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Revista mexicana de biodiversidad

versión On-line ISSN 2007-8706versión impresa ISSN 1870-3453

Rev. Mex. Biodiv. vol.88 no.4 México dic. 2017

https://doi.org/10.1016/j.rmb.2017.10.020 

Conservación

Aves del Parque Nacional Los Mármoles, Hidalgo, México

Birds of Los Mármoles National Park, Hidalgo, Mexico

Omar Larios-Lozanoa 

Jorge Valencia-Hervertha 

Jessica Bravo-Cadenaa 

Erika Guzmán-Ariasa 

Raúl Ortiz-Pulidoa  * 

a Centro de Investigaciones Biológicas, Instituto de Ciencias Básicas e Ingeniería, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, Km 4.5 carretera Pachuca-Tulancingo, 42184 Mineral de la Reforma, Hidalgo, México


Resumen:

Conocer la diversidad y distribución de las especies de aves de un área natural protegida contribuye a desarrollar acciones de conservación. En este trabajo se presenta el listado de aves del Parque Nacional Los Mármoles, Hidalgo, México. Para obtenerlo se conjuntaron observaciones de 5 años de muestreo. Para el registro de las especies se emplearon puntos de conteo y trayectos para las aves diurnas, y estaciones de escucha para las aves con actividad nocturna, registrándose un total de 195 especies de aves. Del total de especies 137 fueron catalogadas como residentes permanentes, 44 como migratorias invernales, 6 como migratorias de verano y 8 como transitorias. El mayor número de especies se registró en el Bosque de Pinus-Quercus (91 especies), seguido por el Bosque de Juniperus (64) y el bosque de Quercus (57). Se registraron 15 especies bajo alguna categoría de riesgo y 26 especies con algún grado de endemismo para México. La diversidad registrada del parque equivale al 38% de la avifauna del estado de Hidalgo y cerca del 17% de la avifauna de México.

Palabras clave: Listado de aves; Inventario avifaunístico; Parque Nacional

Abstract:

Knowing the diversity and distribution of birds from a natural protected area can contribute to the development of conservation actions. Here we report the check-list of bird observed in Los Mármoles National Park, Hidalgo, Mexico. Count points and transects were used for recording diurnal birds, and listening stations for nocturnal birds; 195 species were registered. The total species richness included 137 resident species, 44 winter visitors, eight transient migrants, and six summer migrants. Richness varied between vegetation (forest) types, with 91 species found in Pinus-Quercus forests, 64 species in Juniperus forests, and 57 species in Quercus forests. Fifteen species are under some risk category and 26 species were endemic to Mexico. The diversity registered in Los Mármoles represents 38% of the birds known from the Hidalgo State and nearly 17% of the birds known from Mexico.

Keywords: Bird check-list; Bird inventories; National Park

Introducción

Las áreas naturales protegidas (ANP) han sido un elemento primordial para la conservación a nivel mundial, pues su función principal ha sido minimizar los riesgos de extinción de muchas especies y proporcionar protección a la diversidad biológica que se encuentre en ellas (Margules y Sarkar, 2009). En México, la implementación del Sistema Nacional de ANP ha tenido un impacto positivo en la conservación de la diversidad biológica y los servicios ambientales que proporcionan a la sociedad (Ceballos y Márquez, 2000).

México cuenta con 177 ANP federales que cubren el 7.8% de la superficie terrestre e insular del país, 66 de las cuales son Parques Nacionales (Conanp, 2015). La mayoría de los Parques Nacionales en México fueron decretados antes de la década de 1970 principalmente para la protección de los recursos forestales y paisajísticos. Sin embargo, hasta la última década del siglo xx no hubo avances significativos en el conocimiento de la biodiversidad que resguardan (Bezaury-Creel et al., 2009).

En el estado de Hidalgo se han decretado 5 ANP de carácter federal: Parque Nacional El Chico, Parque Nacional Los Mármoles (PNM), Parque Nacional Tula, Área de Protección de Recursos Naturales Zona Protectora Forestal Vedada Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa y la Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán (RBBM). En conjunto, estas ANP representan el 6.29% de la superficie del estado (Conanp, 2015). Además, se encuentra en proyecto de decreto el Corredor Biológico Bosque Mesófilo de Montaña, el cual aumentaría la superficie bajo protección federal (Conanp, 2015). Desafortunadamente, estas ANP cuentan con pocos estudios actualizados sobre los vertebrados que albergan (e.g., Cruz-Elizalde et al., 2015, Hernández-Flores y Rojas-Martínez, 2010), entre ellos las aves (e.g., Ortiz-Pulido et al., 2010, Valencia-Herverth et al., 2012a, Valencia-Herverth et al., 2012b).

Las aves del estado de Hidalgo han sido estudiadas de manera formal desde mediados del siglo xix (Villada, 1865). Sin embargo, los avances en su conocimiento han sido paulatinos durante el siglo xx (Rodríguez-Yáñez, Villalón y Navarro, 1994). En cambio, en lo que va del siglo xxi se ha desarrollado un mayor interés por conocer de mejor manera la avifauna de diversas regiones del estado. Ejemplo de ello son los trabajos de Martínez-Morales, 2001, Martínez-Morales, 2004 y Martínez-García, (2006), que, entre otros estudios, ayudaron a elaborar la primer compilación de información sobre el estatus de las aves en esta entidad (Martínez-Morales et al., 2007). Posteriormente, se han realizado avances en distintas zonas de Hidalgo y áreas del conocimiento ornitológico (Carbó-Ramírez y Zuria, 2011, Martínez-Morales et al., 2013, Ortiz-Pulido et al., 2010).

En las ANP del estado de Hidalgo hasta hace pocos años solo se contaba con inventarios parciales (Gallina et al., 1974, Mancilla, 1988, Sánchez-Mejorada, 1978). Sin embargo, en la última década se ha incrementado este conocimiento principalmente en la RBBM (Ortiz-Pulido et al., 2010, Valencia-Herverth et al., 2012, Valencia-Herverth et al., 2012b) y el Parque Nacional el Chico (García y Ortiz-Pulido, 2007, Ortiz-Pulido et al., 2008). Sin embargo, aún se carece de datos precisos para las otras 3 ANP del estado.

El PNM es una de las ANP más antiguas en el estado de Hidalgo, ya que fue decretada desde 1936. Para esta área solo se tienen registros esporádicos de algunas especies de aves (Aquila chrysaetos, Patagioenas fasciata y Myiarchus nuttingi), en estudios que tiene más de 50 años (Amadon y Phillips, 1947, Friedmann et al., 1950, Leopold, 1965, Mengel y Warner, 1948, Sutton y Burleigh, 1940). Existen 2 estudios con aves que han sido desarrollados cerca del PNM. El primero de ellos fue realizado a finales de la década de 1930 por Sutton y Burleigh (1941), quienes siguiendo la carretera Panamericana registraron 126 especies de aves en los municipios de Chapulhuacán, Tasquillo y Zimapán. El segundo estudio fue llevado a cabo en varias localidades del municipio de Jacala de Ledezma, donde se registraron 57 especies en diferentes tipos de vegetación (Valencia-Herverth y Valencia-Herverth, 2008).

Considerando lo anterior, el objetivo general de este estudio fue conocer las especies de aves que habitan el PNM, buscando aportar información básica sobre su presencia, abundancia, distribución, estacionalidad y situación de riesgo. Creemos que esto aportará información sólida que podrá ser usada por los tomadores de decisiones y por quienes elaboren acciones de conservación, educación ambiental y manejo en el PNM y zonas cercanas.

Materiales y métodos

El PNM se encuentra en la parte noroeste del estado de Hidalgo, en la región conocida como sierra Gorda (20°45’39“-20°58’22” N, 99°08’57”-99°18’39” O, Fig. 1) y su territorio incluye los municipios de Jacala de Ledezma, Nicolás Flores, Pacula y Zimapán (Conanp, 2007). Cuenta con una superficie de 23,150 ha y tiene un intervalo altitudinal que va de los 870 a los 3,000 m snm. Se localiza en la provincia fisiográfica denominada Sierra Madre Oriental y en la subprovincia Carso Huasteco, que se caracteriza por presentar rocas sedimentarias del Cretácico, del Jurásico y metamórficas del Paleozoico (Espinoza, Aguilar y Ocegueda, 2004).

Figura 1 Mapa del Parque Nacional los Mármoles, Hidalgo, México. Con colores diferentes se indican los principales tipos de vegetación en la zona y con puntos negros los sitios de muestreo donde se establecieron transectos, puntos de conteo o estaciones de escucha. Las coordenadas usadas se muestran en formato UTM. Modificado de Inegi (2016)

El clima predominante es templado subhúmedo, aunque en menor proporción se presentan los climas templado semiseco y seco, todos con un régimen de lluvias en verano (Pavón y Meza, 2009). La temperatura media anual oscila entre los 14 °C en la región templada y los 19 °C en las zonas más secas (Sánchez-González, Álvarez y Tejero-Diez, 2010). La precipitación promedio anual oscila desde los 1,088 mm en la región húmeda a los 374 mm en la región seca (Pavón y Meza, 2009). La variación climática descrita anteriormente ha generado que en el PNM se encuentren distintos tipos de vegetación como bosques de Quercus, de Pinus-Quercus, de Pinus, de Juniperus (o táscate), matorral xerófilo, bosque tropical caducifolio y pastizal inducido (Ramírez-Cruz et al., 2009, Randell, 2008, Rzedowski, 1978, Sánchez-González et al., 2010; Fig. 1).

El bosque de Quercus en el PNM está constituido principalmente por Q. crassifolia, Q. laeta, Q. mexicana y Q. affinis. Los encinares ocupan más del 20% del territorio de esta ANP, siendo el tipo de vegetación más abundante en la región (Sánchez-González et al., 2010). Los bosques de Pinus-Quercus o Quercus-Pinus (que se diferencian por la dominancia numérica de uno u otro género) están constituidos por especies de Pinus con 2 o más asociaciones, principalmente bosques de P. cembroides con J. deppeana y bosques de P. greggii, P. teocote, P. patula y P. pseudostrobus con Q. mexicana y Q. crassifolia (García-Sánchez et al., 2014, Randell, 2008, Sánchez-González et al., 2010). El bosque de Pinus está constituido por P. cembroides, P. greggii, P. teocote, P. patula y P. pseudostrobus (Randell, 2008). El bosque de Juniperus está dominado principalmente por J. flaccida y J. deppeana (Ramírez-Cruz et al., 2009, Randell, 2008, Sánchez-González et al., 2010). El matorral xerófilo está conformado por Acacia berlandieri, Caesalpinia mexicana, Dalea bicolor, Karwinskia humboldtiana, Mimosa aculeaticarpa y Senna racemosa (Ramírez-Cruz et al., 2009). El bosque tropical caducifolio domina las zonas más bajas y cálidas del parque, siendo las especies arbóreas predominantes del género Bursera y Lysiloma, con un componente arbustivo y herbáceo muy abundante (Randell, 2008).

El registro de las aves presentes en el PNM se llevó a cabo a través de muestreos sistemáticos realizados en 2 temporadas entre 2013 y 2015 con visitas mensuales (3-4 días) y muestreos esporádicos entre 2011 y 2016 (ca. 10 días por año). Durante la primera temporada de muestreo sistemático (2013-2014) se obtuvieron registros exclusivamente de colibríes (Guzmán, 2015). Para el registro de estos se visitaron bosques de Quercus y Pinus-Quercus, en los que se ubicaron 2 trayectos de 1 km de longitud por 40 m de ancho, mismos que fueron recorridos en aproximadamente 1 h siguiendo el método de Emlen (1971) modificado por Ortiz-Pulido y Díaz (2001) con el objetivo de tener más registros de colibríes, para lo cual se puso especial atención en agregaciones de flores cuyas características (colores llamativos, y corolas tubulares) indicaron que podrían ser polinizadas por colibríes. En la segunda temporada de muestreo sistemático (2014-2015), se visitaron 3 tipos de vegetación (bosques de Pinus, Pinus-Quercus y Juniperus). Para ello se colocaron 2 trayectos de 1 km de longitud por tipo de vegetación sobre los que se ubicaron 5 puntos de conteo separados entre sí cada 200 m. Los puntos de conteo tuvieron un radio de 25 m dentro del cual se identificó a los individuos durante 10 min de observación en cada tipo de vegetación.

Los muestreos esporádicos correspondieron a registros casuales, realizados principalmente en bosque de Quercus, matorral xerófilo y bosque tropical caducifolio. En el caso de las aves con actividad nocturna (búhos y tapacaminos) se empleó el método de estaciones de escucha y reclamo sobre caminos de terracería con vegetación poco perturbada (sensuValencia-Herverth et al., 2012). En este método se contabilizan las respuestas sonoras de las aves de interés a grabaciones de diferentes especies. Este método aumenta la probabilidad de detectar la presencia de aves nocturnas durante los muestreos. Este método resulta más efectivo respecto de la observación directa, consecuencia del periodo de actividad de estos grupos de aves y su forma de comunicación en la oscuridad. Salvo para búhos y tapacaminos, las observaciones se realizaron a partir de la salida del sol hasta cerca del mediodía, periodo en que las aves diurnas están más activas (sensuBuckland, 2006). Para cada individuo observado se tomaron datos básicos como el nombre de la especie, fecha, coordenadas geográficas del sitio y el tipo de vegetación donde se observó (Ralph et al., 1996). Para la identificación de las aves se utilizaron binoculares de 10 × 50 mm y 8 × 40 mm y el apoyo de guías de campo especializadas (Howell y Webb, 1995, National Geographic Society, 2011, Peterson y Chalif, 2008).

La nomenclatura taxonómica usada en este trabajo es la de la American Ornithologists’ Union (AOU, 1998) y suplementos adicionales (http://checklist.aou.org/). La categoría de endemismo se determinó con base en lo propuesto por González-García y Gómez-de Silva (2003). Los grados de vulnerabilidad se adjudicaron conforme a lo establecido en la Nom-059-Semarnat-2010 (Semarnat, 2010) y lo indicado por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN, 2016). La estacionalidad se determinó con información generada durante el estudio e información bibliográfica (Berlanga et al., 2015, Howell y Webb, 1995, Martínez-Morales et al., 2007, Ortiz-Pulido et al., 1995); a cada especie se les asignó alguna de las siguientes categorías: 1) residente, especie que se reproduce en la región y se puede observar durante todo el año; 2) migratoria de invierno, se reproducen en Norteamérica y pasan el invierno en México o más al Sur; 3) migratoria de verano, se encuentran en México durante la temporada de reproducción entre los meses de marzo y septiembre; 4) transitoria, especie que usa el área como zona de paso durante la migración al sur en otoño o al norte durante la primavera. El valor de abundancia relativa se asignó empleando el esfuerzo de muestreo estandarizado sugerido por Ortiz-Pulido y Díaz (2001); este método es una modificación al planteando por Emlen (1971), con el objetivo de hacer comparables los valores de abundancia obtenidos en trabajos similares pero que tienen un esfuerzo de muestreo diferente. En este trabajo el valor de abundancia se obtuvo al dividir el número de registros de una especie entre las horas muestreadas y multiplicando el resultado por 100. Una especie fue considerada rara si se registró menos de 3.5 veces, común si se registró entre 3.5 y 21 veces, y abundante si tuvo más de 22 registros en un esfuerzo de muestreo estandarizado. No se asignó alguna categoría cuando la naturaleza del muestreo no lo permitió (muestreos esporádicos) o no existió información precisa de los avistamientos. La riqueza por tipo de vegetación (bosque de Pinus-Quercus, bosque de Pinus, boque de Juniperus, bosque de Quercus, matorral xerófilo y bosque tropical caducifolio) se determinó considerando el sitio en que se registró a cada una de las especies durante el estudio. Se asignó un gremio trófico para cada especie con base en lo propuesto por González-Salazar, Martínez-Meyer y López-Santiago (2014), considerando que un gremio trófico se define por 3 variables: 1) la dieta principal, 2) el sustrato de forrajeo y 3) el periodo de actividad. Se empleó información bibliográfica adicional para complementar los datos por especie de las 3 variables mencionadas (Hoyo, Elliot y Sargatal, 1992, 1996, 1999, Del Hoyo et al., 2005, Ortiz-Pulido et al., 2010, Ramírez-Albores, 2006).

Para determinar el grado en que el listado estuvo completo se utilizaron modelos de acumulación de especies (Herzog, Kessler y Cahill, 2002). Para ello se usaron 2 grupos de datos, aquellos obtenidos solo con el muestreo sistemático (durante los años 2014 y 2015) y considerando todos los datos (tomando en cuenta los datos del muestreo sistemático más los registros casuales). Para ello se utilizó el programa EstimateS Ver. 9.1 (Colwell, 2013), en donde se usó el estimador no paramétrico Chao 1 para el muestreo sistemático, ya que la naturaleza del muestreo permitió utilizar los datos de abundancia de las especies (Magurran, 2004, Moreno, 2001); y para el análisis de todos los datos se usaron los estimadores no paramétricos, Chao 2, Jacknife 1 y bootstrap, porque con ellos se pueden usar datos de presencia-ausencia y no se asume «a priori» un tipo de distribución del conjunto de datos (Moreno, 2001). Los días de muestreo sirvieron como unidad de esfuerzo y la curva se ajustó con base en 100 repeticiones aleatorias de acuerdo al orden de las muestras (Colwell y Coddington, 1994). Con los resultados obtenidos se graficó la riqueza observada y la riqueza estimada. También, se utilizó lo propuesto por Gómez-de Silva y Medellín (2001) como criterio adicional para evaluar si el inventario de especies del área de estudio estaba «completo». Ellos sugieren que una lista está incompleta cuando falta alguna de las 21 familias y 17 géneros «omnipresentes» en México.

Para la consideración de nuevos registros se aplicaron los criterios sugeridos por Sánchez-González (2013), quien hace mención de que la autenticidad de un nuevo registro debe ser válido si una especie se registra por primera vez en la entidad política o región biótica distinta. Esto fue complementado utilizando como referencia los mapas propuestos por Howell y Webb (1995) y los mapas de distribución potencial de aves de México elaborados por Navarro y Peterson (2007).

Resultados

Se registraron 20 órdenes, 47 familias y 195 especies de aves en el PNM (Apéndice). Las familias mejor representadas fueron Parulidae con 21 especies, Tyrannidae (17 especies), Turdidae (11 especies), Cardinalidae y Emberizidae (ambas con 10 especies). Con base en la estacionalidad, 137 especies fueron catalogadas como residentes permanentes, 44 como migratorias invernales, 6 como migratorias de verano y 8 como transitorias. Diecisiete especies de aves resultaron abundantes (Cathartes aura, Fulica americana, Columba livia, Eugenes fulgens, Hylocharis leucotis, Melanerpes formicivorus, Vireo huttoni, Aphelocoma wollweberi, Myadestes occidentalis, Setophaga townsendi, Basileuterus rufifrons, Pipilo maculatus, Melozone fusca, Junco phaeonotus, Piranga flava, Cardinalis cardinalis y Haemorhous mexicanus), 60 comunes y 118 raras (Apéndice).

El mayor número de especies de aves se registró en el bosque de Pinus-Quercus (91 especies), seguido por el bosque de Juniperus (64), el bosque de Quercus (57), el bosque de Pinus y el bosque tropical caducifolio (ambas con 46 especies) y el matorral xerófilo (9; Fig. 2). En el PNM se registraron aves de 21 gremios tróficos. Tres de ellos, el de insectívoro de follaje debajo del dosel, el de insectívoro en el aire debajo del dosel y el de granívoro de suelo, presentaron más especies (31, 24 y 23 respectivamente; Fig. 3).

Figura 2 Riqueza de especies de aves por tipo de vegetación en el Parque Nacional Los Mármoles, Hidalgo, México. 

Figura 3 Riqueza de especies de aves por gremio trófico en el Parque Nacional Los Mármoles, Hidalgo, México. 

De acuerdo con los estimadores no paramétricos se registró entre el 72% y el 85% de las especies de aves presentes en el PNM. Ciento tres especies fueron observadas usando el muestreo sistemático, calculándose con esos datos una riqueza esperada de 136 especies para los tipos de vegetación muestreados con ese método (se registró el 75% de las especies esperadas; Fig. 4). Considerando todos los datos (195 especies), usando el estimador Chao 2 se esperan 267 especies, mientras que con el estimador Jacknife 1 se esperan 270 especies (para ambos casos cerca del 72% de las especies registradas); en cambio se estimaron 228 especies con el estimador bootstrap (85% de las especies registradas; Fig. 5).

Figura 4 Curvas de acumulación de especies de aves usando datos de un muestreo estandarizado realizado en el Parque Nacional Los Mármoles, Hidalgo, México. Se presentan datos de especies observadas y esperadas (usando el estimador no paramétrico Chao 1) para los tipos de vegetación muestreados. 

Figura 5 Curvas acumulación de especies de aves para el Parque Nacional Los Mármoles usando todos los registros obtenidos en este estudio. Se presentan datos de especies observadas y esperadas a partir de 3 modelos de acumulación de especies (Jacknife 1, Chao 2 y bootstrap). 

Las curvas de acumulación de especies para los 2 tipos de datos (sistemáticos y todos los datos) no se estabilizaron (Figura 4, Figura 5). Además, se registraron 21 familias y 14 géneros omnipresentes en México, estando ausentes 3 géneros (Riparia, Petrochelidon y Progne) de la familia Hirundidae.

Del total de las especies registradas en el PNM, el 20.5% se encuentran bajo alguna categoría de riesgo a nivel nacional y/o nivel internacional, o son especies endémicas. De este porcentaje 11 especies de aves registradas se encuentran bajo alguna categoría de riesgo según la legislación mexicana. Dentro de la categoría amenazadas se incluyen Aquila chrysaetos, Falco femoralis, Psittacara holochlorus, Aphelocoma unicolor, Myadestes unicolor y Turdus infuscatus, y en sujetas a protección especial se incluyen a Cyrtonyx montezumae, Chondrohierax uncinatus, Buteo swainsoni, Falco peregrinus y Myadestes occidentalis. A nivel internacional, Colinus virginianus, Contopus cooperi, Vireo bellii y Haemorhous cassinii, se ubican en la categoría de casi amenazadas. En cuanto a las especies endémicas a México, hay 26 especies de aves en el PNM: 8 son endémicas, 11 semiendémicas y 7 cuasiendémicas (Apéndice).

Discusión

En este estudio encontramos que en el PNM habitan al menos 195 especies. Esto representa el 17% de la avifauna nacional (Navarro-Sigüenza et al., 2014, Berlanga et al., 2015) y el 38% de la avifauna presente en el estado de Hidalgo (García y Ortiz-Pulido, 2007, Guzmán, 2015, Martínez-Morales et al., 2007, Martínez-Morales et al., 2013, Ortiz-Pulido et al., 2010, Pineda-López et al., 2013, Valencia-Herverth et al., 2008, Valencia-Herverth et al., 2010, Valencia-Herverth et al., 2011, Valencia-Herverth et al., 2012a, Valencia-Herverth et al., 2012b, Valencia-Herverth y Valencia-Herverth, 2008).

Creemos que la diversidad de aves registrada en el PNM es debida a que en el PNM confluyen 3 provincias fisiográficas (la Sierra Madre Oriental, el Sistema Volcánico Transversal y, aunque en menor proporción, la Llanura Costera del Golfo de México; Martínez-Morales et al., 2007), lo que da origen a la presencia de aves de distintas regiones de México. Además, debido a su ubicación geográfica (centro este de México) y su topografía esta riqueza se incrementa. Un ejemplo de ello es que existen aves representativas de la vertiente del golfo, como Ortalis vetula, Psittacara holochlorus, Baeolophus atricristatus, Turdus grayi y Tiaris olivaceus; de la vertiente del Pacífico, como Amazilia violiceps y Myiarchus nuttingi; de las regiones montañosas, como Aegolius acadicus, Colibri thalasinus, Trogon mexicanus, Aphelocoma unicolor, Myadestes occidentalis y Loxia curvirostra, y del Altiplano Mexicano, como Aquila chrysaetos, Geococcyx californianus, Aphelocoma wollweberi y Toxostoma curvirostre.

De los ambientes descritos en el PNM, los templados presentan mayor riqueza de especies de aves (Fig. 2) que los cálidos. Sin embargo, es posible que los ambientes más cálidos (matorral xerófilo y el bosque tropical caducifolio) presenten una mayor riqueza. Esto es posible porque en estos últimos tipos de vegetación solo se realizaron registros casuales durante este estudio y posiblemente la riqueza de aves para estos tipos de vegetación esté subestimada, particularmente porque con menor número de muestreos el bosque tropical caducifolio presenta una riqueza en aves (46 especies) igual al bosque de Pinus, siendo que este último fue muestreado durante un año. Por ello se sugiere se realicen más muestreos avifaunísticos, sobre todo en las zonas cálidas, como el bosque tropical caducifolio (en las localidades del municipio de Nicolás Flores, al Este del PNM a una altitud cercana a los 900 m snm), matorral xerófilo (en localidades del municipio del Jacala, al Noreste del PNM a una altitud cercana a los 2,000 m snm), y puntos aún no explorados como la barranca San Vicente, la cual nace en los cañones del centro (2,300 m snm) y recorre el borde oeste del PNM hasta su zona norte. Esta barranca podría contener una alta riqueza de aves ya que tiene una profundidad de 600 m y una longitud aproximada de 16 km, con bosque de Quercus y matorral xerófilo como tipos de vegetación principales.

A nivel estatal, el PNM es la segunda ANP con el mayor número de aves registradas después de la RBBM en donde se han registrado 294 especies (Conanp, 2013, Ortiz-Pulido et al., 2010, Valencia-Herverth et al., 2011). En ambas ANP se distribuyen distintos tipos de vegetación, lo que puede estar determinando la diversidad de aves presente en cada sitio. Las diferencias en riqueza pueden deberse a que el PNM está dominado por bosques de coníferas y de encinos, mientras que la vegetación en la RBBM es más diversa en cuanto a tipos de vegetación; además esta última tiene mayor área (96,042.94 ha) que el PNM (23,150 ha). A pesar de ello, los estimadores no paramétricos de acumulación de especies obtenidos para el PNM (Fig. 5) predicen una riqueza semejante a la encontrada en la RBBM, pero el inventario en el PNM es incompleto y será necesario aumentar el trabajo de campo en varias zonas de esta ANP.

Como resultado colateral de este estudio, se presenta un nuevo registro estatal, el del gorrión de Cassinii (Haemorhous cassinii), el cual se ha registrado previamente en la Reserva de la Biosfera Sierra Gorda, Querétaro (Carabias, Provencio, de la Maza y Ruiz, 1999). Además, se presentan registros relevantes de 4 especies (Ortalis vetula, Trogon elegans, Falco rufigularis y Megarynchus pitangua) en el PNM, estas especies solo se habían registrado en las zonas tropicales ubicadas al noreste de Hidalgo (Rojas-Soto et al., 2002, Valencia-Herverth et al., 2008).

Tomando en cuenta todo lo anterior, proponemos que el PNM sea considerado en el futuro como un área de importancia para la conservación de las aves en México (Arizmendi y Márquez-Valdelamar, 1999, BirdLife, 2016, Conabio, 2002). Esto es porque presenta 26 especies endémicas, 11 especies que se encuentran en algún grado de riesgo a nivel nacional y 4 más se encuentran en peligro globalmente (Psittacara holochlorus). Además, presenta el 38% de las especies de aves de Hidalgo, el 17% de las aves habitando México y se ubica a solo 20 km de distancia del área de importancia para la conservación de las aves C-06-Reserva de la Biosfera Sierra Gorda, que en términos de la vagilidad de las aves, es una distancia relativamente corta.

Considerando la diversidad avifaunística del PNM creemos que es conveniente fortalecer en este las acciones de conservación de aves. Esto es porque a pesar de que esta ANP se encuentra catalogada como Parque Nacional (donde no se puede hacer actividades extractivas), en él se desarrollan acciones que pueden afectar a la avifauna presente. Por ejemplo, dentro del parque se encuentran diferentes asentamientos humanos y se llevan a cabo actividades agrícolas, ganaderas (extensiva) y mineras (extracción de mármol) (Randell, 2008). Además, varias zonas presentan pérdida de cobertura forestal por erosión y degradación de suelos. Si se llevan a cabo acciones de conservación de aves en el PNM estas se deben enfocar en especies prioritarias para la conservación, como las especies endémicas o las que tengan alguna categoría de riesgo a nivel nacional o internacional.

En síntesis, en este trabajo reportamos 195 especies de aves en el PNM, un 20.5% de las cuales se encuentran en alguna categoría de riesgo o endemismo. La riqueza del PNM representa un alto porcentaje de la diversidad avifaunística de Hidalgo. Esta información debería ser considerada por quienes elaboren acciones de conservación, educación ambiental y manejo de los recursos naturales en el PNM y áreas adyacentes.

Agradecimientos

A la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (Conanp), a través la dirección del PNM en especial a Marco Antonio Soto, Alejandro López Portillo, Jorge Iván Ángeles Escudero y Juan Carlos García Loperena por las facilidades otorgadas para realizar este trabajo. A Cornelio Rojo, brigadista del PNM por su apoyo logístico en las salidas de campo. A Conacyt y a la Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo (proyectos 191908, UAEH-DI-ICBI-BI-SF-008 e ICBI-PAI-29), por su apoyo a esta investigación. Al Dr. William Scott Monks Sheets por su ayuda en la elaboración del resumen en inglés.

Referencias

Amadon, D., y Phillips, A. R. (1947). Notes on Mexican birds. The Auk, 64, 576–581. [ Links ]

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1La revisión por pares es responsabilidad de la Universidad Nacional Autónoma de México.

Apéndice

Especies de aves presentes en el Parque Nacional Los Mármoles, Hidalgo, México. Se indica para cada especie hábitat, alimentación, abundancia relativa, estacionalidad, estatus de riesgo para México y el mundo y endemismo para el país. Estacionalidad: R, residente permanente; MI, migratoria de invierno; MV, migratoria de verano; T, transitoria. Hábitat: BE, bosque de encino; BP, bosque de pino; BPE, bosque de pino-encino; BJ, bosque de táscate; SBC, bosque tropical caducifolio; MX, matorral xerófilo. Abundancia relativa; Ab, abundante; Cm, común; Rr, rara. Estatus de protección NOM-059 o IUCN: A, amenazada; Pr, protección especial; NT, casi amenazado. Endemismo: CE, cuasiendémico; E, endémico; SE, semiendémico. El orden de las especies sigue la sugerencia de AOU (1998) y suplementos. 

Orden Familia Especie Estacionalidad Hábitat Abundancia NOM-059 IUCN Endemismo Gremio
Anseriformes
 Anatidae
  Anas platyrhynchos R BE Omnívoro - captura presas acuáticas
  Anas discors MI BE Omnívoro - captura presas acuáticas
  Anas clypeata MI BE Omnívoro - captura presas acuáticas
  Anas cyanoptera R MX Omnívoro - captura presas acuáticas
  Anas acuta MI BE Herbívoro - recolector de suelo
  Anas crecca MI BE Herbívoro - recolector de suelo
  Oxyura jamaicensis R MX, BE Herbívoro - recolector de suelo
Galliformes
 Cracidae
  Ortalis vetula R BE Frugívoro - recolector de suelo a dosel bajo
 Odontophoridae
  Colinus virginianus R BPE NT Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
  Cyrtonyx montezumae R BPE Pr Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
Podicipediformes
 Podicipedidae
  Podilymbus podiceps R BE Omnívoro - captura presas acuáticas
Columbiformes
 Columbidae
  Columba livia R BE Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
  Patagioenas fasciata R BE Frugívoro - recolector de suelo a dosel bajo
  Columbina inca R BJ, BP, SBC Cm Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
  Columbina passerina R BE, SBC Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
  Leptotila verreauxi R BPE Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
  Zenaida asiatica R SBC Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
  Zenaida macroura R BJ, SBC Cm Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
Cuculiformes
 Cuculidae
  Geococcyx californianus R BPE, BJ Carnívoro - captura presas terrestres
Caprimulgiformes
 Caprimulgidae
  Antrostomus vociferus MI BE Insectívoro – nocturno
  Antrostomus arizonae R BE Insectívoro – nocturno
Apodiformes
 Apodidae
  Streptoprocne zonaris R BE Insectívoro - captura presas en el aire arriba del dosel
  Chaetura vauxi T BE Insectívoro - captura presas en el aire arriba del dosel
  Aeronautes saxatalis R BPE Insectívoro - captura presas en el aire arriba del dosel
 Trochilidae
  Colibri thalassinus R SBC Nectarívoro
  Eugenes fulgens R BJ, BPE, BP, BE Ab Nectarívoro
  Lampornis clemenciae R BPE, SBC Cm SE Nectarívoro
  Calothorax lucifer MV MX SE Nectarívoro
  Archilochus colubris T BJ, BP Cm Nectarívoro
  Cynanthus latirostris R BJ Cm SE Nectarívoro
  Selasphorus platycercus MV BJ Rr SE Nectarívoro
  Amazilia violiceps R SBC SE Nectarívoro
  Hylocharis leucotis R BJ, BPE, BP, SBC Ab Nectarívoro
Gruiformes
 Rallidae
  Fulica americana R MX Omnívoro - captura presas acuáticas
Charadriiformes
 Recurvirostridae
  Himantopus mexicanus R MX Carnívoro - captura presas de agua dulce
 Charadriidae
  Charadrius vociferus R BE Insectívoro - recoge presas en el suelo
 Scolopaidae
  Gallinago gallinago MI BJ Omnívoro - captura presas acuáticas
Suliformes
 Phalacrocoracidae
  Phalacrocorax brasilianus R BE Carnívoro - captura presas de agua dulce
Pelecaniformes
 Ardeidae
  Ardea herodias MI BP Carnívoro - captura presas de agua dulce
  Egretta thula MI BE Carnívoro - captura presas de agua dulce
  Egretta caerulea MI BE Carnívoro - captura presas de agua dulce
  Bubulcus ibis R MX Carnívoro - captura presas de agua dulce
  Nycticorax nycticorax MI BE Carnívoro - captura presas de agua dulce
Cathartiformes
 Cathartidae
  Coragyps atratus R BJ, BPE, BP, BE Cm Carnívoro carroñero
  Cathartes aura R BJ, BPE, BP, BE Ab Carnívoro carroñero
Accipitriformes
 Accipitridae
  Chondrohierax uncinatus R BE Pr Carnívoro - captura presas terrestres
  Circus cyaneus MI BJ, BPE, BP Rr Carnívoro - captura presas terrestres
  Buteo plagiatus R BPE Carnívoro - captura presas terrestres
  Buteo swainsoni T BJ, BPE Rr Pr Carnívoro - captura presas terrestres
  Buteo jamaicensis R BJ, BPE, BE Cm Carnívoro - captura presas terrestres
  Aquila chrysaetos R BE Rr A Carnívoro - captura presas terrestres
Strigiformes
 Strigidae
  Megascops trichopsis R BPE Rr Insectívoro – nocturno
  Glaucidium gnoma R BE Carnívoro - captura presas terrestres
  Aegolius acadicus R BE Carnívoro – nocturno
Trogoniformes
 Trogonidae
  Trogon elegans R BJ Cm Frugívoro - recolector de dosel superior
  Trogon mexicanus R BPE, BE Cm Frugívoro - recolector de dosel superior
Coraciiformes
 Alcedinidae
  Chloroceryle americana R SBC Carnívoro - captura presas de agua dulce
Piciformes
 Picidae
  Melanerpes formicivorus R BJ, BPE, BP, BE Ab Insectívoras - capturan sus presas en el interior de la madera
  Melanerpes aurifrons R SBC Insectívoras - capturan sus presas en el interior de la madera
  Sphyrapicus varius MI BJ Rr Insectívoras - capturan sus presas en el interior de la madera
  Picoides scalaris R BJ, BPE, SBC Rr Insectívoras - capturan sus presas en el interior de la madera
  Picoides villosus R BJ, BPE Cm Insectívoras - capturan sus presas en el interior de la madera
  Colaptes auratus R BPE Rr Insectívoras - capturan sus presas en el interior de la madera
Falconiformes
 Falconidae
  Falco sparverius MI BPE, SBC Insectívoro - recoge presas en el suelo
  Falco femoralis R BE A Carnívoro - captura presas aéreas
  Falco rufigularis R BE Carnívoro - captura presas aéreas
  Falco peregrinus R BPE Rr Pr Carnívoro - captura presas aéreas
Psittaciformes
 Psittacidae
  Psittacara holochlorus R SBC A E Frugívoro - recolector de dosel superior
Passeriformes
 Tyrannidae
  Mitrephanes phaeocercus R BE Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Contopus cooperi T BPE, SBC NT Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Contopus pertinax R BJ, BPE, BP, SBC Cm Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Contopus sordidulus MV BJ Rr Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Empidonax albigularis MV BE Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Empidonax hammondii MI BE Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Empidonax affinis R SBC CE Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Sayornis nigricans R SBC Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Sayornis phoebe MI MX Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Pyrocephalus rubinus R BJ, SBC Cm Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Myiarchus tuberculifer R BE Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Myiarchus cinerascens MI BPE Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Myiarchus crinitus T BPE Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Myiarchus nuttingi R BPE Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Megarynchus pitangua R SBC Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Myiozetetes similis R SBC Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Tyrannus vociferans R SBC SE Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
 Tityridae
  Pachyramphus major R BP Rr Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Pachyramphus aglaiae R BJ Rr Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
 Vireonidae
  Vireo bellii MI BE NT Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Vireo huttoni R BJ, BPE, BP Ab Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Vireo cassinii MI BE Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Vireo gilvus MI BPE Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
 Corvidae
  Cyanocitta stelleri R BE Omnívoro – terrestre
  Aphelocoma wollweberi R BJ, BPE, BP Ab Omnívoro – terrestre
  Aphelocoma unicolor R BJ, BPE Cm A Omnívoro – terrestre
  Corvus cryptoleucus MI BPE Omnívoro – terrestre
  Corvus corax R BJ, BPE Rr Omnívoro – terrestre
 Hirundinidae
  Tachycineta bicolor MI BPE Insectívoro - captura presas en el aire arriba del dosel
  Tachycineta thalassina R BPE, BE Cm Insectívoro - captura presas en el aire arriba del dosel
  Stelgidopteryx serripennis R BPE Insectívoro - captura presas en el aire arriba del dosel
  Hirundo rustica MV BJ, BPE, BP Cm Insectívoro - captura presas en el aire arriba del dosel
 Paridae
  Baeolophus wollweberi R BJ, BP Cm Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Baeolophus atricristatus R BJ, BP, SBC Rr Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
 Remizidae
  Auriparus flaviceps R MX Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
 Aegithalidae
  Psaltriparus minimus R BJ, BPE Cm Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
 Certhiidae
  Certhia americana R BPE Rr Insectívoro - recoge presas en la corteza
 Troglodytidae
  Salpinctes obsoletus R BJ, BPE Cm Insectívoro - recoge presas en el suelo
  Catherpes mexicanus R BJ, BPE, SBC Cm Insectívoro - recoge presas en el suelo
  Troglodytes aedon R BE Rr Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Thryothorus ludovicianus T BPE Rr Insectívoro - recoge presas en el suelo
  Thryomanes bewickii R BJ, BPE, SBC Cm Insectívoro - recoge presas en el suelo
  Campylorhynchus gularis R BJ, BP, SBC Cm E Insectívoro - recoge presas en el suelo
  Campylorhynchus brunneicapillus R BJ,BPE, SBC Rr Insectívoro - recoge presas en el suelo
  Henicorhina leucophrys R BPE, BE Rr Insectívoro - recoge presas en el suelo
 Polioptilidae
  Polioptila caerulea R BE, SBC Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Polioptila melanura R BJ Rr Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
 Regulidae
  Regulus calendula MI BPE, BE Cm Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
 Turdidae
  Sialia sialis R BP Rr Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Sialia mexicana R BP Cm Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Myadestes occidentalis R BJ, BPE, BP, BE Ab Pr Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Myadestes unicolor R BE A Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
  Catharus aurantiirostris R BJ Rr Insectívoro - recoge presas en el suelo
  Catharus occidentalis R BPE E Insectívoro - recoge presas en el suelo
  Catharus guttatus MI BPE Rr Insectívoro - recoge presas en el suelo
  Turdus infuscatus R BPE Rr A Insectívoro - recoge presas en el suelo
  Turdus grayi R BJ, BE, SBC Rr Insectívoro - recoge presas en el suelo
  Turdus rufopalliatus R BP Rr E Insectívoro - recoge presas en el suelo
  Turdus migratorius MI BPE, BE Cm Insectívoro - recoge presas en el suelo
 Mimidae
  Melanotis caerulescens R BP Cm E Insectívoro - recoge presas en el suelo
  Toxostoma curvirostre R BJ, BPE, SBC Cm Insectívoro - recoge presas en el suelo
  Toxostoma longirostre R BJ CE Insectívoro - recoge presas en el suelo
  Mimus polyglottos R BP Rr Insectívoro - recoge presas en el suelo
 Bombycilliidae
  Bombycilla cedrorum MI BJ Frugívoro - recolector de dosel superior
 Ptiliogonatidae
  Ptiliogonys cinereus R BPE, BP Cm CE Insectívoro - captura presas en el aire arriba del dosel
  Phainopepla nitens MI MX Insectívoro - captura presas en el aire debajo del dosel
 Peucedramidae
  Peucedramus taeniatus R BPE, BP Cm Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
 Passeridae
  Passer domesticus R BPE,BP, BE Cm Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
 Fringillidae
  Euphonia elegantissima R BPE Cm Frugívoro - recolector de suelo a dosel bajo
  Haemorhous mexicanus R BJ, BPE, BP Ab Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
  Haemorhous cassinii MI BPE Rr NT Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
  Loxia curvirostra R BP Cm Granívoro - recolector de dosel bajo a superior
  Spinus spinus R BPE Granívoro - recolector de dosel bajo a superior
  Spinus notatus R BP Granívoro - recolector de dosel bajo a superior
  Spinus psaltria R BJ, BPE, BP Cm Granívoro - recolector de dosel bajo a superior
  Coccothraustes abeillei R BPE, BP, SBC Rr CE Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
 Parulidae
  Parkesia noveboracensis MI BPE Rr Insectívoro - recoge presas en el suelo
  Mniotilta varia MI BJ, BPE Cm Insectívoro - recoge presas en la corteza
  Oreothlypis superciliosa R BPE Cm Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Oreothlypis celata MI BPE Cm Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Oreothlypis ruficapilla MI BPE Rr Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Geothlypis tolmiei MI BJ, SBC Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Setophaga citrina MI SBC Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Setophaga pitiayumi R SBC Insectívoro - recolector en el follaje de dosel superior
  Setophaga fusca MI BPE Rr Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Setophaga petechia T BPE Rr Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Setophaga coronata MI BPE, BP Cm Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Setophaga nigrescens MI BPE Rr SE Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Setophaga townsendi MI BJ, BPE, BE, SBC Ab Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Setophaga occidentalis MI BJ, BPE, BE, SBC Cm Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Basileuterus lachrymosus R BJ, BP Rr Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Basileuterus rufifrons R BJ, BPE, BP Ab CE Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Basileuterus belli R SBC Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Basileuterus culicivorus R BPE Rr Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Cardellina pusilla MI BJ, BPE, SBC Cm Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Myioborus pictus R BJ, BPE, BP, BE, SBC Cm Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Myioborus miniatus R BPE Cm Insectívoro - recolector en el follaje de dosel superior
 Thraupidae
  Diglossa baritula R BPE Rr Nectarívoro
  Tiaris olivaceus R BE Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
 Emberizidae
  Atlapetes pileatus R BJ, BP, BE Cm E Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
  Pipilo chlorurus MI BP Rr Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
  Pipilo maculatus R BJ, BPE, BP Ab Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
  Aimophila ruficeps R BPE Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
  Melozone fusca R BJ, BPE, BP Ab Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
  Peucaea botterii R BJ Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
  Oriturus superciliosus R BPE Rr E Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
  Spizella passerina MV BJ Cm Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
  Melospiza melodia R BPE Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
  Junco phaeonotus R BJ, BPE, BP Ab CE Granívoro - recolector en el suelo o bajo el suelo
 Cardinalidae
  Piranga flava R BJ, BPE, BP, BE, SBC Ab Insectívoro - recolector en el follaje de dosel superior
  Piranga rubra MI BJ, BP Rr Insectívoro - recolector en el follaje de dosel superior
  Piranga ludoviciana MI BP Rr Insectívoro - recolector en el follaje de dosel superior
  Piranga bidentata R BPE, BP, SBC Rr Insectívoro - recolector en el follaje de dosel superior
  Rhodothraupis celaeno R BP Rr E Granívoro - recolector de dosel bajo a superior
  Cardinalis cardinalis R SBC Insectívoro - recolector en el follaje de dosel superior
  Pheucticus ludovicianus MI BE Insectívoro - recolector en el follaje de dosel superior
  Pheucticus melanocephalus R BJ, BE, SBC Cm SE Insectívoro - recolector en el follaje de dosel superior
  Passerina caerulea R SBC Granívoro - recolector de dosel bajo a superior
  Passerina versicolor R SBC SE Granívoro - recolector de dosel bajo a superior
 Icteridae
  Quiscalus mexicanus R BPE Cm Omnívoro – terrestre
  Molothrus ater R BP Cm Granívoro - recolector de dosel bajo a superior
  Icterus wagleri R SBC Insectívoro - recolector en el follaje de bajo del dosel
  Icterus cucullatus T BPE Rr SE Insectívoro - recolector en el follaje de dosel superior
  Icterus gularis R BPE Insectívoro - recolector en el follaje de dosel superior
  Icterus graduacauda R BJ, BPE, SBC Cm CE Insectívoro - recolector en el follaje de dosel superior
  Icterus galbula MI BJ Rr Insectívoro - recolector en el follaje de dosel superior
  Icterus parisorum R BJ, BPE Cm SE Insectívoro - recolector en el follaje de dosel superior

Recibido: 03 de Agosto de 2016; Aprobado: 20 de Junio de 2017

* Autor para correspondencia: Jesús García-Grajales, e-mail: raulortizpulido@yahoo.com

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