar de triptona bilis x-glucurónido (TBX) y las placas se incubaron durante 24 h a 37 °C. Los enterococos se cultivaron en agar Slanetz Bartley (SB, Oxoid CM377, Inglaterra) y se enumeraron después de 24-48 h de incubación a 37 °C. Las enterobacterias se cultivaron en agar de bilis rojo violeta con glucosa (VRBG, Oxoid CM485, Inglaterra) mientras que los coliformes se cultivaron en agar de bilis rojo violeta (VRB, Oxoid CM107, Inglaterra). En ambos casos se utilizó la técnica de vertido en placa y se enumeraron después de 24-48 h de incubación a 37 °C. Se utilizó base de agar de triptosa sulfito cicloserina (TSC Agar) (Merck 1.11972, Alemania) para el recuento de Clostridium. Las placas se incubaron durante 24 h a 45 °C en condiciones anaeróbicas, y se incluyó el indicador anaeróbico (Mitsubishi Gas Chemical, America) para monitorear las condiciones atmosféricas. A las placas de Petri (90 mm x 15 mm) (Fırat Plastic, Turquía) en que se observaron de 30 a 300 colonias se hicieron recuentos con un contador de colonias21. Los recuentos se expresaron como log10 UFC por gramo de contenido fecal.

Análisis estadístico

Los resultados demostraron una distribución normal para todos los parámetros. Se analizaron los datos con un análisis de variación de una vía (ANOVA), y se hicieron comparaciones entre los grupos por medio de una prueba de comparaciones T2 de Bonferroni y Tamhane (P<0.05). Todos los análisis estadísticos se hicieron con el paquete estadística SPSS 20.0.

Resultados

Parámetros del suero sanguíneo

Los niveles séricos de la alanina transaminasa (ALT) y la lactato deshidrogenasa (LDH) en los tratamientos HES1 y HES2 no fueron diferentes al Testigo (P<0.05). La aspartato transaminasa (AST) disminuyó en HES2 en comparación al testigo y HES1 (P<0.05). En contraste, la amilasa fue más alta en HES2 que en el testigo (P<0.05) (Cuadro 2). No se encontraron diferencias entre los tres tratamientos en los parámetros de Tchol, TG, GGT, ALP, CK, BUN, Albúmina, TP, Urea, Creatina, Glucosa, Ca, Mg y P (P>0.05).

Cuadro 2 Los efectos de la hesperidina en dietas para C. cordonix japonica sobre la bioquímica sanguínea 

Testigo HES1 HES2 P
Media± EEM Media± EEM Media± EEM
Tchol, mg/dL 239.82±9.09 262.38±7.22 259.23±5.32 0.12
TG, mg/dL 265.35±24.77 248.40±25.59 247.43±26.77 0.86
ALT, U/L 5.50±0.65ab 4.25±0.48b 6.60±0.25a 0.01*
AST, U/L 237.50±6.89a 243.00±5.51a 194.60±9.66b 0.001*
GGT, U/L 2.00±0.58 2.40±0.40 3.50±0.50 0.14
ALP, U/L 265.73±22.42 279.37±26.89 261.70±26.62 0.89
CK, U/L 2.422±197.57 2.614±211.07 2.650±242.93 0.78
LDH, U/L 711.93±36.69ab 678.36±27.69b 767.81±13.88a 0.03*
Amilasa, U/L 243.50±15.50b 302.75±12.15ab 355.50±18.68a 0.01*
BUN, mg/dL 4.00±0.00 4.67±0.33 4.71±0.36 0.26
Albúmina, g/dL 1.83±0.11 1.55±0.17 1.83±0.10 0.24
TP, g/dL 6.26±0.71 3.97±0.21 4.74±0.55 0.08
Creatina, mg/dL 0.18±0.02 0.16±0.01 0.19±0.04 0.82
Glucosa, mg/dL 56.58±9.66 61.60±5.40 59.20±2.20 0.93
Ca, mg/dL 10.52±0.20 8.87±0.76 9.99±0.10 0.16
Mg, mg/dL 7.58±0.64 6.18±0.50 7.56±0.24 0.09

Tchol= colesterol total; BUN= nitrógeno urea en sangre; ALT= alanina aminotransferasa; AST= aspartato aminotransferasa; GGT= gamma glutamiltransferasa; ALP= fosfatasa alcalina; TP= proteína total; TG= triglicéridos; CK= creatina quinasa; LDH= lactato deshidrogenasa; Ca= Calcio; Mg= magnesio.

* La diferencia estadística se indica por letras superíndices (a,b) diferentes entre los tratamientos (P<0.05).

Parámetros de los tejidos

En el tratamiento HES1, el nivel de GSH aumentó en los tejidos de muslo, hígado y la sangre en HES1 en comparación con el Control (P<0.05). En cambio, el GSH disminuyó en el tejido del muslo en HES2. El nivel de LPO aumentó en el muslo y la sangre en el HES1. En HES2, este parámetro disminuyó en tejido del muslo, pero aumentó en la sangre. En el tejido hepático, la LPO fue más baja en HES1 y HES2 que en el testigo (P<0.05). En ambos tratamientos de hesperidina el nivel de CAT disminuyó en el tejido del muslo (P<0.05), pero aumentó en el tejido hepático (P>0.05). En la sangre, la CAT disminuyó en HES1 y aumentó en HES2 (P<0.05). El nivel de MDA disminuyó en los tres tejidos en ambos tratamientos (P<0.05). También en ambos tratamientos, el nivel de SOD en el tejido del muslo fue más bajo que en el testigo (P<0.05), pero en el tejido hepático fue más alto (P<0.05). Comparado con el testigo, el SOD en el tejido sérico disminuyó en HES1 y aumentó en HES2 (P>0.05) (Cuadro 3).

Cuadro 3 Efectos de la hesperidina en dietas para C. cordonix japonica sobre los parámetros oxidantes en los tejidos del muslo, el hígado y el suero 

Testigo HES1 HES2 P
Media± EEM Media± EEM Media± EEM
GSH, µmol/L Muslo 10.79±0.49 12.61±0.16 10.04±0.75 0.06
Hígado 6.33±1.01c 12.77±0.65b 19.62±0.65a 0.001*
Suero 51.68±1.34b 75.16±1.24a 70.88±0.42a 0.01*
SOD, U/ml Muslo 1.03±0.04a 0.81±0.04b 0.85±0.07b 0.02*
Hígado 1.09±0.02 1.11±0.03 1.16±0.01 0.14
Suero 0.37±0.12 0.32±0.13 0.42±0.11 0.84
CAT, U/ml Muslo 211.62±0.72a 101.55±1.16b 61.56±0.91c 0.001*
Hígado 76.13±1.31b 88.40±4.18ab 96.69±3.43a 0.01*
Suero 54.30±1.06ab 51.33±1.25b 61.65±1.03a 0.02*
MDA, µmol/L Muslo 758.53±42.62a 642.30±43.17ab 379.71±40.09b 0.02*
Hígado 1.091.16±40.52a 318.98±39.98b 308.31±31.66c 0.001*
Suero 777.69±36.18a 438.24±35.80b 298.32±38.67b 0.01*
LPO, µmol/L Muslo 278.79±1.46a 285.13±1.15a 267.28±2.34b 0.03*
Hígado 257.09±1.39a 241.16±0.78b 249.30±1.29a 0.01*
Suero 241.56±1.56b 279.88±1.42a 284.71±1.52a 0.001*

EEM = Error estándar de la media; GSH= glutatión reducido; SOD= superóxido dismutasa; CAT= catalasa; MDA= malondialdehido; LPO= peroxidación lipídica.

* La diferencia estadística se indica por letras superíndices (a,b) diferentes entre los tratamientos (P<0.05).

Histomorfología intestinal

En los tejidos del íleon, ciego y colon, las vellosidades fueron más altas en HES1 y HES2 que en el Control (P<0.05) (Cuadro 4). Las criptas en el colon fueron más someras en HES1 y HES2 que en el Control (P<0.05) (Figura 1).

Cuadro 4 Efectos de la hesperidina en dietas para C. cordonix japonica sobre la altura y la anchura de las vellosidades, y la profundidad de las criptas en el íleon, ciego y colon 

Testigo HES1 HES2 P
Media±EEM Media±EEM Media±EEM
Íleon AltV 222.42±13.53 234.53±21.69 264.24±22.43 0.33
AncV 67.21±1.97 64.70±5.47 67.10±2.54 0.86
PC 30.50±1.24 31.71±1.82 35.02±3.55 0.41
Ciego AltV 71.40±3.79b 85.56±4.24a 79.86±1.28ab 0.03*
AncV 41.33±2.47 42.76±1.28 47.81±1.55 0.06
PC 44.45±3.45 38.15±1.78 41.80±1.58 0.22
Colon AltV 226.38±18.2b 298.58±22.10ab 312.50±28.75a 0.04*
AncV 60.88±2.01b 73.70±3.84a 62.54±3.13ab 0.02*
PC 53.47±4.65a 40.24±2.89b 42.62±2.39ab 0.04*

EEM = Error estándar de la media; AltV= altura de las vellosidades; AncV= anchura de las vellosidades; PC= profundidad de las criptas.

* La diferencia estadística se indica por letras superíndices (a,b) diferentes entre los tratamientos (P<0.05).

Control: íleon (A), ciego (D) y colon (G); HES1: íleon (B), ciego (E) y colon (H); HES2: íleon (C), ciego (F) y colon (I). a: altura de las vellosidades, b: anchura de las vellosidades, c: profundidad de las criptas. Tinción hematoxilina-eosina x10.

Figura 1 Imágenes histológicos de los tejidos del íleon, ciego y colon en C. cordonix japonica alimentados con dietas que contenían hesperidina 

Conteos microbianos fecales

En la microflora fecal, los conteos de Clostridium spp. fueron más bajos en HES2 que en el Control (P<0.05) (Cuadro 5). No hubo diferencias entre los tratamientos en los conteos de Escherichia coli, Enterococcus spp., Coliform spp. y Enterobactericeae (P>0.05).

Cuadro 5 Efectos de la hesperidina en dietas para C. cordonix japonica sobre las concentraciones microbianas (gram/Log10) en heces 

Testigo HES1 HES2
Media± EEM Media± EEM Media± EEM P
Escherichia coli 6.51±0.30 6.55±0.27 6.11±0.43 0.61
Enterococcus spp. 6.37±0.34 6.05±0.28 6.77±0.25 0.27
Coliform spp. 6.27±0.36 6.09±0.25 5.44±0.18 0.20
Enterobactericeae 6.43±0.24 5.65±0.26 6.65±0.24 0.88
Clostridium spp. 6.55±0.07a 5.93±0.27a 5.26±0.11b 0.01*

EEM = Error estándar de la media

* La diferencia estadística se indica por letras superíndices (a,b) diferentes entre los tratamientos (P<0.05).

Discusión

Bioquímica sérica

Los suplementos antioxidantes en alimentos pueden mejorar la fisiología y las características de rendimiento en los animales al influenciar los procesos metabólicos17. Los flavonoides cítricos, como la hesperidina y la naringina, se obtienen de las frutas cítricas y sus jugos. Como suplementos se han asociado con niveles más bajos de colesterol y triglicéridos en animales22,23. El efecto hipocolesterolémico de la hesperidina está mediado por una disminución en la actividad de la HMG-Co A reductasa24. En los presentes resultados la suplementación con hesperidina no bajó los niveles de triglicéridos ni de colesterol (P>0.05).

Las enzimas ALT, AST y LDH pueden afectar a la salud y están relacionadas con la función hepática; los niveles bajos son más deseables. Algunos suplementos alimenticios pueden reducir los niveles de estas enzimas. Por ejemplo, en ratas dosificadas con 5 g/kg de flavonoides de manera diaria se observó que las concentraciones de ALT y AST disminuyeron en comparación con un control25. En gallinas ponedoras, se ha reportado que las actividades de AST y ALT se redujeron de manera significativa con la administración de propóleos a niveles de 250, 500 y 1000 mg/kg26, y de 100 y 150 mg/kg27. Este coincide con los presentes resultados ya que en los tratamientos que contenían la hesperidina los niveles de ALT, AST y LDH disminuyeron, aunque el motivo no está de todo claro.

Los compuestos antioxidantes en la dieta, como los bioflavonoides, pueden brindar cierta protección contra la etapa temprana de la diabetes y el desarrollo de sus complicaciones. Se ha informado que la hesperidina reduce de manera significativa la glucosa en la sangre28. Sin embargo, a diferencia de estudios previos, la concentración de glucosa sérica en los presentes resultados aumentó ligeramente en los tratamientos con hesperidina (P>0.05). Investigaciones sobre la concentración de la insulina plasmática podría ayudar a entender mejor las causas tras este aumento.

Enzimas oxidantes y antioxidantes

Las concentraciones de la enzima SOD fueron más bajos en los muslos en los tratamientos con hesperidina que en el testigo, pero no demostraron cambios en el hígado. En términos generales, un descenso en este parámetro de oxidación en respuesta a la hesperidina indica que este flavonoide puede terminar la oxidación por medio del añadimiento de átomos de hidrógeno a los radicales libres. En las condiciones fisiológicas, la producción de especies reactivas de oxígeno (ROS) está regulada tanto de forma endógena como por la suplementación con antioxidantes29,30. Las principales enzimas antioxidantes endógenas son la superóxido dismutasa (SOD), la catalasa (CAT) y la glutatión peroxidasa (GPX)31. La SOD convierte el peróxido de hidrógeno (uno de los radicales superóxido) en oxígeno y agua en respuesta a la acción de CAT y/o GPX. Mientras que la SOD y la GPX se forman en muchos tejidos32, la CAT está notablemente presente solo en el hígado, los tejidos renales y los glóbulos rojos33. Las membranas de las células inmunitarias están compuestas de ácidos grasos altamente poliinsaturados, lo que las hace muy sensibles al estrés oxidativo34. Por lo tanto, tienen altas concentraciones de enzimas antioxidantes porque la señalización relacionada con la membrana, y la expresión génica, son fundamentales para mantener la funcionalidad de las células inmunitarias32. Los resultados del presente estudio sugieren que las concentraciones de GSH en la sangre y el muslo, y de CAT en la sangre y el hígado, aumentaron en relación con el nivel de la suplementación con la hesperidina. Algunos estudios previos apoyan este resultado. En un experimento que se realizó con ratas durante una prueba de fatiga, se reflejó la baja concentración de hesperidina en la actividad de SOD35. En otros dos estudios, la adición de hesperidina y naringina (0.5-4.0 g/kg) a las raciones de pollos de engorde incrementó la concentración de SOD36,37.

Los resultados mostraron que la adición de la hesperidina a la alimentación de C. cordonix japonica disminuyó las concentraciones de la MDA en el muslo y la sangre. Estudios previos hechos con pollos de engorda coinciden con estos resultados. Cuando se adicionó pulpa de uva (1, 5, 3 y 6%) a la dieta de pollos las concentraciones de MDA bajaron en comparación con la dieta testigo38,39. En otro estudio, la adición de una mezcla comercial de aceites esenciales (0.05 % de la dieta), bajó la concentración de MDA en los músculos de la pechuga en un 22.4 %, y en los del muslo en un 62.3 %40. Finalmente, la inclusión de hesperidina (0.15 y 0.3 %) en las raciones de pollos de engorda redujo la concentración de MDA en el músculo de la pechuga41. Debido a la disminución en los niveles de la MDA observada en el muslo y el hígado en los presentes resultados se esperaría una disminución de la LPO, un parámetro esencial para cuantificar el daño tisular. Esto se debe a que la composición de la grasa corporal de las codornices adultas es rica en ácidos grasos insaturados, y, en parte, eso se deba al aumento en el uso de la hesperidina en las dietas para codornices en los últimos años11,12.

Histomorfología intestinal

Después de la administración oral, los sulfatos de hesperidina se conjugan y se absorban en el duodeno y el íleon. Solo se puede absorber una pequeña cantidad de glucósidos flavonoides en el intestino delgado42, y la ausencia del glucurónido en el tejido intestinal en los resultados puede deberse a una restricción en su penetración tisular43.

La adición de la hesperidina al alimento de C. cordonix japonica promovió el crecimiento de vellosidades más altas, pero criptas más someras que en el testigo; esto se observó en el íleon, el ciego y el colon. Los flavonoides naturales (por ejemplo, las plantas ricas en flavonoides) y sus extractos tienen efectos positivos sobre la inmunomodulación y el intestino; incluso pueden aumentar la longitud de las vellosidades y la superficie del intestino delgado en los pollos de engorda (44-46. En un estudio que coincide con los presentes resultados, la inclusión de hesperidina a raciones para pollos de engorda incrementó tanto la longitud como el ancho de las vellosidades a los 21 y 42 días, y disminuyó la profundidad de la cripta a los 21 días (duodeno + íleon) y a los 42 días (solo duodeno)20. Los compuestos flavonoides que mejoran la morfología intestinal, cuantificada en términos de la altura y el ancho de las vellosidades, pueden estimular la mitosis de las células epiteliales. Las vellosidades más largas o más gruesas están asociadas con la mitosis activa, y se cree que las vellosidades continúan absorbiéndose a largo plazo sin necesidad de regeneración y con una profundidad de cripta reducida. Se cree esto porque se considera la cripta como una fábrica de vellosidades, ya que una cripta grande presenta una rápida transformación tisular en respuesta a la inflamación causada por patógenos y/o toxinas (47,48. Un aumento en la relación entre la longitud de las vellosidades y la profundidad de las criptas, como lo que se presentó en los presentes resultados, también se ha reportado con la adición de la genisteína y la hesperidina a dietas para pollos, y se puede considerar como una mejora en el sistema digestivo49.

Conteos microbianos fecales

Los extractos de las plantas se utilizan de manera comercial en la producción animal por sus efectos antimicrobianos y el mejoramiento en al desempeño productivo. Por ejemplo, los compuestos fenólicos y los aceites esenciales de origen vegetal tienen efectos antimicrobianos16,50. La flora intestinal en el colon promueve la absorción de ciertos nutrientes, incluyendo a los polifenoles, de la dieta, y de ellos forman moléculas bioactivas y absorbibles a partir de sus compuestos51. Los metabolitos, que consisten tanto en polifenoles como en flora, pueden tener efectos positivos en la salud del animal52. Los metabolitos de polifenoles derivados de la microflora en el huésped proveen numerosos beneficios53.

La adición de la hesperidina a las dietas de las codornices en el presente estudio solo bajó los conteos de Clostridium spp. en HES2, sin afectar a las otras cepas probadas. El efecto levemente negativo observado en Clostridium spp. podría deberse a que los flavonoides demuestran una baja biodisponibilidad y una mala absorción en el tracto gastrointestinal, y desde luego pueden afectar a la salud intestinal54,55. De hecho, los compuestos fenólicos poseen propiedades bactericidas53 y bacteriostáticas54. Pueden minimizar la adhesión de bacterias patógenas (E. coli, Clostridium spp.) a la pared intestinal y prevenir las infecciones en el tracto digestivo, además de mejorar el uso de nutrientes y el rendimiento en los animales55-58.

Estudios previos sobre el efecto de suplementos bioactivos en dietas de animales en los conteos microbianos han tenido resultados mixtos. La adición de polifenoles a raciones para lechones no tuvo efecto sobre los conteos de E. coli y Clostridia spp. en heces a los 11 y 21 días59; esto coincide de manera general con el presente estudio. En cambio, la inclusión del aceite de tomillo y/o el aceite de ajo en dietas para pollos de engorda causó una notada disminución en los conteos de Clostridium spp. en el íleon60. Finalmente, la suplementación de extracto de arándano (80 mg/kg de alimento), una fuente de ácido fenólico, antocianina, flavonol y flavan-3-ol, a las raciones de pollos de engorda disminuyó los conteos de Enterococcus spp. a los 28 días61.

Conclusiones e implicaciones

La suplementación de hesperidina en la dieta de la codorniz japonesa (Codornix codornix japonica) tiene efectos positivos en algunos aspectos de la salud del animal. Los parámetros de la bioquímica sanguínea mejoraron, la actividad antioxidante fue más alta, la histomorfología del intestino demostró una estructura más desarrollada y no hubo efectos negativos en la microflora fecal.

Agradecimientos

Todos los autores participaron en la elaboración del estudio. AÖ planeó y llevó a cabo el experimento; NE hizo los análisis de los parámetros de los antioxidantes; FEB hizo la histomorfología intestinal; AÖ y MNM hicieron el análisis de microflora; y AÖ escribió y revisó el manuscrito.

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Recibido: 25 de Julio de 2022; Aprobado: 08 de Marzo de 2023

Conflictos de interés

Los autores declaran que no hubo ningún conflicto de interés en el estudio.

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