SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.29 número2Reducción del número de semillas en mandarina ‘Yashar’ mediante la aplicación de sulfato de cobre y diversas fuentes de granos de polenHongos micorrízicos y fertilización fosfatada en la preparación de plántulas de portainjertos de vid ‘IAC-766’ Campinas índice de autoresíndice de materiabúsqueda de artículos
Home Pagelista alfabética de revistas  

Servicios Personalizados

Revista

Articulo

Indicadores

Links relacionados

  • No hay artículos similaresSimilares en SciELO

Compartir


Revista Chapingo. Serie horticultura

versión On-line ISSN 2007-4034versión impresa ISSN 1027-152X

Rev. Chapingo Ser.Hortic vol.29 no.2 Chapingo may./ago. 2023  Epub 04-Dic-2023

https://doi.org/10.5154/r.rchsh.2022.09.012 

Nota tecnológica

Efecto de dos niveles de inundación sobre el crecimiento y parámetros fisiológicos en portainjertos de durazno ‘Nemared’

Victor Hugo Ziegler1  * 

Antonio Marcelo Weibel2 

Pedro Insausti1  3 

1 Universidad de Buenos Aires, Cátedra de Fruticultura, Facultad de Agronomía. Av. San Martin 4453, CPA 1417 DSE, Buenos Aires, ARGENTINA.

2 EEA Junín INTA, Isidoro Bousquet s/n, La Colonia, Junín 5573, Mendoza, ARGENTINA.

3 Universidad de Buenos Aires, Instituto de Investigaciones Fisiológicas y Ecológicas Vinculadas a la Agricultura, Facultad de Agronomía, Buenos Aires, ARGENTINA.


Resumen

Si bien el duraznero es muy sensible al anegamiento, no existen trabajos sobre el efecto de la inundación en una sola parte de su sistema radicular. El objetivo de este trabajo fue investigar las respuestas fisiológicas y de crecimiento del portainjertos ‘Nemared’ a la inundación parcial de sus raíces. Se establecieron tres tratamientos durante 6 días: árboles testigo, semi-inundados y totalmente inundados. Ambos tratamientos de inundación afectaron negativamente al crecimiento vegetativo, la conductancia estomática, el contenido de clorofila y el potencial hídrico foliar. La respuesta observada en el tratamiento semi-inundado fue intermedia entre el testigo y el totalmente inundado. La respuesta más rápida de la conductancia estomática a la inundación del suelo, antes de percibir diferencias entre los tratamientos en el potencial hídrico foliar, sugirió la existencia de un mecanismo de cierre estomático, el cual responde a una señal que proviene de las raíces inundadas. La importancia de este trabajo radica en mostrar los efectos negativos de las inundaciones parciales e inadvertidas que ocurren frecuentemente en los durazneros.

Palabras clave: árbol frutal; agua subterránea; inundación parcial; portainjertos de duraznero; estrés abiótico

Abstract

While peach tree is very sensitive to waterlogging, there are no works on the effect of the flooding over only part of its root system. The objective of this work was to investigate physiological and growth responses of ‘Nemared’ rootstock to partial flooding of roots. Treatments were performed for 6-days: control trees, half-flooded, and fully-flooded. Both flooding treatments negatively affected the vegetative growth, stomatal conductance, chlorophyll content and leaf water potential. The response observed in the half-flooded treatment was intermediate between the control and fully-flooded treatment. The fastest response of stomatal conductance to soil flooding, before differences among treatments in leaf water potential were perceived, suggested that there should be a stomatal closure mechanism that responds to a signal that arises from flooded roots. The importance of this work, lies in showing the negative effects of unnoticed and partial floods, frequently occurring in peach trees.

Keywords: tree fruit; groundwater; partial flooding; peach rootstock; abiotic stress

Introducción

Las inundaciones suelen ser causadas, entre otros factores, por precipitaciones excesivas, elevación del nivel freático y mal manejo del riego (Ganskopp, 1986; Stromberg, 2001), y su frecuencia e intensidad son muy variables e impredecibles (Loreti, van Veen, & Perat, 2016). Recientemente, debido al cambio climático global, su frecuencia e intensidad han aumentado (Sasidharan & Voesenek, 2015), lo cual expone a los cultivos intolerantes, como las especies frutales, a la asfixia radicular.

En regiones áridas y semiáridas, caracterizadas por escasas precipitaciones anuales y una elevada evapotranspiración, las aguas subterráneas son la fuente más importante de agua para las plantas perennes (Naumburg, Mata-González, Hunter, McLendon, & Martin, 2005). El nivel de las aguas subterráneas es dinámico, y su variación temporal se debe a varios procesos, como la recarga, el drenaje y el uso de recursos hídricos (Ganskopp, 1986; Stromberg, 2001). Dicha variación del nivel de las aguas subterráneas puede provocar efectos contrastantes. Por un lado, el descenso del nivel puede generar déficit hídrico en las plantas (Naumburg et al., 2005); en cambio, su ascenso aumenta la disponibilidad de agua para las plantas, pero también puede sumergir a las raíces activas y provocar el agotamiento del O2 del suelo, lo cual genera asfixia radicular (Kozlowski, 1997; Armstrong & Drew, 2002). No obstante, el proceso de inundación puede ser gradual y afectar sólo a una parte del sistema radicular.

La mayoría de las especies frutales arbóreas, incluido el género Prunus, se propagan a partir del injerto de la variedad productiva, sobre portainjertos pertenecientes a la misma u otra especie (Webster, 2001; Gillen & Bliss, 2005). La influencia de los portainjertos sobre los cultivares es trascendental, ya que son los responsables de la absorción de agua y nutrientes (Layne, 1987), y pueden determinar, en cierta medida, la tolerancia de los árboles frutales a diferentes tipos de estrés ambiental, como sequía, salinidad, bajas temperaturas e hipoxia (Isaakidis, Sotiropoulos, Almaliotis, Therios, & Stylianidis, 2004; Domingo, Pérez-Pastor, & Ruiz-Sánchez, 2002; Pimentel et al., 2014).

Existen diferentes grados de susceptibilidad a la inundación entre los portainjertos del duraznero (Ranney, 1994; Martinazzo, Perbon, Farias, Bianchi, & Bacarin, 2011; Amador, Sancho, Bielsa, Gomez-Aparisi, & Rubio-Cabetas, 2012; Iacona et al., 2013; Ziegler, Ploschuk, Weibel, & Insausti, 2017), y ‘Nemared’ (Prunus persica (L.) Batsch) es una especie susceptible. Este portainjerto es uno de los más utilizados en durazno, ya que es resistente al nematodo agallador y es compatible con el duraznero, el nectarino y el ciruelo (Ramming & Tanner, 1983). Al igual que ocurre en otras especies poco tolerantes a la inundación, la hipoxia radicular afecta al crecimiento de los durazneros injertados sobre portainjertos intolerantes, así como a parámetros fisiológicos relacionados con éste (Iacona et al., 2013), como el potencial hídrico (Ѱw), la conductancia estomática (gs) y el contenido de clorofila foliar (Domingo et al., 2002; Martinazzo et al., 2011; Insausti & Gorjon, 2013; Pimentel et al., 2014; Ziegler et al., 2017).

Dado el origen de la inundación del suelo, cuando ocurre puede afectar sólo una parte del sistema radicular. Por lo tanto, la parte más superficial de la rizosfera podría permanecer oxigenada. Así, considerando la inundación completa o parcial (hasta la mitad) del sistema radicular, surge la pregunta de si el estrés por inundación afecta diferencialmente al crecimiento vegetativo de los portainjertos de duraznero ‘Nemared’, y a algunas variables fisiológicas asociadas con el balance hídrico y de carbono bajo cada condición de inundación. Al respecto, existe una gran cantidad de información sobre los efectos negativos del estrés por inundación total de raíces en árboles de durazno (Domingo et al., 2002; Martinazzo et al., 2011; Pistelli et al., 2012; Iacona et al., 2013; Insausti & Gorjon, 2013; Pimentel et al., 2014; Ziegler et al., 2017); sin embargo, no existe información sobre los efectos de una inundación parcial (es decir, a la mitad del sistema radicular) en portainjertos de durazno. Por lo tanto, el objetivo de este trabajo fue evaluar la respuesta, fisiológica y de crecimiento, del portainjertos ‘Nemared’ cuando se inunda hasta la mitad del sistema radicular, en contraste con la inundación total.

Materiales y métodos

Material vegetativo y diseño experimental

El experimento se condujo en campo a cielo abierto en la Estación Experimental Agrícola EEA INTA Junín, en la provincia de Mendoza (Argentina), durante enero de 2015. Se utilizaron portainjertos de seis meses de edad del cultivar ‘Nemared’ (Prunus persica [L.] Batsch), debido a su alta susceptibilidad a la inundación total del suelo (Ziegler et al., 2017). Los portainjertos se obtuvieron mediante reproducción sexual (Ramming & Tanner, 1983). Se trasplantaron del almácigo a macetas de plástico en julio, durante el descanso de invierno, en campo abierto cubierto por malla anti-granizo de plástico, y se mantuvieron por seis meses antes de iniciar los diferentes tratamientos para asegurar que las raíces ocuparan el volumen total de la maceta.

Las plantas seleccionadas eran homogéneas en términos de dimensiones (altura, diámetro de tallo y número de tallos), y se colocaron en macetas de 40 L con una mezcla de perlita, turba y bagazo de uva (30:35:35, v/v) como sustrato. Las macetas se distribuyeron aleatoriamente en el terreno mediante un diseño completamente aleatorizado, se regaron regularmente y, una vez a la semana durante el periodo de crecimiento, se fertilizaron con NPK 15-10-15 y micronutrientes quelados en EDTA (Mg-S, B, Cu, Fe, Mn, Zn y Mo) (2-30-0.01-0.02-0.05-0.05-0.02-0.001).

Al inicio del experimento, las plantas contaban con 150 cm de altura (medido en el tronco), y las raíces ocupaban todo el volumen del sustrato en la maceta. Antes de iniciar el experimento, se tomó una muestra de tres plantas de cada tratamiento para verificar que las raíces estuvieran distribuidas homogéneamente a lo largo y ancho del sustrato en el perfil de la maceta. Se establecieron tres tratamientos: 1) testigo (plantas regadas para prevenir estrés hídrico), 2) semi-inundado (plantas con agua a la mitad de la altura de la maceta y 3) completamente inundado (plantas con el nivel de agua a 50 mm por encima de la superficie del sustrato). Para evitar la pérdida de agua en las macetas inundadas, éstas se colocaron en contenedores de 50 L sin drenaje. Las macetas con árboles testigo también se colocaron en contenedores de 50 L, pero con drenaje. Se emplearon siete repeticiones por tratamiento, lo cual dio un total de 21 plantas en observación. El tratamiento de inundación fue continuo y se mantuvo por 6 días.

Mediciones fisiológicas

La conductancia estomática (gs) se midió en hojas maduras completamente extendidas ubicadas en el tercio medio del eje central de cada planta. La medición se llevó a cabo utilizando un porómetro de difusión (Delta T AP4, Delta-T Devices, Cambridge). El potencial hídrico (Ѱw) se determinó en la misma hoja donde se cuantificó la gs, mediante una cámara de presión (Bio-Control, Argentina). El contenido foliar de clorofila se evaluó con un medidor de clorofila portátil (CL-01, Hansatech Instrument Ltd., RU) sobre cinco hojas ubicadas en alturas similares en cada planta.

Todas las medidas fisiológicas se efectuaron antes de iniciar los tratamientos, así como a los 0, 1, 2, 3 y 4 días después de iniciar el tratamiento de inundación, siempre entre las 11:00 am y las 2:00 pm. En los días 5 y 6 no se hicieron mediciones debido a condiciones climáticas adversas.

Mediciones de crecimiento

La longitud y el diámetro de los brotes, así como el diámetro del tronco, se midieron y se relacionaron con los valores obtenidos al inicio del experimento para determinar el crecimiento relativo acumulado. Los brotes seleccionados se encontraban en la misma posición en cada planta. Estas mediciones se realizaron al inicio del experimento, así como 3 y 6 días después del inicio de los tratamientos de inundación, con un flexómetro y un vernier digital. Los resultados de las mediciones de crecimiento se expresaron como porcentaje de aumento acumulado respecto de la medición inicial.

Variables medioambientales

Durante el tiempo de medición de las variables fisiológicas, el déficit de presión de vapor del aire (DPV) se calculó con datos diarios de temperatura del aire y humedad relativa atmosférica (%). Todas las mediciones se realizaron en días soleados, y los registros de radiación solar global oscilaron entre 860 y 900 Wm-2. Los datos se obtuvieron a través de sensores instalados en una estación micro-meteorológica (Agrometrix GEA-X1, Agrometrix, Argentina) ubicada en el sitio del experimento.

Análisis estadístico

Los datos se sometieron a un análisis de varianza. Los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianza se verificaron con antelación. Para analizar las variables respuesta registradas, se utilizó una prueba de medidas repetidas (Moser, Saxton, & Pezeshki, 1990) y una comparación de medias de Tukey (P <0.001). Todos los resultados se presentan como la media ± desviación estándar.

Resultados

Déficit de presión de vapor

Durante el segundo día de tratamiento, el DPV en la atmósfera fue de 1.5 kPa. Este momento coincidió con la medición del valor máximo de la gs en el tratamiento testigo. En los otros días, el DPV presentó valores similares de 2.25 kPa.

Respuestas fisiológicas

Efecto de la inundación sobre la conductancia estomática

La gs fue significativamente diferente entre todos los tratamientos (P < 0.001) después de 1 día a partir del inicio del experimento (Figura 1A). Para entonces, la reducción de la gs en los tratamientos de inundación media y completa, en comparación con el testigo, fue de 65 y 88 %, respectivamente. Asimismo, la reducción de la gs en el tratamiento de inundación completa con respecto al de semi-inundación fue de 66 %. Después de 2 días del inicio del tratamiento de inundación, la gs de ambos tratamientos se redujo en 90 % con respecto del testigo. No se detectaron más diferencias significativas en la gs entre los dos tratamientos, con respecto al testigo.

Figura 1 A) Conductancia estomática (gs), B) clorofila y C) potencial hídrico foliar (Ѱw) del portainjertos de duraznero ‘Nemared’ sometido a tres tratamientos de inundación (testigo, semi-inundación e inundación completa) por cuatro días. Las barras de error indican los errores estándar de las medias. Las letras distintas indican diferencias significativas entre tratamientos y entre días (Tukey, P <0.001). 

Efecto de la inundación sobre la clorofila foliar

Los tratamientos de inundación completa y semi-inundación redujeron significativamente el contenido de clorofila en las hojas con respecto al testigo (P < 0.001) después de 2 y 3 días, respectivamente (Figura 1B). Después de 4 días de inundación, el contenido de clorofila de las hojas en los tratamientos de semi-inundación e inundación disminuyó en 9 y 20 % respectivamente, en comparación con el testigo. Para este momento, también hubo diferencias significativas (P < 0.001) en el contenido de clorofila foliar entre los dos tratamientos de inundación.

Efecto de la inundación sobre el potencial hídrico de la hoja (Ѱw)

El Ѱw foliar del tratamiento de inundación completa difirió significativamente del testigo un día después de iniciar el tratamiento hasta el final del experimento (P < 0.001) (Figura 1C). Mientras que el Ѱw del tratamiento semi-inundado no difirió significativamente (P > 0.05) del testigo el primer día desde el inicio del experimento, pero hubo diferencias significativas entre ambos tratamientos a los 2 días (P < 0.001). El tercer día del experimento, nuevamente el tratamiento de inundación total tuvo valores de Ѱw significativamente superiores al testigo (P < 0.001), aunque el cierre estomático fue similar para ambos tratamientos de inundación. No obstante, en el cuarto día, el Ѱw de ambos tratamientos de inundación fue significativamente menor en comparación con el testigo (P < 0.001), sin cambios en la gs.

Efecto de la inundación sobre el crecimiento de la planta

El crecimiento acumulado en el diámetro del tronco en ambos tratamientos de inundación fue significativamente (P < 0.001) más bajo con respecto a las plantas testigo el sexto día de tratamiento (Figura 2A). Sin embargo, no hubo diferencias significativas (P > 0.05) en esta variable de crecimiento entre ambos tratamientos de inundación (Figura 2A). En cuanto al crecimiento acumulado en longitud de brote, éste fue significativamente menor en ambos tratamientos de inundación en comparación con el testigo (P < 0.001) en el tercero y sexto días de tratamiento, sin diferencias entre ellos (Figura 2B). El crecimiento acumulado en diámetro de brotes en ambos tratamientos de inundación fue significativamente menor que el del testigo (P < 0.001) en el sexto día de inundación, sin diferencias entre los dos niveles de inundación (Figura 2C). Las plantas del tratamiento testigo presentaron una acumulación de diámetro de tallo, longitud y diámetro del brote de 73, 72 y 62 %, respectivamente, en comparación con los tratamientos de inundación.

Figura 2 A) Crecimiento acumulado expresado como porcentaje de incremento acumulado con respecto de la medición inicial del diámetro de tallo de la planta, B) longitud del brote y C) diámetro del brote, de portainjertos del duraznero ‘Nemared’ bajo tres tratamientos de inundación (testigo, semi-inundado y completamente inundado) durante seis días. Las barras de error indican los errores estándar de las medias. Las letras distintas indican diferencias significativas entre los tratamientos y entre los días (Tukey, P <0.001). 

Discusión

El portainjertos de durazno ‘Nemared’ es altamente susceptible a la inundación del terreno y, como otros portainjertos de Prunus persica, decae cuando se planta en suelos con eventos de inundación, e incluso muere si el estrés persiste con el tiempo (Andersen, Lombard, & Westwood, 1984; Ranney, 1994; Insausti & Gorjón, 2013; Ziegler et al., 2017). La respuesta negativa, cuasi inmediata, a la inundación registrada en este estudio coincide con los resultados de Ziegler et al. (2017); sin embargo, en algunas variables, existe un comportamiento diferenciado, ya sea que la inundación sea completa o media.

La gs fue la primer variable afectada como respuesta a la inundación (dentro de las primeras 24 h). No obstante, la gs de las plantas en semi-inundación fue 2.5 veces mayor que la de las inundadas completamente. Probablemente, la oxigenación del suelo, con la mitad del sistema radicular inalterado, fue la causa de esa respuesta diferenciada entre ambos tratamientos de inundación. Este resultado muestra que la sensibilidad estomática del portainjertos analizado a la inundación del suelo es alta, ya que la semi-inundación del sistema radicular fue suficiente para causar, dentro de las primeras 24 h, una apertura estomática tres veces más baja que la del testigo.

De acuerdo con los resultados obtenidos, el Ѱw de ambos tratamientos de inundación incrementó después de 48 h; por ende, se asume que la absorción de agua por las raíces no fue afectada durante los primeros dos días de inundación. Los valores más altos del Ѱw, junto con los valores más bajos de la gs, sugieren que el cierre estomático no fue consecuencia de una señal hidráulica, sino que se debió a una respuesta anticipada de otro tipo, como hormonal, la cual se generó como una consecuencia de la inundación. Esta hipótesis debería someterse a prueba; sin embargo, es claro que la respuesta rápida de los estomas se debe al aumento en la velocidad del mecanismo de señal-respuesta que modula la conductancia estomática (Vreeburg, Benschop, Peeters, Colmer, & Ammerlaan, 2005).

A pesar de lo anterior, a partir del tercer día la tendencia del Ѱw cambió y los valores más bajos en los tratamientos de inundación se presentaron en el cuarto día, con un valor significativamente más alto en el testigo. Dicha variación en la respuesta del Ѱw, sin cambios en la gs u otros factores que hubieran sido afectados por el balance hídrico, se podría deber a que, después de ese periodo, la absorción de agua por las raíces en ambos tratamientos pudo haber sido afectada por la propia inundación. El efecto negativo de las inundaciones sobre el funcionamiento de las aquaporinas en las membranas celulares de la raíz es ampliamente conocido (Tournaire-Roux et al., 2003; Tan et al., 2018), y también lo es su efecto sobre la absorción del agua.

Por otra parte, una apertura estomática significativamente mayor en las plantas testigo se hizo evidente después de 24 h del inicio del experimento; esto con respecto al mismo tratamiento durante los otros días. Dicha respuesta se puede explicar como una consecuencia del menor valor del DPV de ese día. El efecto del DPV sobre la gs es ampliamente conocido (Lambers, Chapin, & Pons, 2008).

La degradación de la clorofila responde al nivel de inundación, ya que su nivel máximo se presentó con inundación completa, y el intermedio con semi-inundación. No obstante, la respuesta a la inundación fue muy rápida comparada con datos de otros autores (Martinazzo et al., 2011; Insausti & Gorjon, 2013; Pimentel et al., 2014). La degradación de la clorofila es un proceso activo y progresivo que se regula por varios factores internos de desarrollo y medioambientales, y es mediada, principalmente, por señalización hormonal (Koyama, 2014), de entre las cuales el etileno desempeña un papel muy importante (Yin et al., 2016). Durante una inundación, el etileno acelera la degradación de la clorofila, con lo cual se expresa la coloración amarilla en el mesófilo de la hoja (Jiang, Cao, Dai, & Jing, 2003; Barnawal, Bharti, Maji, Chanotiya, & Kalra, 2012; Chen et al., 2016). Cuando la inundación del suelo sólo afecta un porcentaje de las raíces, es probable que los mecanismos involucrados en la degradación de la clorofila mediada por etileno, que subyace al ácido 1-aminociclopropano-1-carboxílico generado en el área radicular inundada, pudieran haber sido afectados por el oxígeno del suelo no inundado (Ahmed, Nawata, & Sakuratani, 2006).

En cuanto al crecimiento vegetativo, se sabe que éste es afectado rápidamente en ambientes inundados (Domingo et al., 2002; Iacona et al., 2013; Insausti & Gorjón, 2013, Ziegler et al., 2017). De acuerdo con los resultados de este experimento, esta respuesta se presentó en ambos niveles de inundación cuando las variables fisiológicas evaluadas, que se relacionan con él, fueron afectadas. El crecimiento vegetativo requiere necesariamente una combinación de división y expansión celular (Lambers et al., 2008). El Ѱw es la fuerza hidráulica que, mediante su componente de presión, participa en el proceso de expansión celular (Lambers et al., 2008). Existen trabajos previos que reportan que las inundaciones afectan la expansión celular en muchas especies (Setter & Laureles, 1996; Voesenek & Blom, 1999) a través de su efecto sobre la elasticidad de la pared celular (Cosgrove, 1993, 2005). Los cambios hidráulicos y el cierre estomático, junto con el menor contenido de clorofila en las hojas (que podría haber afectado la fotosíntesis de las plantas inundadas), pudieron ser las principales causas del menor crecimiento final en diámetro y alargamiento de las ramas, así como del engrosamiento del tallo.

Conclusión

De acuerdo con los resultados, el efecto de la inundación en el portainjertos ‘Nemared’ puede ocurrir durante inundaciones totales y, con algunas variantes, en inundaciones parciales. Esta respuesta se debería someter a pruebas a nivel de cultivo. La importancia de lo obtenido en este estudio es que la respuesta correspondiente a la inundación parcial pasa desapercibida porque afecta a la parte baja del sistema radicular. Esto ocurre frecuentemente cuando el nivel freático se eleva durante un breve periodo, debido a inundación o a riego excesivo.

References

Ahmed, S., Nawata, E., & Sakuratani, T. (2006). Changes of endogenous ABA and ACC, and their correlations to photosynthesis and water relations in mungbean (Vigna radiata (L.) Wilczak cv. KPS1) during waterlogging. Environmental and Experimental Botany, 57(3), 278-284. doi: 10.1016/j.envexpbot.2005.06.006 [ Links ]

Amador, M. L., Sancho, S., Bielsa, B., Gomez-Aparisi, J., & Rubio-Cabetas, M. J. (2012). Physiological and biochemical parameters controlling waterlogging stress tolerance in Prunus before and after drainage. Physiologia Plantarum, 144(4), 357-368. doi: 10.1111/j.1399-3054.2012.01568.x [ Links ]

Andersen, P. C., Lombard, P. B., & Westwood, M. N. (1984). Leaf conductance, growth, and survival of willow and deciduous fruit tree species under flooded soil conditions. Journal of the American Society for Horticultural Science, 109(2), 132-138. doi: 10.21273/JASHS.109.2.132 [ Links ]

Armstrong, W., & Drew, M. C. (2002). Root growth and metabolism under oxygen deficiency. In: Waisel, Y., Eshel, A., & Kafkafi, U. (Eds.), Plant roots: The hidden half (pp. 729-761). New York, USA: Marcel Dekker Publishing. [ Links ]

Barnawal, D., Bharti, N., Maji, D., Chanotiya, C., & Kalra, A. (2012). 1- aminocyclopropane-1-carboxylic acid (ACC) deaminase-containing rhizobacteria protect Ocimum sanctum plants during waterlogging stress via reduced ethylene generation. Plant Physiology and Biochemistry, 58, 227-235. doi: 10.1016/j.plaphy.2012.07.008 [ Links ]

Chen, W., Yao, Q., Patil, G., Agarwal, G., Deshmukh, D., Lin, L., Wang, B., Wang, Y., Prince, S., Song, L., Xu, D., An, Y., Valliyodan, B., Varshney, R., & Nguyen, H. (2016). Identification and comparative analysis of differential gene expression in soybean leaf tissue under drought and flooding stress revealed by RNA-Seq. Frontiers in Plant Science, 7, 1044. doi: 10.3389/fpls.2016.01044 [ Links ]

Cosgrove, D. J. (1993). Wall extensibility: its nature, measurement, and relationship to plant cell growth. New Phytologist, 124(1), 1-23. doi: 10.1111/j.1469-8137.1993.tb03795.x [ Links ]

Cosgrove, D. J. (2005). Growth of the plant cell wall. Nature Reviews Molecular Cell Biology, 6, 850-861. https://doi.org/10.1038/nrm1746 [ Links ]

Domingo, R., Pérez-Pastor, A., & Ruiz-Sánchez, M. C. (2002). Physiological responses of apricot plants grafted on two different rootstocks to flooding conditions. Journal of Plant Physiology, 159(7), 725-732. doi: 10.1078/0176-1617-0670 [ Links ]

Ganskopp, D. C. (1986). Tolerances of sagebrush, rabbitbrush, and greasewood to elevated water tables. Journal of Range Management, 39, 334-337. doi: 10.2307/3899774 [ Links ]

Gillen, A., & Bliss, A. (2005). Identification and mapping of markers linked to the Mi gene for root-knot nematode resistance in peach. Journal of the American Society for Horticultural Science, 130(1), 24-33. doi: 10.21273/JASHS.130.1.24 [ Links ]

Iacona, C., Cirilli, M., Zegab, A., Frioni, E., Silvestri, C., & Muleo, R. (2013). A somaclonal myrobalon rootstock increases waterlogging tolerance to peach cultivar in controlled conditions. Scientia Horticulturae, 156, 1-8. doi: 10.1016/j.scienta.2013.03.014 [ Links ]

Insausti, P., & Gorjon, S. (2013). Floods affect physiological and growth variables of peach trees (Prunus persica (L.) Batsch), as well as the postharvest behavior of fruits. Scientia Horticulturae, 152, 56-60. doi: 10.1016/j.scienta.2013.01.005 [ Links ]

Isaakidis, A., Sotiropoulos, T., Almaliotis, D., Therios, I., & Stylianidis, D. (2004). Response to severe water stress of the almond (Prunus amygdalus) ‘Ferragnes’ grafted on eight rootstocks. New Zealand Journal of Crop and Horticultural Science, 32(4), 355-362. doi: 10.1080/01140671.2004.9514316 [ Links ]

Jiang, D., Cao, W. X., Dai, T. B., & Jing, Q. (2003). Activities of key enzymes for starch synthesis in relation to growth of superior and inferior grains on winter wheat (Triticum aestivum L.) spike. Plant Growth Regulation, 41, 247-257. doi: 10.1023/B:GROW.0000007500.90240.7d [ Links ]

Koyama, T. (2014). The roles of ethylene and transcription factors in the regulation of onset of leaf senescence. Frontiers in Plant Science, 5, 1-8. doi: 10.3389/fpls.2014.00650 [ Links ]

Kozlowski, T. T. (1997). Responses of woody plants to flooding and salinity. Tree Physiology, 17(7), 1-29. doi: 10.1093/treephys/17.7.490 [ Links ]

Lambers, H., Chapin, F., & Pons, T. L. (2008). Plant physiological ecology. New York, USA: Springer-Verlag. doi: 10.1007/978-1-4757-2855-2 [ Links ]

Layne, R. E. (1987). Peach rootstocks. In: Rom, R. C., & Carlson, R.F. (Eds.), Rootstocks for fruit crops (pp. 185-216). USA: Wiley Interscience. [ Links ]

Loreti, E., van Veen, H., & Perat, P. (2016). Plant responses to flooding stress. Current Opinion in Plant Biology, 33, 64-71. doi: 10.1016/j.pbi.2016.06.005 [ Links ]

Martinazzo, E. G., Perbon, A. T., Farias, M. E., Bianchi, V. J., & Bacarin, M. A. (2011). Photosynthetic activity in the rootstock of hybrid peach trees submitted to water restriction and flooding. Brazilian Journal of Plant Physiology, 23(3), 231-236. doi: 10.1590/S1677-04202011000300007 [ Links ]

Moser, E. B., Saxton, A. M., & Pezeshki, S. R. (1990). Repeated measures analysis of variance: application to tree research. Canadian Journal of Forest Research, 20, 524-535. doi: 10.1139/x90-069 [ Links ]

Naumburg, E., Mata-González, R., Hunter, R., McLendon, T., & Martin, D. (2005). Phreatophytic vegetation and groundwater fluctuations: A review of current research and application of ecosystem response modeling with an emphasis on great basin vegetation. Journal of Environmental Management, 35, 726-740. doi: 10.1007/s00267-004-0194-7 [ Links ]

Pimentel, P., Almada, R. D., Salvatierra, A., Toroa, G., Arismendi, M. J., Pino, M. T., Sagredo, B., & Pinto, M. (2014). Physiological and morphological responses of Prunus species with different degree of tolerance to long-term root hypoxia. Scientia Horticulturae, 180, 14-23. doi: 10.1016/j.scienta.2014.09.055 [ Links ]

Pistelli, L., Iacona, C., Miano, D., Cirilli, M., Colao, M. C., Mensuali-Sodi, A., & Muleo, R. (2012). Novel Prunus rootstock somaclonal variants with divergent ability to tolerate waterlogging. Tree Physiology, 32(3), 355-368. doi: 10.1093/treephys/tpr135 [ Links ]

Ramming, D. W., & Tanner, O. (1983). ‘Nemared’ peach rootstock. HortScience, 18(3), 376. [ Links ]

Ranney, T. G. (1994). Differential tolerance of eleven Prunus taxa to root zone flooding. Journal of Environmental Horticulture, 12(3), 138-141. doi: 10.24266/0738-2898-12.3.138 [ Links ]

Sasidharan, R., & Voesenek, L. A. (2015). Ethylene-mediated acclimations to flooding stress. Plant Physiology, 169(1), 3-12. doi: 10.1104/pp.15.00387 [ Links ]

Setter, T. L., & Laureles, E. V. (1996). The beneficial effect of reduced elongation growth on submergence tolerance of rice. Journal of Experimental Botany, 47(10), 1551-1559. doi: 10.1093/jxb/47.10.1551 [ Links ]

Stromberg, C. J. (2001). Restoration of riparian vegetation in the south-western United States: Importance of flow regimes and fluvial dynamism. Journal of Arid Environments, 49(1), 17-34. doi: 10.1006/jare.2001.0833 [ Links ]

Tan, X., Xu, H., Khan, S., Equiza, M. A., Lee, S. H., Vaziriyeganeh, M., & Zwiazek, J. J. (2018). Plant water transport and aquaporins in oxygen-deprived environments. Plant Physiology, 227, 20-30. doi: 10.1016/j.jplph.2018.05.003 [ Links ]

Tournaire-Roux, C., Sutka, M., Javot, H., Gout, E., Gerbeau, P., Lu, D. T., Richard-Bligny, R., & Maurel, C. (2003). Cytosolic pH regulates root water transport during anoxic stress through gating of aquaporins. Nature, 425, 393-397. doi: 10.1038/nature01853 [ Links ]

Voesenek, L. A., & Blom, C. W. (1999). Stimulated shoot elongation: a mechanism of semiaquatic plants to avoid submergence stress. In Lerner, H. R. (Ed.), Plant responses to environmental stress: from phytohormones to genome reorganization (pp. 431-448). New York, USA: Marcel Dekker. doi: 10.1201/9780203743157 [ Links ]

Vreeburg, R. A., Benschop, J. J., Peeters, A. J., Colmer, T. D., & Ammerlaan, A. H. (2005). Ethylene regulates fast apoplastic acidification and expansin. A transcription during submergence-induced petiole elongation in Rumex palustris. Plant Journal, 43(4), 597-610. doi: 10.1111/j.1365-313X.2005.02477.x [ Links ]

Webster, D. A. (2001). Rootstocks for temperate fruit crops: Current uses, future potential and alternative strategies. Acta Horticulturae, 557, 25-34. doi: 10.17660/ActaHortic.2001.557.1 [ Links ]

Yin, X. R., Xie, X. L., Xia, X. J., Yu, J. Q., Ferguson, I. B., & Giovannoni, J. J. (2016). Involvement of an ethylene response factor in chlorophyll degradation during citrus fruit degreening. Plant Journal, 86(5), 403-412. doi: 10.1111/tpj.13178 [ Links ]

Ziegler, V. H., Ploschuk, E. L., Weibel, M. A., & Insausti, P. (2017). Short-term responses to flooding stress of three Prunus rootstocks. Scientia Horticulturae, 224, 135-141. doi: 10.1016/j.scienta.2017.06.009 [ Links ]

Recibido: 19 de Julio de 2022; Aprobado: 13 de Febrero de 2023

Creative Commons License This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License