Introducción

La deforestación, la fragmentación y en general los cambios en la vegetación a causa de las actividades humanas han influido en los procesos ecológicos y en las interacciones entre especies de flora y fauna silvestres como la competencia, depredación, herbívoría y frugivoría (^{Rodríguez-Rojas, 2005}). Aunado a ello, el cambio de uso del suelo para la producción agropecuaria y la caza indiscriminada de especies han producido cambios importantes en las poblaciones de mamíferos y otras especies de fauna silvestre (^{Camargo-Sanabria y Mendoza, 2016}; ^{Naranjo, 2000}).

Una de las especies que se ha mencionado que puede adaptarse a los ambientes transformados es el tepezcuintle, Cuniculus paca. Este roedor juega un papel importante en la dinámica de los bosques tropicales, principalmente como consumidor y dispersor de semillas (^{Bonilla-Morales et al., 2013}; ^{Cuarón, 1985}). Por ello, si la abundancia poblacional de este roedor disminuyera, probablemente también disminuya la diversidad y supervivencia de muchas especies vegetales en el neotrópico (^{Cuarón, 1985}; ^{Dirzo y Miranda, 1991}). Además, el tepezcuintle es un eslabón importante en la cadena alimenticia al formar parte de la dieta de varios carnívoros (^{Eisenberg y Redford, 1999}; ^{Rodríguez-Rojas, 2005}).

El tepezcuintle es un consumidor oportunista y su dieta cambia a lo largo de su área de distribución y de acuerdo a la variación estacional y producción de frutos (^{Dubost y Henry, 2006}; ^{Gallina, 1981}). Debido a que estos animales no necesariamente consumen frutos en proporción a su disponibilidad en el bosque, es difícil establecer una relación directa entre la disponibilidad y el uso de recursos alimentarios. El conocimiento de la dieta y hábitos alimenticios del tepezcuintle se ha logrado en gran parte por observaciones realizadas en cautiverio (^{Beck-King et al., 1999}; ^{Smythe, 1997}). Sin embargo, en los estudios realizados en vida silvestre se han logrado registrar 75 especies de frutos correspondientes a 63 familias que conforman la dieta del tepezcuintle (^{Beck-King et al., 1999}; ^{Figueroa-de León et al., 2017}; ^{Gallina, 1981}; ^{Muñoz et al., 2002}; ^{Zucaratto et al., 2010}). En estos estudios, algunas de las especies que se han reportado con mayor frecuencia en la dieta del tepezcuintle son el jobo Spondias mombin, el sonzapote Lycania platypus, aguacate Persea americana, plátano Musa paradisiaca y cacao Theobroma cacao.

Para este roedor, al igual que para muchos mamíferos tropicales, todavía no es posible responder sobre algunos aspectos de su historia natural (i.e., hábitos de alimentación, conducta, cuidado parental), ya que por lo general los estudios realizados en campo resultan parcializados e incompletos debido a que es un animal elusivo de hábitos nocturnos (^{Beck-King et al., 1999}). Los objetivos de esta investigación son: 1) describir los hábitos de alimentación del tepezcuintle; 2) estimar la riqueza de especies vegetales que componen su dieta, y 3) comparar la composición de la dieta y la frecuencia de consumo del tepezcuintle en un sitio conservado y un sitio perturbado en la Selva Lacandona.

Materiales y métodos

El área de estudio se ubicó en la sección sureste de la Reserva de la Biosfera Montes Azules (REBIMA) y en el ejido aledaño Reforma Agraria, en la Selva Lacandona, Chiapas, México (Fig. 1). En el ejido se desarrollan el ecoturismo, en una reserva comunitaria de 1,463 ha de selva alta y mediana perennifolia; la agricultura, con 172 ha de cultivos anuales entre los que destacan el maíz y el frijol; y la ganadería, con 768 ha de potreros (^{García y González, 2015}). El ejido se ubica dentro de la cuenca del río Lacantún, el cual representa una barrera natural que lo divide de la REBIMA; lo surcan de oeste a este 2 arroyos principales: el Venado hacia el norte y el Remolino hacia el sur del ejido (^{García y González, 2015}). La REBIMA cuenta con una superficie de 331,200 ha que corresponde al 34.6% de la superficie de la Selva Lacandona (^{Semarnat, 2000}). Tiene un gradiente altitudinal que va desde los 200 m en el río Lacantún hasta los 1,500 m en la región norte de la reserva. En cuanto a vertebrados, se han registrado 112 especies de peces, 54 de reptiles, 23 de anfibios, 341 aves y 112 de mamíferos (^{Semarnat, 2000}). En la REBIMA se encuentran representados todos los órdenes de mamíferos terrestres y 24.8% del total de mamíferos de México. De las 112 especies presentes, 17 son endémicas y algunas otras como el jaguar Panthera onca, ocelote Leopardus pardalis, el tapir Tapirus bairdii, el pecarí de collar Pecari tajacu y el pecarí de labios blancos Tayassu pecari se encuentran dentro de alguna categoría de protección (^{Semarnat, 2010}).

Figura 1 Mapa del área de estudio al sureste de Chiapas, México, derivada de imagen SPOT (2011). 

Entre enero y junio de 2016 se llevaron a cabo 6 visitas al área de estudio con intervalos de alrededor de 28 días. En la REBIMA se realizaron solamente 5 visitas debido a las condiciones ambientales adversas como la creciente del río Lacantún y limitaciones de transporte para el acceso a la misma. En cada área se estableció una franja de ancho fijo de 50 × 3,000 m a lo largo del río Lacantún, lo que corresponde a la longitud territorial aproximada del ejido Reforma Agraria.

En febrero, abril y junio de 2016 se realizó una búsqueda intensiva de comederos potencialmente utilizables por los tepezcuintles a lo largo de la franja previamente establecida, con la finalidad de tomar en cuenta aquellas especies vegetales con distinta fenología. Para fines de este estudio se consideró como “comedero” a aquel sitio donde se encontraban frutos transportados, amontonados y que presentaban mordidas recientes del tepezcuintle (marcas de incisivos ≥ 4 mm), así como el área bajo la copa de los árboles cuyos frutos pudieran ser consumidos por el tepezcuintle, apoyándose en comentarios de la gente local. Se monitorearon un total de 57 comederos potencialmente utilizables por el tepezcuintle, 23 en Reforma Agraria y 34 en la REBIMA, correspondientes a 24 especies distintas de árboles (12 en Reforma Agraria y 19 en la REBIMA). Así mismo, se encontraron frutos “solitarios” que presentaban las marcas de incisivos ≥ 4 mm, los cuales no se consideraron como comederos y por tanto no se monitorearon con fototrampeo, pero se registraron para estimar la riqueza de especies que conforman la dieta del tepezcuintle. A este tipo de registros se les denominó “frutos solitarios con marcas de incisivos” (FSMI).

Una vez localizados los comederos, se caracterizaron a través de atributos como: tipo de comedero (bajo enredaderas, bajo raíces de árboles en pie, bajo el árbol que tira el fruto y bajo construcciones humanas), especie, estado de maduración y cantidad de frutos, cobertura del dosel, distancias al árbol que está fructificando, al agua y a actividades humanas (caminos, potreros, asentamientos humanos; Tabla 1). En cada comedero se establecieron de 1-2 cámaras trampa Cuddeback Black Flash Modelo E3, que se programaron para estar activas las 24 h del día capturando videos de 30 seg de duración con intervalos de 15 seg entre capturas. Estas cámaras se revisaron cada 28 días aproximadamente y su permanencia en el comedero dependió de la actividad de los tepezcuintles en el mismo, dejando las cámaras activas mientras el tepezcuintle visitara el comedero. Las especies arbóreas que resultaron ser compartidas en ambos sitios (mamey Pouteria sapota, ramón Brosimum alicastrum y corozo Attalea butyracea), se tomaron en cuenta para describir los hábitos alimentarios del tepezcuintle.

A partir de los datos obtenidos de las especies que consume el tepezcuintle (Tabla 1) y tomando en cuenta los FSMI, se estimó la riqueza de la dieta para cada sitio de estudio durante todo el periodo de muestreo. Posteriormente se obtuvo el coeficiente de similitud de Sorensen (^{Magurran, 1988}), para determinar el grado de semejanza entre las comunidades de árboles cuyos frutos se encontraron en ambos sitios de muestreo. También se realizó la prueba de Suma de rangos de Wilcoxon con corrección de continuidad (^{Crowley, 2005}) para comparar las frecuencias de consumo de cada especie en cada comedero, con fototrampeo y los FSMI, para cada sitio y mes. Para aquellas especies compartidas entre sitios y registradas mediante fototrampeo, se estimó la frecuencia de consumo para cada especie dividiendo el número de videos efectivos de una especie entre el número de noches cámara. Donde las noches cámara se consideraron como la sumatoria de días que permaneció activa la cámara en cada comedero de cada especie y un video efectivo fue aquel donde se registró el consumo del fruto de la especie vegetal por parte del tepezcuintle. Los análisis para determinar la dieta y frecuencia de consumo de frutos por parte del tepezcuintle se llevaron a cabo utilizando la plataforma R Studio (^{R Studio Team, 2016}).

Resultados

De los 57 comederos monitoreados, en 16 se registró el consumo de frutos por tepezcuintles en el ejido Reforma Agraria de 11 especies arbóreas. En la REBIMA se registró el consumo de frutos en 15 comederos de 7 especies (Tabla 2). El tipo de comedero que más se registró fue el denominado “bajo el árbol que tira el fruto”, donde se encontraron frutos en su mayoría en estado maduro. La especie que presentó mayor número de comederos fue el mamey (n = 11), seguido del amate, ramón y sonzapote con 6, 4 y 4 comederos, respectivamente. Al realizar las comparaciones entre el sitio conservado y perturbado, solo se encontraron diferencias significativas en las variables estado del fruto (X² = 3.84; p = 0.049), la cantidad de fruto presentes en el comedero (X ² = 8.69; p = 0.012) y cobertura del dosel (W = 43.5; p = 0.0026).

La dieta del tepezcuintle registrada en el área de estudio incluyó frutos de 20 especies de árboles (Tabla 3), de las cuales solo 6 están presentes en la REBIMA, 9 solo en Reforma Agraria y 5 en ambos sitios. Se encontró que el 40% de las especies arbóreas consumidas por el tepezcuintle son las mismas en ambos sitios. El consumo de frutos de hule y ceiba son nuevos registros para la dieta del tepezcuintle en vida silvestre. De las 20 especies registradas, 4 de ellas (plátano manzanita, M. paradisiaca var. Musa sapientum, ceiba, guatope cuajinicuil, Inga inicuil; calabaza, Cucurbita sp. y jobo verde Spondias radlkoferi) fueron identificadas solo por las marcas de incisivos del tepezcuintle (Fig. 2).

Figura 2 Especies que forman parte de la dieta de Cuniculus paca y que se registraron mediante la marca de incisivos. a = Plátano manzanita (Musa paradisiaca var. Musa sapientum); b = ceiba (Ceiba pentandra); c = Cucurbita sp; d = guatope guajinicuil (Inga inicuil); e = jobo verde (Spondias radlkoferi). 

La frecuencia de consumo de frutos que se registró mediante los videos obtenidos por fototrampeo, añadiendo los FSMI solo mostraron diferencias significativas entre sitios en febrero y marzo con W = 16.5; p = 0.03 y W = 37.5; p = 0.02, respectivamente (Tabla 4). En cuanto a las especies arbóreas presentes en ambos sitios, la frecuencia de consumo fue mayor en los comederos de corozo (0.915 videos/noches cámara) respecto a los de mamey y ramón con 0.637 y 0.175 videos/noches cámara, respectivamente (Tabla 5).

El tepezcuintle visitó los comederos principalmente durante la noche aunque ocasionalmente presentó actividad al amanecer y atardecer, su intervalo de actividad en los comederos oscila de 19:00 a 7:00 h. Además, se registró la visita de otras especies a los comederos del tepezcuintle tales como: el tlacuache común (Didelphis sp.), tlacuache cuatro ojos (Philander opossum), guaqueques (Dasyprocta sp.), mapaches (Procyon lotor), pecarí de collar, tapir y armadillos (Dasypus novemcinctus). De estos animales, solo al tlacuache cuatro ojos y al mapache no se les observó consumiendo frutos. Además, se registró el paso de algunos depredadores como el jaguar y el puma.

Discusión

En estudios previos con tepezcuintles se ha mencionado que éstos trasladan los alimentos del lugar donde los encuentran a sitios más obscuros, donde la vegetación es densa y baja ya que le ofrece protección ante depredadores (^{Guzmán-Aguirre, 2008}; ^{Muñoz et al., 2002}). Sin embargo, en este estudio se registraron comederos con vegetación poco densa a baja altura, pero cercanos a cuerpos de agua perennes que podrían significar una ruta de escape en caso de amenaza (^{Aquino et al., 2012}; ^{Contreras-Díaz y Santos-Moreno, 2009}).

En cuanto al estado de maduración y la cantidad de frutos en los comederos, se encontraron diferencias entre la REBIMA y el ejido Reforma Agraria, lo que pudo ser consecuencia de que en el ejido el tepezcuintle aprovechó frutos aún inmaduros ante su escasez y debido a su condición de oportunista (^{Figueroa-de León et al., 2017}). En cambio, la abundancia de árboles frutales en la REBIMA proveería de mayor volumen de alimento al tepezcuintle. También se detectó una diferencia significativa en la cobertura del dosel entre sitios. Los tepezcuintles pueden sobrevivir en pequeños fragmentos de bosque que quedan entre grandes extensiones de áreas agrícolas o en acahuales (^{Gallina et al., 2012}; ^{Smythe, 1991}). En estos sitios pueden encontrar alimento para sobrevivir, pero en el área de estudio también se observó que estos roedores pueden desplazarse grandes distancias desde los fragmentos de bosque para buscar alimento, tal como lo sugirieron ^{Zucaratto et al. (2010)}.

En cuanto a la dieta, en el presente trabajo se registraron 20 especies distintas de frutos consumidos por el tepezcuintle, de las cuales 2 son nuevos registros para este roedor. Se ha mencionado que las poblaciones de tepezcuintle pueden verse favorecidas por la flora inducida y manejada por los humanos al aprovechar frutos de especies como el mango, el aguacate, el maíz, entre otros (^{Gallina, 1981}; ^{Zucaratto et al., 2010}). En este estudio se confirmó lo anterior, reportándose el consumo de 8 especies introducidas por el ser humano en el área de estudio.

Respecto a la frecuencia de consumo, se observaron diferencias significativas entre sitios en febrero y marzo, posiblemente como consecuencia de una escasa producción de frutos, por lo que la disponibilidad y distribución del alimento disminuye o se concentra en pequeñas áreas obligando al tepezcuintle a visitar repetidamente estos comederos (^{Gallina, 1981}; ^{Guzmán-Aguirre, 2008}). De las especies compartidas entre sitios, el corozo fue consumido con mayor frecuencia por estos roedores, posiblemente porque en el ejido son muy escasos los depredadores naturales, los cuales restringirían la actividad de forrajeo del tepezcuintle (^{Michalski y Norris, 2011}). Otro factor importante a considerar fue la cantidad y estado de maduración de los frutos, ya que algunas especies como el amate, que fructifica todo el año, y el corozo producen gran cantidad de frutos. Además, las semillas del corozo se conservan por mucho tiempo y pueden ser consumidas en periodos de mayor escasez (^{Alvarado-Hernández, 2010}).

El tepezcuintle aprovechó varias partes de los frutos en distintas estaciones del año. En la temporada de fructificación del mamey consumió tanto la cáscara como la pulpa, contrario a lo que citaron ^{Guzmán-Aguirre (2008)} y ^{Muñoz et al. (2002)}, quienes notaron que el tepezcuintle retira la cáscara de los frutos para posteriormente consumirlos. Así mismo, los tepezcuintles almacenaron algunas semillas de mamey, las cuales consumieron cuando la producción de frutos disminuyó. Además, en este estudio se observó que al germinar las semillas y las plántulas aún tenían adheridos los cotiledones, que también fueron aprovechados.

En conclusión, en la Selva Lacandona el tepezcuintle diversifica su dieta aprovechando frutos de especies manejadas, los cuales pueden encontrarse en distintos estados de maduración. Las semillas de algunos de estos frutos pueden ser aprovechadas en la misma temporada o una posterior. Además, estos roedores pueden permanecer en sitios fragmentados o desplazarse a otros para buscar alimento. La información de este estudio podría ayudar a desarrollar un plan de manejo y conservación de la especie in situ. Por ello, con base en los resultados de este estudio, sugerimos que se considere la fenología de las especies vegetales que son consumidas por el tepezcuintle, lo que le permitiría contar con alimento en cualquier época del año. Así mismo, es importante prestar atención a la presencia de competidores y depredadores potenciales que pudieran influir en la actividad de forrajeo de este roedor. Por último, además del comportamiento de forrajeo, en el plan de manejo se deberá considerar información sobre la disponibilidad y uso de hábitat (disponibilidad y características del refugio y alimento; ^{Dubost y Henry, 2006}; ^{Figueroa-de León et al., 2016}, ²⁰¹⁷; ^{Gallina 1981}) y el comportamiento reproductivo en vida silvestre (tasa reproductiva, recursos necesarios para el éxito reproductivo de la especie).