Introducción

México cuenta con 176 áreas naturales protegidas que se incluyen en 6 categorías. Dentro de la categoría de Reserva de la Biosfera se encuentra la de Tehuacán-Cuicatlán (^{Conabio, 2016}), que fue creada por decreto oficial en 1998 (^{Diario Oficial de la Federación, 1998}), y se encuentra ubicada al sur del estado de Puebla y al norte del estado de Oaxaca, entre los límites 18º57’55” N y 97º32’30” O al norte, al sur 17º26’20” N y 96º53’08” O, al este 18º28’58” N y 96º51’42” O y al oeste 18º06’09” N y 97º51’38” O. Cubre una superficie de 490,186 hectáreas, incluída entre las cuencas hidrológicas del río Papaloapan y Balsas (^{Diario Oficial de la Federación, 1998}; ^{Semarnat, 2013}). Esta reserva alberga 2,621 especies de plantas vasculares, 102 especies de mamíferos, 32 especies de anfibios, 85 de reptiles y 338 especies de aves (^{Canseco-Márquez y Gutiérrez-Mayén, 2010}; ^{Dávila et al., 2002}; ^{Semarnat, 2013}).

Del total de especies de peces dulceacuícolas registradas para el estado de Oaxaca (129), la reserva alberga 14, incluídas en 11 géneros y 6 familias, que representan el 10.85% de dicho total. De éstas, 12 son nativas del estado, representando el 10.26% de las especies autóctonas (^{Martínez-Ramírez et al., 2010}, ²⁰¹³). En el área de estudio se encuentra registrada Notropis moralesi De Buen, 1955, especie distribuida en las partes altas de las cuencas de los ríos Papaloapan, Atoyac-Verde y Tlapaneco en los estados de Oaxaca y Puebla (^{Martínez-Ramírez, 1999}) y que junto con Rhamdia guatemalensis Günther, 1864, se encuentran en la Norma Oficial Mexicana NOM-059-Semarnat-2010 (^{Semarnat, 2010}). Adicionalmente, se registran 2 especies exóticas Cyprinus carpio Linnaeus, 1758 y Oreochromis niloticus (Linnaeus, 1758), que representan el 18.18% de las especies exótic as en el estado (^{Martínez-Ramírez et al., 2013}).

Entre los estudios previos sobre los helmintos parásitos de peces en la región estudiada se encuentra el de ^{Salgado-Maldonado et al. (2005)}, quienes estudiaron la helmintofauna de los peces de la cuenca del río Papaloapan incluyendo 2 localidades que se ubican dentro de los límites de la reserva; en ellas registraron a Posthodiplostomum minimum (MacCallum, 1921) Dubois, 1936, Centrocestus formosanus Nishigori, 1924, Urocleidoides sp., Gyrodactylus sp. y Rhabdochona mexicana Caspeta-Mandujano, Moravec y Salgado-Maldonado, 2000, en 3 especies de huéspedes. Posteriormente, ^{Aguilar-Aguilar et al. (2010)} reportaron a N. moralesi como nuevo huésped para los helmintos Rhabdochona canadensis Moravec y Arai, 1971 y Schyzocotyle acheilognathi (Yamaguti, 1934). Finalmente, ^{Martínez-Ramírez et al. (2013)} registraron a S. acheilognathi en N. moralesi en el río Tepelmeme, Villa de Morelos, Oaxaca.

El presente trabajo se realizó con el objetivo de generar un inventario de los helmintos parásitos de los peces dulceacuícolas de la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán en el área que corresponde a Oaxaca, proporcionando información sobre la abuandancia de la especie huésped y la prevalencia de cada parásito, los cuales son factores determinantes para que una especie de parásito persista a lo largo del tiempo en una área determinada (^{Poulin et al., 2016}). Con ésto se contribuye al conocimiento de la helmintofauna de los peces de Oaxaca, incrementando el inventario de especies y localidades, lo cual sienta las bases para estudios posteriores. Así también, presentamos una discusión sobre las implicaciones que tienen las especies de helmintos introducidas a diferentes escalas en las áreas naturales protegidas.

Materiales y métodos

Mediante un muestreo realizado de octubre a noviembre de 2015 en la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán, Oaxaca, se recolectaron peces mediante la técnica de pesca eléctrica en 21 sitios de colecta (Fig. 1; Tabla 1). Los peces fueron recolectados bajo el permiso SGPA/ DGVS/09813/15, expedido por la Dirección General de Vida Silvestre de la Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales (Semarnat), para el proyecto “Diagnóstico de las especies invasoras de peces en el área oaxaqueña de la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán” a uno de los coautores (E.M.R.). Los huéspedes de cada una de las especies recolectadas fueron identificados siguiendo claves dicotómicas, registros previos y estudios sobre la ictiofauna de la zona (^{Martínez-Ramírez et al., 2013}; ^{Miller et al., 2005}). Los peces se mantuvieron vivos por 12 hrs. como máximo; posteriormente se realizó un examen helmintológico inspeccionando en cada uno: la superficie del cuerpo, aletas y branquias, estas últimas se mantuvieron húmedas con agua del medio; los órganos internos fueron colocados en cajas de Petri con solución salina al 0.65% y revisados bajo un microscopio estereoscópico. Todos los helmintos encontrados fueron contados y fijados en vivo para su estudio morfológico y molecular. Los platelmintos fueron fijados con formol al 4% caliente a punto de ebullición y teñidos con paracarmín de Mayer, deshidratados en alcoholes graduales y montados en preparaciones permanentes con bálsamo de Canadá (^{Salgado-Maldonado, 1979}). Los nemátodos fueron fijados en formol salino al 4%, aclarados en una mezcla de glicerina con alcohol en una concentración 1:1 y preservados en alcohol al 70% (^{Caspeta-Mandujano, 2010}). Por su parte, los monogeneos recuperados de la superficie del cuerpo y de las branquias fueron fijados con una mezcla de glicerina y ácido pícrico para observar estructuras esclerotizadas (^{Ergens, 1969}). Para el estudio molecular, algunos ejemplares de cada especie de helminto fueron fijados directamente en etanol absoluto (100%). La determinación taxonómica de los helmintos se realizó mediante bibliografía especializada para cada grupo y los ejemplares de referencia fueron depositados en la Colección Nacional de Helmintos (CNHE), Instituto de Biología, UNAM (ver Tabla 2). Los huéspedes fueron depositados en la Colección de Peces Continentales (OAX-PEC-122-0302) del Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional (CIIDIR), Unidad Oaxaca, IPN. Los parámetros ecológicos de las infecciones (prevalencia, intensidad promedio y abundancia promedio) fueron calculados siguiendo la propuesta de ^{Bush et al. (1997)}.

Figura 1 Localidades de muestreo para helmintos parásitos de peces dulceacuícolas de la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán en el área de Oaxaca. 

Resultados

Se examinó un total de 235 peces pertenecientes a 13 de las 14 especies registradas en la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán, región Oaxaca, procedentes de 21 sitios de recolecta (Fig. 1). De las especies recolectadas, solo 9 (138 peces) se encontraron parasitadas. Se obtuvo un total de 1,466 gusanos de 16 especies de helmintos, pertenecientes a 13 géneros y 12 familias. El registro helmintológico consta de los tremátodos Pseudoparacreptotrema macroacetabulata ^{Pérez-Ponce de León, Pinacho-Pinacho, Mendoza-Garfias, Choudhury y García-Varela, 2016}, Phyllodistomum inecoli ^{Razo-Mendivil, Pérez-Ponce de León y Rubio-Godoy, 2013}, Saccocoelioides lamothei Aguirre-Macedo y Violante-González, 2008, que fueron encontrados como adultos y Centrocestus formosanus, Posthodiplostomum sp. y Clinostomum sp. que se encontraron como formas larvarias, además de las especies de monogeneos Dactylogyrus anchoratus Dujardin, 1845, Urocleidoides simonae ^{Mendoza-Franco, Caspeta-Mandujano, Salgado-Maldonado y Matamoros, 2015}, Gyrodactylus cichlidarum Paperna, 1968, G. yacatli ^{García-Vásquez, Hanson, Christison, Bron y Shinn, 2011}, así como el céstodo adulto S. acheilognathi y las especies de nemátodos Rhabdochona salgadoi Caspeta-Mandujano y Moravec, 2000, R. kidderi kidderi, R. canadensis y Spinitectus sp., encontradas como adultos y la forma larvaria de Contracaecum sp. Doce (75%) de las especies recolectadas se encontraron como adultos, mientras que las 4 restantes fueron larvas (Tabla 2). Particularmente, el nemátodo Spinitectus sp., representa una especie nueva para la ciencia aun por describir. Esta nueva especie fue registrada en las localidades de río Los Sabinos, San Pedro Nodón, Santa María Ixcatlán (EM10) y río Apoala, Santiago Apoala (EM12) y se encontró parasitando a Profundulus punctatus Günther, 1866.

La prevalencia más alta (100%) la alcanzaron P. macroacetabulata en el río El Sabino, Santa María Ixcatlán (EM9), S. acheilognathi en el arroyo Los Sabinos, San Miguel Tequixtepec (EM21) y R. kidderi kidderi en 5 localidades. El porcentaje más bajo lo presentó G. cichlidarum en río Grande (San Juan Bautista), Cuicatlán. Urocleidoides simonae registró la intensidad promedio más alta, con un valor de 116 ± 0 en el río Los Sabinos, San Miguel Huautla (EM11), mientras que para R. kidderi kidderi se registró la abundancia más elevada (34 ± 0) en el río El Sabino, Santa María Ixcatlán (EM9) (Tabla 2). Los huéspedes con mayor riqueza de helmintos fueron V. fenestrata y P. punctatus con 5 y 4 especies, respectivamente (Tabla 3). Cuatro (25%) de las 16 especies de helmintos registradas son introducidas (S. acheilognathi, C. formosanus, D. anchoratus y G. cichlidarum) (^{Salgado-Maldonado y Rubio-Godoy, 2014}) (Tabla 3).

Discusión

El presente inventario se suma a los pocos trabajos sobre helmintos parásitos de peces dulceacuícolas que se han realizado en alguna de las 41 reservas de la biosfera del país y es el primero para la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán, Oaxaca. Tres especies previamente registradas para el área de estudio por ^{Salgado-Maldonado et al. (2005)} no se encontraron en este trabajo (Urocleidoi-des sp., R. mexicana de Astyanax aeneus (Günther, 1860) y Gyrodactylus sp. de Poecilia mexicana Steindachner, 1863). La mayoría de las especies adultas ya han sido previamente reportadas en México, principalmente en el sureste (^{Aguilar-Aguilar et al., 2010}; ^{Andrade-Gómez, 2015}; ^{García-Vásquez et al., 2011}; ^{Lagunas-Calvo et al., 2016}; ^{Mendoza-Franco et al., 2015}; ^{Pérez-Ponce de León et al., 2015}, 2016; ^{Pinacho-Pinacho et al., 2015}; ^{Razo-Mendivil et al., 2013}); sin embargo, las características morfológicas del nemátodo Spinitectus sp. recolectado en el presente estudio, difieren de las de las 6 especies del género registradas en México (^{Caspeta-Mandujano, 2010}), 2 de ellas descritas para peces del género Profundulus Hubbs, 1924 (Spinitectus humbertoi Caspeta-Mandujano y Moravec, 2000 y S. mariaisabelae Caspeta-Mandujano, Cabañas-Carranza y Salgado-Maldonado, 2007). Posthodiplostomum sp., Clinostomum sp., y Contracaecum sp. no se lograron determinar a nivel de especie debido a que sólo se encontraron las formas larvales.

Las 4 especies introducidas encontradas en el presente trabajo, representan el 10% de las 40 especies de helmintos introducidas en México (^{Salgado-Maldonado y Rubio-Godoy, 2014}). Centrocestus formosanus fue introducida a México junto con el caracol Melanoides tuberculata (Müller, 1774) probablemente del continente asiático (^{Scholz y Salgado-Maldonado, 2000}). Esta especie fue registrada por primera vez en México en el estado de Hidalgo por ^{López-Jiménez (1987)} en la carpa negra Mylopharyngodon piceus Richardson, 1846. En el presente trabajo, este digeneo se encontró parasitando a V. fenestrata, que previamente fue registrada como huésped en Oaxaca por ^{Lagunas-Calvo et al. (2016)}; estos registros se adicionan a los datos publicados por ^{Salgado-Maldonado y Rubio-Godoy (2014)}, quienes mencionaron que este parásito afecta a 70 especies, 35 géneros y 12 familias de huéspedes en 12 estados de la República Mexicana.

Los monogeneos D. anchoratus y G. cichlidarum, infectaron a C. carpio y V. fenestrata, respectivamente. Si bien se desconoce la procedencia del primer taxón, el segundo fue introducido desde África en la de década de 1990 (^{García-Vásquez et al., 2011}), registrándose actualmente en algunas especies de peces en México.

El céstodo S. acheilognathi (= Bothriocephalus acheilognathi) se registró parasitando a las especies C. carpio y N. moralesi. En México, S. acheilognathi se ha reportado en 110 especies, 51 géneros y 11 familias de huéspedes, con registros en casi todos los estados, siendo la única excepción Baja California (^{Pérez-Ponce de León et al., 2017}). ^{Aguilar-Aguilar et al. (2010)} reportaron a N. moralesi como un nuevo huésped de S. acheilognathi y como primer registro en Puebla, en un afluente de Santo Domingo Ayotlicha de la cuenca del Balsas, sitio cercano al área de estudio de esta investigación. Este parásito ha sido ampliamente registrado en Centroamérica, incluyendo países como Panamá, Guatemala y Honduras (^{Choudhury et al., 2013}; ^{Pinacho-Pinacho et al., 2015}; ^{Salgado-Maldonado et al., 2015}). Sin embargo, esta especie no había sido registrada previamente en la cuenca del río Papaloapan (^{Pérez-Ponce de León et al., 2017}).

Tres de las 4 especies introducidas encontradas en este estudio parasitan a especies de la misma familia que su huésped original, en particular, S. acheilognathi y G. cichlidarum que se encontraron parasitando a N. moralesi y V. fenestrata, la primera especie endémica del área de estudio y la segunda nativa de México, lo cual podría indicar que la ictiofauna nativa de esta área natural protegida corre el riesgo de convertirse en huésped de estas especies introducidas, lo que podría causar un impacto negativo en términos fisiológicos y ecológicos (^{Salgado-Maldonado y Rubio-Godoy, 2014}); para el caso de S. acheilognathi y C. formosanus, esto se debe principalmente a su baja especificidad hospedadora (^{Bean, 2008}; ^{Bean y Bonner, 2010}; ^{Hernández-Ocampo et al., 2012}).

Los estudios sobre helmintos parásitos en las áreas naturales protegidas son importantes para el diagnóstico y caracterización de las mismas, ya que los parásitos forman parte de la biodiversidad de los ecosistemas, existiendo complejas interacciones inter e intraespecíficas.