Introducción

Sin importar la escala, ya sea local, regional o global, una clave para proteger la biodiversidad de las presiones antrópicas es el establecimiento y el manejo de Áreas Naturales Protegidas (^{Gaston et al., 2008}). México, como parte de los acuerdos asumidos en el convenio sobre la diversidad biológica, firmado en Río de Janeiro en 1992, publicó la Estrategia Nacional sobre Biodiversidad de México y como una adecuación, la Conabio invitó a los gobiernos estatales para la elaboración de estrategias estatales sobre biodiversidad. Uno de los estados que asumió el compromiso fue Guanajuato (^{Cruz-Angón et al., 2010}).

En el estado de Guanajuato, cerca del 72.5% del territorio comprende áreas perturbadas y cuerpo de agua, de las cuales el 48.7% está dedicado a la agricultura (^{Inegi, 2015}). Aproximadamente el 66% de su vegetación original se ha perdido y todas las comunidades vegetales se encuentran alteradas (^{Zamudio, 2012}). Por ello y para contribuir a la conservación del capital natural de Guanajuato, el Instituto de Ecología del Estado (IEE) estableció un sistema de Áreas Naturales Protegidas (ANP) a través de las cuales se busca detener el proceso de sobreexplotación y destrucción de la flora y fauna (^{Guzmán, 2012}). En 1997 se decretaron las primeras ANP como el Área de Uso Sustentable Sierra de Lobos, considerada como importante en la recarga de acuíferos.

En los estados del centro del país, el conocimiento sobre la diversidad de musgos (Bryophyta sensu stricto) ha aumentado (^{Delgadillo, 2014}) en años recientes. Para Guanajuato, antes sólo se reconocían 20 especies de musgos, hasta que una mejor exploración reconoció 114 taxones (^{Delgadillo y Cárdenas, 1996}). Aún sin contar con una recolecta más intensa, esos autores concluyeron que la flora de musgos de este estado no era rica debido al clima seco, a la fragmentación de la vegetación y a los cambios continuos en el hábitat.

La pérdida de la cobertura vegetal y el cambio del uso del suelo se cuentan entre las principales amenazas para la preservación de las briofitas, por lo que la preservación del hábitat es primordial para su conservación (^{Delgadillo, 2014}). Sin embargo, para un diagnóstico preciso sobre los efectos de la alteración ambiental sobre la diversidad de briofitas, se debe tener acceso a información florística adecuada. En las ANP es necesario contar con inventarios confiables y actualizados de las especies para la elaboración de programas de manejo (^{IEE, 2015}; ^{POG, 2004}). Para la sierra de Lobos, los musgos conocidos incluían solamente a Didymodon rigidulus var. gracilis, Pleuridium mexicanum y Pogonatum campylocarpum (^{Delgadillo y Cárdenas, 1996}). Por ello, este estudio tuvo como objetivos: i) elaborar un listado actualizado de los musgos que se encuentran dentro del ANP Sierra de Lobos; ii) conocer el grado de endemismo de los musgos del ANP; iii) determinar los musgos más frecuentes en el área; iv) conocer si existen asociaciones entre los musgos, el hábitat y el microhábitat, y v) analizar la composición de los musgos por tipo de vegetación.

Materiales y métodos

El ANP Sierra de Lobos (SL en adelante), se ubica dentro de la provincia fisiográfica de la Mesa Central, ocupando parte de los municipios de León, Ocampo y San Felipe, al noroeste del estado de Guanajuato, México (Fig. 1). La literatura identifica como tipos principales de vegetación al bosque de encino, bosque de pino-encino, matorral xerófilo y pastizal (^{POG, 2004}). Gran parte de su extensión es de uso agropecuario, con zonas de pastizal inducido y grandes extensiones de cultivos de zonas secas como avena. El clima principal es templado subhúmedo (^{Cuevas y Zorrilla, 2012}; ^{POG, 2004}).

Figura 1 Localización de los sitios de recolecta en la sierra de Lobos, Guanajuato, México. 

Entre 2012 y 2014, principalmente en los meses de enero a junio, se recolectaron musgos explorando 21 sitios dentro del área de estudio, tratando de incorporar sitios con cobertura vegetal densa, con los principales tipos de vegetación y los diferentes sustratos disponibles (Fig. 1). Los ejemplares se determinaron mediante los manuales de ^{Allen (1994}, ²⁰⁰²⁾, ^{Pursell (2007)} y ^{Sharp et al. (1994)}, principalmente. La nomenclatura sigue la versión electrónica de LATMOSS (^{Delgadillo, 2010}). Los patrones fitogeográficos siguen el criterio de ^{Delgadillo (1987}, ²⁰⁰³⁾. Los ejemplares están depositados en las colecciones de briofitas del Herbario de la Universidad Autónoma de Querétaro “Dr. Jerzy Rzedowski” (QMEX) y del Herbario Nacional (MEXU).

La completitud del muestreo en SL y en cada tipo de vegetación se hizo a partir de la riqueza de musgos observada (S_observada) y una estimación de la misma (S_estimada). Se empleó el modelo no paramétrico Chao 2, utilizando 100 aleatorizaciones sin reemplazo, implementado en el programa EstimateS versión 9.1.0 (^{Colwell, 2006}). Este estimador se considera como uno de los más precisos para datos de incidencia (^{Walther y Moore, 2005}).

El tipo de vegetación en cada localidad se determinó por medio de caracteres fisonómicos estructurales según la clasificación de ^{Rzedowski (2006)}: bosque de Pinus, bosque de Quercus, bosque tropical caducifolio, matorral xerófilo, vegetación riparia y pastizal. La localidad Arroyo de Agua incluye una cañada, cuya parte norte presenta bosque de encino de manera continua, pero en su parte sur se entremezcla con matorral xerófilo, por lo que se consideró a este sitio como el ecotono entre el bosque de Quercus y el matorral xerófilo.

Para determinar las especies más comunes en el área, se utilizó la frecuencia relativa (FR) de cada especie (número de veces colectada entre el número de colectas en %). La relación entre la frecuencia (número de veces colectada) de cada especie y el tipo de vegetación y microhábitat se analizó mediante una prueba de chi-cuadrada (x²). Para los resultados significativos se hicieron análisis de residuos estandarizados. Esta técnica se recomienda para identificar la asociación entre las variables después de una prueba de chi-cuadrada, tomando en cuenta el criterio de Bonferroni en el cual los valores de z significativos son mayores a 1.96 (^{Sharpe, 2015}).

La composición de la comunidad de musgos y su relación con el tipo de vegetación se analizó mediante un análisis de escalamiento multidimensional no métrico empleando las matrices de disimilitud obtenidas con la función “metaMDS (binary = TRUE)” del paquete “Vegan” de la plataforma de R, graficándose los 2 primeros ejes de la ordenación obtenida (Okasen et al., 2016). Esta técnica es una de las más usadas y aceptadas en ecología para matrices de observaciones directas y para representar los objetos en el espacio con el número mínimo de dimensiones (^{Legendre y Legendre, 1998}). Todos los análisis estadísticos y gráficos se hicieron en el programa R v.3.3.2 (^{R Development Core Team, 2016}).

Resultados

La flora de musgos de SL comprende 16 familias, 31 géneros, 44 especies y 3 variedades (Apéndice). Nueve especies son nuevos registros para el estado de Guanajuato: Bryoerythrophyllum calcareum, Bryum subapiculatum, Fissidens sublimbatus, Grimmia involucrata, G. longirostris, Pseudocrossidium replicatum, Syntrichia princeps, Tortella humilis y Trichostomum crispulum. El listado incluye 2 especies, F. asplenoides y Philonotis marchica, que pueden ser categorizadas como acuáticas facultativas o semiacuáticas (sensu ^{Porley y Hodgetts, 2005}).

En los tipos de vegetación, la riqueza varió entre 5 especies en el bosque tropical caducifolio y 20 en el bosque de Quercus (Tabla 1). De acuerdo con el estimador de riqueza (Chao 2), el número de especies para SL es de 59. Por tipo de vegetación, el intervalo va de 7 a 32 especies (Tabla 1). Por lo tanto, la riqueza observada (S_observada) para SL es del 74% de la estimada. Por tipo de vegetación, la S_observada oscila entre el 34.77-100%. En el pastizal se obtuvo el muestreo más completo (100%) y en la vegetación riparia el más incompleto (34%) (Tabla 1).

Por su distribución mundial, los taxones de musgos de SL se agrupan en 7 patrones geográficos (sensu ^{Delgadillo, 1987}, ²⁰⁰³⁾, en orden de importancia (Apéndice): amplia distribución (27 spp.), mesoamericano (6), del Caribe (5), boreal (2), pantropical (2), chihuahueño (1) y endémico (1). El contingente de especies de amplia distribución incluye especies consideradas cosmopolitas como Bryum argenteum y Funaria hygrometica var. hygrometrica. Especies como Entodon aff. beyrichii y Pogonatum campylocarpum se distribuyen en áreas continentales y en las Antillas. Las especies tropicales americanas, que no están en las Antillas, son mesoamericanas como Rhexophyllum subnigrum y Platygyriella pringlei. Sólo Orthotrichum diaphanum y Philonis uncinata se presentan en las principales zonas tropicales del mundo (pantropicales). Por su distribución limitada en el suroeste de los Estados Unidos y México, Weissia ligulifolia se considera parte del elemento chihuahueño. La única especie endémica al país encontrada en SL es Grimmia involucrata.

Las especies más frecuentes en SL fueron Campylopus pilifer (FR 12.31%), Braunia andrieuxii (FR 10.14%), G. involucrata (FR 6.52%), Leskea angustata (FR 6.52%), Grimmia longirostris (FR 5.79%) y Bryum chryseum (FR 5.07%) (Fig. 2). De estas especies, solo B. andrieuxii se encontró en todos los tipos de vegetación y el resto se encontró en 3 a 5 tipos como G. involucrata que se colectó en bosque tropical, pastizal y ecotono. El resto de las especies presentaron valores de FR de 0.72 a 3.62%.

Figura 2 Especies de briofitas más frecuentes en el ANP Sierra de Lobos, Guanajuato y su distribución en los diferentes tipos de vegetación. Taxa: Cpil, Campylopus pilifer; Band, Braunia andrieuxii; Ginv, Grimmia involucrata; Lang, Leskea angustata; Glon, Grimmia longirostris; Bchr, Bryum chryseum. Tipos de vegetación: BP, bosque de Pinus; BQ, bosque de Quercus; BT, bosque tropical caducifolio; MX, matorral xerófilo; PA, pastizal; VR, vegetación riparia; EC, ecotono. 

Existe una relación positiva entre la frecuencia del musgo y el tipo de vegetación (x ² = 314.67, df = 258, p < 0.01) y sustrato (x ² = 253.63, df = 129, p < 0.000). Específicamente, 11 de las 44 especies mostraron una relación significativa (Tabla 2). Solo en 2 tipos de vegetación se encontraron asociaciones como C. pilifer y P. pringlei, que mostraron ser especies características del bosque de Quercus. Para el matorral xerófilo lo fueron O. diaphanum, Philonotis marchica y Pseudocrossidium replicatum.

El microhábitat más característico de los musgos de SL fue el suelo (31.88% de los musgos colectados) y las rocas cubiertas por suelo (28.26%). En menor frecuencia se encontraron como epífitos (21.73%) y en rocas (18.11%). A diferencia de los tipos de vegetación, todos los microhábitats contienen taxones característicos como Entosthodon obtusifolius (suelo), G. longirostris (roca), P. campylocarpum (rocas cubiertas por suelo) y L. angustata (epífito) (Tabla 2).

De las 44 especies registradas, 19 (43.18%) se recolectaron una vez, 24 (54.54%) se encontraron en un solo tipo de vegetación y 20 (45.45%) en 2 o más tipos (Apéndice). La ordenación muestra que los tipos de vegetación no se agrupan claramente (Fig. 3; stress = 0.12) evidenciando que el conjunto de especies de musgos es particular para cada vegetación, puesto que se comparten pocas especies entre los diferentes tipos. El bosque tropical, el pastizal y la vegetación riparia se encuentran separados y en la parte superior del diagrama. Estos tipos de vegetación no comparten ninguna especie entre sí, pero sí con el resto de los tipos. La vegetación riparia con 6 taxones únicos, fue el tipo de vegetación con más especies recolectadas una sola vez como F. asplenoides.

Figura 3 Análisis de escalamiento multidimensional no-métrico (NMDS) basado en el coeficiente de similitud de Sørensen aplicado a la composición de especies de los tipos de vegetación estudiados. Stress = 0.21. *Tipos de vegetación: BP, bosque de Pinus; BQ, bosque de Quercus; BT, bosque tropical caducifolio; MX, matorral xerófilo; PA, pastizal; VR, vegetación riparia; EC, ecotono. Especies: Band, Braunia andrieuxii; Bchr, Bryum chryseum; Bsub, Bryum subapiculatum; Cpil, Campylopus pilifer; Fasp, Fissidens asplenoides; Fcri, Fissidens crispus; Fcil, Fabronia ciliaris; Ginv, Grimmia involucrata; Glon, Grimmia longirostris; Hmex, Homomallium mexicanum; Lang, Leskea angustata; Odia, Orthotrichum diaphanum; Pmar, Philonotis marchica; Ppri, Platygyriella pringlei; Pcam, Pogonatum campylocarpum; Poli, Pogonatum oligodus; Wcon, Weissia controversa. 

En la parte inferior de la ordenación se encuentran más cercanos el bosque de Pinus, bosque de Quercus, matorral xerófilo y el ecotono. El bosque de Pinus y el bosque de Quercus sólo tienen en común a P. pringlei. Pogonatum oligodus es la única especie en común entre el bosque de Pinus, bosque de Quercus y matorral xerófilo. El bosque de Quercus y matorral xerófilo fueron los que, con B. billarderi, Didymodon rigidulus var. icmadophilus y O. diaphanum, tuvieron más especies en común. Las especies con mayor distribución en el área de estudio como B. andrieuxii, C. pilifer y G. longirsotris se encuentran en el centro del diagrama.

Discusión

Desde el trabajo de ^{Delgadillo y Cárdenas (1996)}, no se habían hecho estudios de musgos para Guanajuato. Este estudio agrega 9 especies a la flora de musgos del estado, por lo que ahora su flora conocida comprende 123 taxones. Al igual que otras entidades como Aguascalientes (^{Delgadillo et al., 2015}), en Guanajuato y en SL domina una gran área de cultivos y pastizal inducido, con baja humedad y poca disponibilidad de microhábitats para los musgos. En la flora de SL destaca la presencia de especies xerotolerantes e indicadoras de lugares abiertos y secundarios como B. andrieuxii, Bryum spp., Grimmia spp., O. diaphanum, L. angustata y Weissia spp. (^{Delgadillo, 2014}; ^{Delgadillo y Cárdenas, 2000}; ^{Urdíroz et al., 1997}; ^{Zander, 1993}; ^{Zepeda-Gómez et al., 2014}).

Por su patrón de distribución en SL predominan las especies de amplia distribución, lo que concuerda con la hipótesis general de que los musgos tienen áreas amplias de distribución y que este elemento biogeográfico es el principal de las briofitas de nuestro país (^{Delgadillo, 2003}; ^{Tan y Pócs, 2000}). La única especie endémica fue G. involucrata cuya información se considera escasa y se ha centrado en discutir su identidad y sinonimia (^{Delgadillo 1999}), pero en este estudio se mostró su frecuencia en sitios secos, como el bosque tropical caducifolio y el ecotono.

A un nivel más local, en la distribución de los musgos influyen diversos factores como la altitud, intensidad solar y especificidad al substrato (^{Porley y Hodgetts, 2005}) por lo que se comparten pocas especies de musgos entre los tipos de vegetación. Los bosques de encino fueron el hábitat más rico en especies. En SL están formados por Quercus eduardii y Q. grisea que son árboles adaptados a crecer en ambientes secos (^{Zamudio, 2012}) pero estos ofrecen condiciones que favorecen el desarrollo de una mayor diversidad de musgos como sus cortezas fisuradas o escamosas y características microclimáticas como una menor incidencia solar y mayor retención de humedad (^{Delgadillo, 1998}; ^{Holz y Gradstein, 2005}). Estas variables crean condiciones adecuadas para el desarrollo de especies como Homomallium mexicanum la cual tiene un patrón de distribución boreal y se le considera frecuente en los bosques de encinos como epífitos (^{Gradstein et al., 2001}). La mejor exploración de las cortezas puede incrementar la riqueza de un lugar por la adición de musgos epífitos (^{Herrera-Paniagua y Martínez, 2014}).

En los otros tipos de vegetación documentados la riqueza fue menor, pero pueden tener especies no registradas como sugiere el estimador de riqueza. La presencia de los musgos en SL refleja principalmente las condiciones climáticas de lugar, por lo que se esperaría en estos sitios encontrar más miembros de la familia Pottiaceae que son característicos de suelo, lugares expuestos o zonas perturbadas (^{Urdíroz et al., 1997}; ^{Zander, 1993}). Cabe desatacar que en los pocos afluentes que encontramos en el área de estudio se encontraron 2 especies de acuáticas facultativas o semiacuáticas, F. asplenoides y P. marchica las cuales pueden servir como bioindicadoras de la calidad del agua (^{Gecheva et al., 2011}; ^{Stream Bryophyte Group, 1999}).

Es evidente que las características ambientales y de perturbación en SL influyen en la baja diversidad de su flora de musgos, pero aun así esta área contiene el 35.7% de los musgos de Guanajuato. En particular, debido a que se estima que los bosques de encino en Guanajuato han perdido cerca del 50% de su cobertura original (^{Zamudio, 2012}), se recomienda que estos bosques en SL sean prioritarios para los estudios y preservación de las briofitas del estado. En general, las especies que caracterizan a la flora de musgos de SL pueden jugar roles ecológicos importantes, como el mantener la temperatura del suelo a niveles óptimos, el flujo del carbono e incrementar la disponibilidad de agua (^{Gornall et al., 2011}; ^{Sun et al., 2017}).