Área de estudio

El estudio se realizó en la comunidad de Miguel Hidalgo, ubicada en el municipio de San Antonio Huitepec, distrito de Zaachila, Oaxaca (Fig. 1). La comunidad está ubicada dentro del sistema montañoso Sierras Centrales de Oaxaca. Se presenta una pendiente promedio de 40%; un gradiente altitudinal entre 1600 m y 2903 m s.n.m. De acuerdo con la clasificación climática de Köppen, modificada por ^{García (1964)}, se presentan dos climas: templado subhúmedo y cálido subhúmedo, que dan formación al bosque de pino-encino y bosque de encino (^{Instituto Nacional de Estadística y Geografía [Inegi], 2010}).

Figura 1 Ubicación del área de estudio, Miguel Hidalgo, San Antonio Huitepec, Oaxaca. 

La comunidad de Miguel Hidalgo no cuenta ni ha contado con un programa de manejo forestal. En el intervalo altitudinal inferior se presentan afectaciones por plaga de descortezadores e incendios forestales, existe presencia de zonas de producción agrícola (maíz y frijol de temporal; cultivos frutícolas como la manzana, el aguacate y el durazno) y zonas de ganadería extensiva (vacuno, bovino y caprino). Además, la extracción de leña para consumo local es evidente por la cercanía a la zona urbana. En el intervalo altitudinal intermedio, la presencia de cultivos agrícolas y sistemas ganaderos son escasos, sin embargo, se presentan disturbios por incendios forestales de años anteriores. Y en el intervalo altitudinal superior las afectaciones por incendios, agricultura y ganadería son prácticamente nulas.

Diseño de muestreo y medición de variables

El área de estudio comprende una superficie de 1117 ha de bosque de pino-encino en un gradiente altitudinal de 1900 m a 2850 m s.n.m. La intensidad de muestreo fue de 0.2% y se determinaron tres intervalos altitudinales: inferior (1900 m a 2200 m s.n.m.), intermedio (2200 m a 2500 m s.n.m.) y superior (2500 m a 2850 m s.n.m.). De manera sistemática, se distribuyeron 19 sitios en el intervalo altitudinal inferior, 14 en el intervalo altitudinal intermedio y 12 en el intervalo altitudinal superior (Fig. 1), considerando para esto la metodología propuesta por ^{Huerta-Martínez et al., (2014)}, ^{Lee y Chun (2016)} y ^{Sánchez-González y López-Mata (2005)}.

Se establecieron sitios de muestreo en forma anidada, un sitio principal de 500 m² para evaluar a las especies arbóreas (^{Huerta-Martínez et al., 2014}), un sitio secundario de 200 m2 para arbustivas y cuatro subsitios de 1 m² ubicados de manera sistemática a 7 m del centro de cada sitio principal, dirigidas en las cuatro orientaciones (N, S, E, O), para evaluar a las especies herbáceas (^{Luna-Bautista et al., 2015}). Se midieron diámetro y altura total de todos los árboles con diámetro a la altura de 1.30 m mayor o igual a 2.5 cm; además se tomaron dos medidas de la proyección de la copa con orientación norte-sur y este-oeste.

Para las especies arbustivas se registraron la altura total y el diámetro de proyección de la copa en las orientaciones norte-sur y este-oeste. Se consideraron como especies arbustivas todas aquellas que ramificaban desde la base y que presentaron consistencia leñosa. Para las especies herbáceas se registró la altura, la frecuencia y se midió el diámetro (menor y mayor) de la proyección de copa de las diferentes especies, con la finalidad de obtener su cobertura.

Se realizó colecta de ejemplares (acículas/hojas, flor y fruto) en los periodos de diciembre de 2020 a junio de 2021. La identificación de las especies se realizó con base en claves taxonómicas (^{Calderón de Rzedowski y Rzedowski, 2005}; ^{García-Mendoza y Meave, 2011}; ^{Guízar, 2015}; ^{Rzedowski et al., 2016}; ^{Rzedowski y Calderón de Rzedowski, 2008}; ^{Zavala, 2003}). Adicionalmente, se realizó un cotejo de los ejemplares en el herbario CHAPA, del Colegio de Postgraduados, y la nomenclatura científica se obtuvo mediante la página web Tropicos, del ^{Missouri Botanical Garden (2021)}.

Análisis de la información

Para conocer la distribución de diámetros y alturas en cada intervalo altitudinal, se generaron histogramas de frecuencia con categorías diamétricas de 5 cm y categorías de altura de 5 m. El índice de valor de importancia relativa (IVI) se calculó de acuerdo con ^{Müeller-Dombois y Ellenberg (1974}; ecuación 1) y permitió jerarquizar el peso ecológico de las especies arbóreas, arbustivas y herbáceas en cada intervalo altitudinal.

donde:

DoR = dominancia relativa (área basal y/o cobertura de copa)

DeR = densidad relativa

FR = frecuencia relativa

Para las especies arbóreas, arbustivas y herbáceas, en cada intervalo altitudinal y de acuerdo con ^{Moreno (2001)}, se calcularon el índice de riqueza de Margalef (ecuación 2) y el índice de diversidad de Simpson (ecuación 3).

donde:

S = número de especies presentes

n = número de individuos de la especie i

N = número total de individuos de todas las especies presentes

Además, con la finalidad de conocer la semejanza florística entre los intervalos altitudinales para las tres formas de vida en conjunto, se utilizó el índice de Sorensen, este índice se calcula con la ecuación 4 (^{Moreno, 2001}) y presenta valores que van de 0 a 100, significando la menor y mayor semejanza florística, respectivamente.

donde:

A = número de especies encontradas en la comunidad A

B = número de especies encontradas en la comunidad B

C = número de especies encontradas en ambas comunidades

Para conocer el patrón de distribución y verificar posibles diferencias estadísticamente significativas en la riqueza, la diversidad y la estructura entre los tres intervalos altitudinales para las tres formas de vida, se realizaron análisis no paramétricos de Kruskal-Wallis seguidos de la prueba post hoc de comparaciones múltiples de la suma de rango de Dunn (P < 0.05), dado que las muestras son desiguales en cada intervalo altitudinal (Dunn, 1964). Previamente, los datos de cada variable se sometieron a la prueba de normalidad (Shapiro-Wilks) y a la prueba de homogeneidad de varianzas (Levene). Los análisis estadísticos, así como el cálculo de la diversidad y riqueza se ejecutaron en el programa SAS (^{SAS Institute, 2008}) y PAST versión 4.03 (^{Hammer et al., 2001}).

Composición, diversidad y riqueza

Se evaluaron 3123 árboles, 1973 arbustos y 1643 hierbas, pertenecientes a 125 especies distribuidas en 84 géneros y 40 familias. Se registraron 27 especies arbóreas, 25 arbustivas y 73 herbáceas. Asteraceae y Fabaceae presentaron mayor número de especies y Ericaceae, Pinaceae y Fagaceae fueron las familias mejor representadas (Fig. 2)

Figura 2 Número de especies y densidad de las familias más representativas en un gradiente altitudinal del bosque de pino-encino en Miguel Hidalgo, Oaxaca. 

Se presentó mayor número de especies herbáceas respecto a las arbóreas y arbustivas; sin embargo, la abundancia total de especies fue mayor en el componente arbóreo (Tabla 1).

El índice de diversidad de Simpson presentó valores promedio de 0.59 para arbóreas, 0.23 para arbustivas y 0.63 para herbáceas. El índice de Margalef presentó valores promedio de 0.98, 0.43 y 1.76, respectivamente, para las especies arbóreas, arbustivas y herbáceas.

Las comparaciones de medias de la suma de rango de Dunn no mostraron diferencias significativas en diversidad y riqueza para cada forma de vida entre intervalos altitudinales (Tabla 1). Sin embargo, el índice de Simpson de las especies arbustivas fue menor en los tres intervalos altitudinales respecto a las especies arbóreas y herbáceas. Además, los intervalos altitudinales inferior e intermedio presentaron el menor índice de Margalef para las especies arbustivas; y el intervalo altitudinal superior presentó la mayor riqueza de especies herbáceas.

La similitud de especies para arbóreas, arbustivas y herbáceas en conjunto entre el intervalo altitudinal intermedio y superior fue del 65%; el intervalo altitudinal inferior e intermedio presentó una similitud de 63%, y la menor similitud de especies lo presentó el intervalo altitudinal inferior y superior con 51%.

Distribución horizontal y vertical

Las distribuciones diamétricas en el intervalo altitudinal inferior e intermedio presentaron un patrón de J invertida y el intervalo altitudinal superior presentó un patrón unimodal, concentrando menor densidad de individuos en categorías de menor diámetro respecto al intervalo altitudinal inferior e intermedio (Fig. 3). Asimismo, las distribuciones por categorías de altura concentran una mayor densidad de individuos en las categorías de altura de 5 m y 10 m en los tres intervalos altitudinales (Fig. 4).

Figura 3 Distribución por categoría diamétrica de individuos ≥ 2.5 cm de diámetro normal, por intervalo altitudinal del bosque de pino-encino en Miguel Hidalgo, Oaxaca. 

Figura 4 Distribución por categoría de alturas de individuos ≥ 2.5 cm de diámetro normal, por intervalo altitudinal del bosque de pino-encino en Miguel Hidalgo, Oaxaca. 

El intervalo altitudinal superior presentó menor densidad de árboles respecto al intervalo altitudinal intermedio; asimismo, el intervalo altitudinal superior presentó mayores valores promedio de diámetro normal, altura y de cobertura de copa individual, valores que fueron diferentes (P < 0.05) a los intervalos altitudinales inferior e intermedio (Tabla 2). Así mismo, el intervalo altitudinal inferior presentó menor área basal respecto a los intervalos altitudinales intermedio y superior.

Por otro lado, las variables estructurales de las especies arbustivas y herbáceas indican que la altura y la cobertura de copa individual fueron mayor en el intervalo altitudinal superior, respecto al intervalo altitudinal inferior e intermedio (Tabla 2).

Índice de valor de importancia

Pinus oocarpa Schiede. presentó los valores más altos del IVI para los intervalos altitudinales inferior e intermedio y en el intervalo altitudinal superior Pinus pseudostrobus Lindl. presentó el valor más alto (Tabla 3). Pinus y Quercus representaron 44% y 38% respectivamente, mismas que suman un total de 82% del IVI para el total del área de estudio.

Del componente arbustivo y herbáceo, Gaultheria erecta Vent. y Pteridium aquilinum var. feei (W. Schaffn. ex Fée) Maxon presentaron el valor más alto de IVI en el intervalo altitudinal inferior e intermedio, y Salvia cinnabarina M. Martens & Galeotti en el intervalo altitudinal superior (Tablas 4 y 5).

Composición, diversidad y riqueza

El número de especies arbóreas encontradas en el presente estudio está dentro del intervalo de 5 a 48 especies registradas en bosques de pino-encino sin manejo forestal (^{Méndez-Osorio et al., 2018}; ^{Ramírez-Santiago et al., 2019}; ^{Rendón-Pérez et al., 2021}; ^{Silva-García et al., 2021}), y el número de especies arbustivas y herbáceas en conjunto es superior al intervalo de 12 a 68 especies encontradas para el mismo tipo de vegetación (^{Rendón-Pérez et al., 2021}; ^{Vázquez-Cortez et al., 2018}; ^{Zacarías-Eslava y del Castillo, 2010}).

Se presentó un índice de Simpson para especies arbóreas catalogado por ^{Moreno (2001)} como diversidad media, superior a lo obtenido por ^{Medrano-Meraz et al. (2017)} en Durango y ^{Manzanilla-Quijada et al. (2020)} en Nuevo León; pero inferior a lo registrado por ^{Luna-Bautista et al. (2015)} y ^{Vázquez-Cortez et al. (2018)} en Oaxaca. Se encontró una diversidad baja para especies arbustivas y media para herbáceas, estos valores son inferiores a los encontrados por ^{Luna-Bautista et al. (2015)} en la Sierra Norte de Oaxaca. Sin embargo, la diversidad del sotobosque fue superior a lo encontrado por ^{Rendón-Pérez et al. (2021)} en Hidalgo.

Se registraron índices de Margalef inferiores a dos para las tres formas de vida, lo que se considera por ^{Moreno (2001)} como riqueza baja. Algunos estudios en bosques sin manejo forestal que han considerado especies arbóreas (^{López-Hernández et al., 2017}; ^{Manzanilla-Quijada et al., 2020}; ^{Méndez-Osorio et al., 2018}; ^{Vázquez-Cortez et al., 2018}), o las tres formas de vida (^{Rendón-Pérez et al., 2021}), han encontrado una riqueza similar. Sin embargo, ^{Silva-García et al. (2021)}, en Durango, hallaron una riqueza media para especies arbóreas.

En bosques templados de pino-encino es común encontrar baja diversidad y riqueza de especies (^{Ávila-Sánchez et al., 2018}), esto puede ser explicado en parte por la alta frecuencia y dominancia de los géneros Pinus y Quercus (^{Méndez-Osorio et al., 2018}). ^{Alfaro-Reyna et al. (2019)}; ^{González-Tagle et al. (2008)}; y ^{López-Hernández et al. (2017)}, los requerimientos de luz, la alteración natural y antropogénica -como los incendios forestales y las extracciones a pequeña escala, pero constantes- moldean la estructura y composición de especies de los bosques templados sin manejo, aumentando considerablemente la dominancia de estos dos géneros; lo anterior concuerda con lo observado en el presente estudio a través del gradiente altitudinal.

Además, en el gradiente altitudinal del presente estudio, los índices de riqueza y diversidad no presentaron cambios significativos. Sin embargo, como lo demuestra el índice de Sorensen, se presentó un cambio de especies de 49% entre el intervalo altitudinal inferior y el superior. Así mismo, el número de especies y la abundancia total sí presentaron variación entre intervalos altitudinales entre formas de vida, posiblemente debido a cambios en las condiciones bióticas y abióticas a lo largo del gradiente altitudinal.

Se ha observado que el tipo de patrón de distribución de la diversidad y riqueza de especies puede cambiar por formas de vida, ser similares o no mostrar un patrón definido (^{Gong et al., 2019}; ^{Lee y Chun, 2016}). Diferentes factores contribuirán en la distribución de la diversidad y riqueza de especies (^{Reich et al., 2010}) y su interacción con los diferentes procesos que existen en los ecosistemas forestales (^{Lee y Chun, 2016}; ^{McCain y Grytnes, 2010}). Sin embargo, un patrón de distribución claramente definido pudiese estar relacionado con los diferentes tipos de vegetación que se contemplan a lo largo de un gradiente altitudinal (^{Ávila-Sánchez et al., 2018}; ^{Martin et al., 2021}; ^{Sánchez-González y López-Mata, 2005}), similar a lo observado en el presente estudio.

Distribución horizontal y vertical

La disminución del número de individuos al incrementar el diámetro sugiere la existencia de masas irregulares en etapa de regeneración y crecimiento, como lo encontrado para bosques templados sin manejo por ^{Manzanilla-Quijada et al. (2020)} en Nuevo León, ^{Ramírez-Santiago et al. (2019)} en Oaxaca y ^{Méndez-Osorio et al. (2018)} en Guerrero. Así mismo, el comportamiento de la distribución en altura con respecto a la distribución diamétrica es muy similar, pues ambas variables están correlacionadas (^{Smith et al., 1997}).

En bosques con alta densidad, como el que se presentó en el intervalo altitudinal intermedio, la eficiencia en el crecimiento estará limitada a la disponibilidad de espacio, agua, luz y nutrientes debido a una alta tasa de competencia (^{Binkley et al., 2013}), generando mayor susceptibilidad del bosque al ataque de plagas, enfermedades o mayor riesgo de ocurrencia de incendios forestales; dichas perturbaciones fueron observadas en los intervalos altitudinales inferior e intermedio. Estos factores aceleran en mayor grado la dinámica de regeneración de las diferentes especies en los bosques templados mixtos (^{Alfaro-Reyna et al., 2019}; ^{Cortés-Montaño et al., 2012}).

Un mayor crecimiento en altura, diámetro y cobertura de copa individual en especies arbóreas y una mayor altura en especies arbustivas y herbáceas en el intervalo altitudinal superior sugieren rodales en mejor estado de conservación y, probablemente, una mayor productividad forestal. Está comprobado que una alta productividad del rodal influye en un mejor crecimiento de los árboles en altitudes superiores en algunas regiones montañosas (^{Guerrero-Hernández et al., 2019}; ^{Zacarías-Eslava y del Castillo, 2010}), apoyado en gran medida por una menor perturbación agrícola y ganadera debido a la elevada pendiente y a la lejanía de la zona urbana (^{Bonilla-Moheno et al., 2012}; ^{Pérez-Hernández et al., 2021}), eso mismo se observó en este estudio.

Índice de valor de importancia

Está documentado que el manejo forestal modifica la estructura y composición de especies del bosque de pino-encino, incrementando el peso ecológico de especies de alto valor comercial como el género Pinus (^{López-Hernández et al., 2017}; ^{Monárrez-González et al., 2020}; ^{Rendón-Pérez et al., 2021}). En el área de estudio no existe actualmente un manejo forestal; sin embargo, se presenta un nivel de perturbación antropogénica de acuerdo con cada intervalo altitudinal. Se observa que el género Pinus mantiene una mezcla proporcional con el género Quercus en porcentajes similares a lo encontrado por ^{Monárrez-González et al. (2020)} en Durango y ^{Rendón-Pérez et al. (2021)} en Hidalgo. No obstante, ^{Méndez-Osorio et al. (2018)} en Guerrero y ^{Silva-García et al. (2021)} en Durango, encontraron valores superiores del género Pinus en bosques de pino-encino sin manejo forestal. La diferencia en los pesos ecológicos en los bosques sin manejo forestal a través de un gradiente altitudinal está condicionada a factores climáticos, topográficos y a las alteraciones antropogénicas o naturales propias de cada región como lo documentan ^{Bonilla-Moheno et al. (2012)}, ^{Pérez-Hernández et al. (2021)} y ^{Salas y Williams (2019)}.

El comportamiento de la dominancia de las diferentes especies a través del gradiente altitudinal sugiere un cambio en las condiciones bióticas y abióticas pues en el intervalo altitudinal superior se presentaron especies como Quercus crassifolia Bonpl., Pinus patula Schiede ex Schltdl. & Cham. y Pinus pseudostrobus, estas especies podrían considerarse indicadoras de mayor humedad; y en el intervalo altitudinal inferior se encontraron especies como Pinus devoniana Lindl., Pinus teocote Schiede ex Schltdl. & Cham. y Pinus oocarpa, mismas que se distribuyen en condiciones de menor humedad (^{Martin et al., 2021}; ^{Ríos-Altamirano et al., 2016}).

En especies del sotobosque de bosques templados, la dinámica de distribución, crecimiento y desarrollo pareciera ser más compleja, pues se ha encontrado que están sujetos en gran medida a la composición y estructura del rodal, a las características físicas y químicas del suelo, a los microclimas, a la microtopografía, a la capa de hojarasca y a la disponibilidad de luz (^{Barbier et al., 2008}; ^{Sercu et al., 2017}; ^{Tinya y Ódor, 2016}). Además, como se observó en el presente estudio, los diferentes niveles de perturbación antropogénica en cada gradiente altitudinal también son un factor que modifica el peso ecológico de las especies.