Notas de investigación

 

Estudio coprológico y ultrasonográfico en perros y borregos de una comunidad suburbana en el Estado de México para la búsqueda de Echinococcus spp

 

Coprological and ultrasonographic study in dogs and sheep of a suburban community in the Estado de México in search of Echinococcus spp

 

Ulises Rodríguez-Prado*, América Gutiérrez-Marín**, Joel Martínez-Ocaña**, Mirza Romero-Valdovinos**, Angélica Olivo-Díaz**, Rigoberto Hernández-Castro**, Ana Flisser***, Pablo Maravilla**, José-Juan Martínez-Maya*

 

 

* Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional Autónoma de México, 04510, México D.F.

** Hospital General "Dr. Manuel Gea González", Calzada de Tlalpan 4800, Colonia Sección XVI, México 14080 México D.F.

*** Facultad de Medicina, Universidad Nacional Autónoma de México, 04510, México D.F.

 

Responsable de correspondencia:
Pablo Maravilla.
Tel/fax: 5255-55284228
E-mail: maravillap@yahoo.com.

 

Recibido el 20 de junio de 2013
Aceptado el 13 de noviembre de 2013.

 

Resumen

El presente estudio se llevó a cabo en una comunidad suburbana del Estado de México para identificar Echinococcus spp, debido a que en un estudio previo se identificó un caso de equinococosis quística (EQ) humana. Se visitaron 91% (406/446) de las viviendas y se obtuvo el consentimiento verbal de los propietarios de perros; se aplicó un cuestionario relacionado con sus animales y se obtuvo una muestra de heces. Se encontró que 14% de los dueños de perros los alimentaban con visceras crudas de animales de abasto; este resultado no tuvo significancia estadística. Los estudios coprológicos mostraron abundantes huevos de Ancylostoma y Toxocara, por lo que se recomendó a los propietarios la desparasitación de sus animales. Aquellos perros que tenían huevos de Taenia spp fueron desparasitados y se recuperaron adultos de Taenia pisiformis, no de Echinococcus spp. La mayoría de los borregos de la comunidad se estudiaron por ultrasonido, y las visceras de aquéllos que fueron sacrificados se examinaron durante la necropsia; en ambos casos se confirmó la ausencia de EQ. Llama la atención que aunque no se encontraron evidencias de Echinococcus spp en animales, el antecedente de un caso humano autóctono de EQ, sumado a prácticas propicias para el mantenimiento del ciclo de vida de este parásito, sugieren que la equinococosis en México tiene un patrón de comportamiento aleatorio.

Palabras clave: Echinococcus spp; equinococosis quística; parásitos intestinales; perros; ultrasonido.

 

Abstract

The study described here was performed in a suburban community of the Estado de México to Echinococcus spp, since a human case of cystic echinococcosis (CE) was identified previously. Overall, 91% (406/446) of the houses were visited and oral informed consent was obtained from dog owners; a questionnaire related to their dogs was applied and a coprological sample was obtained. It was found that 14% of dog owners fed them with raw livestock viscera. Coprological studies showed that eggs of Ancylostoma and Toxocara were the most abundant, thus deworming was recommended to all owners. Dogs with Taenia spp eggs were treated and Taenia pisiformis adults were released, not from Echinococcus spp. Most sheep in the community were studied by ultrasound and viscera of those slaughtered, were visually inspected; confirming the absence of CE. Interestingly, although no evidences of Echinococcus spp were found in animals, an autochthonous human case of CE was detected in 2006; this, added to proper practices for maintaining the life cycle of this parasite, suggests that echinococcosis in Mexico has a random behavioral pattern.

Key words: Echinococcus spp, cystic echinococcosis, intestinal parasites, dogs, ultrasound.

 

Introducción

En México se han realizado varios estudios enfocados hacia la identificación de zoonosis por parásitos intestinales en perros de zonas urbanas y rurales, especialmente las causadas por Ancylostoma y Toxocara, ya que pueden generar, en humanos, síndromes de larva migrans cutánea y visceral, respectivamente;^1-5 sin embargo, existe escasa información sobre perros infectados con Echinococcus spp. En estudios realizados en el estado de Zacatecas⁴ y en la Ciudad de México³ se encontraron muestras positivas, mientras que en el estado de Yucatán no se encontró ningún perro parasitado.^1,5

Echinococcus granulosus, sensu lato (s l), es un complejo de especies de cestodos que causan equinococosis quística (EQ), una de las zoonosis parasitarias más importantes y generalizadas en el mundo. La etapa larvaria o EQ se desarrolla en las vísceras de ovinos, bovinos, porcinos, equinos y otros mamíferos después de que ingieren los huevos de este parásito, los cuales son expulsados en las heces de los hospederos definitivos (cánidos) y contaminan las tierras de pastoreo. Los cánidos adquieren la enfermedad después de que ingieren vísceras contaminadas. El consumo accidental de huevos de Echinococcus spp puede causar EQ en seres humanos.⁶ La frecuencia de perros infectados con gusanos adultos se determina mediante estudios epidemiológicos en los que se administra, por razones de seguridad, prazicuantel como fármaco cestocida antes de purgar al perro con bromhidrato de arecolina.^6,7 El diagnóstico de la EQ en los animales se lleva a cabo por ultrasonido o mediante la observación de las vísceras durante la necropsia. El ultrasonido ha demostrado ser muy confiable para el diagnóstico de esta enfermedad, además de que permite conocer las características de los quistes.^8-10

Un estudio epidemiológico y ultrasonográfico de la EQ en seres humanos, realizado en una comunidad suburbana del Estado de México en la que se documentó previamente una infección autóctona por Echinococcus en un paciente,¹¹ mostró que la prevalencia de la EQ fue de 0.75% y los casos identificados se distribuyeron en el mismo sector de la comunidad, lo que sugirió una misma fuente de exposición.¹² El objetivo del presente estudio fue investigar la presencia de parásitos intestinales, especialmente Echinococcus spp, en perros y EQ en borregos de dicha comunidad.

El estudio se llevó a cabo durante el primer semestre de 2005 en una comunidad suburbana del municipio de Tepotzotlán, Estado de México, ubicado a 19° 41'44,25 "N y 99°15'49.28" O, a 2300 msnm. Antes del trabajo de campo, el presente estudio fue revisado y aprobado por el Comité de ética e investigación del Hospital General "Dr. Manuel Gea González". Se visitó 91% de las viviendas (406/446), en las que se obtuvo consentimiento verbal de los dueños para aplicar un cuestionario relacionado con los perros. El cuestionario incluía: raza, sexo, características de la vivienda, contacto con la gente e ingestión de vísceras. Se investigó la cantidad de animales, lugar de sacrificio y el destino de las vísceras en las casas con borregos, vacas, cerdos y caballos. Asimismo, se obtuvieron muestras fecales de los perros mediante una cucharilla rectal. Las muestras se conservaron en cadena fría en contenedores de plástico debidamente rotulados con los datos de identificación de cada animal, las muestras se trasladaron al laboratorio central, donde se les realizó la técnica de flotación de Faust. Los perros identificados con huevos de Taenia spp fueron tratados con prazicuantel (30 mg/ kg) y después de 30 min se les administró bromhidrato de arecolina (6 mg/kg). Durante el tratamiento, los perros fueron confinados en jaulas de 30 min a 4 h, hasta que expulsaron los cestodos. La mayoría de los borregos de la comunidad se estudiaron por ultrasonido para identificar EQ; se sujetaron los animales y se les rasuró el abdomen para examinar la zona hepática con un equipo de ultrasonido en tiempo real* con un transductor de 3.5 MHz. En los animales que se sacrificaron se revisó el hígado, los pulmones y los riñones para verificar la ausencia/presencia de quistes de Echinococcus. Se llevó a cabo la estadística descriptiva en porcentajes y las variables fueron analizadas por pruebas de X² para las variables categóricas, utilizando el software Epi Info 6.04.

Se registró un total de 414 perros; en 186 viviendas (42%) tenían al menos un perro, y el promedio fue de 2 animales por casa con un intervalo de 1 a 9; la distribución de la edad, raza y sexo se describen en el Cuadro 1. La proporción de machos y hembras fue de 2:1, todos los perros tenían acceso a la calle, la mayoría (82%) siempre se mantuvo fuera de la casa (en la entrada, el patio o la calle), y el 18% tenía acceso a la casa. Sólo 14% de los perros comían vísceras frescas de animales de abasto, no de aves de corral. Los domicilios en los que se concentró la mayoría de los animales destinados para el consumo humano (186 ovejas, 54 cerdos y 52 vacas) y caballos (29) fueron 66 casas, en las cuales había 99 perros; la mayor concentración de perros y ganado se registró en la zona más poblada de la comunidad. No se encontró asociación estadística entre las variables estudiadas.

De las 414 muestras de heces de perros, 39% (161) tenía huevos de helmintos. Se encontró Ancylostoma en 128 muestras (31%), Toxocara en 26 muestras (6%), Taenia en 4 muestras (1%), Capillaria en 2 muestras (0,5%) y Trichuris en 1 muestra (0,2%). Algunos perros estaban parasitados con más de una especie de helminto: 13 tenían Ancylostoma-Toxocara (3%), 1 tenía Ancylostoma-Capillaria (0,2%) y 1, Ancylostoma-Trichuris (0,2%). Se encontró T pisiformis después de administrar el tratamiento antiparasitario en 3 de los 4 perros con huevos de Taenia; no se encontraron gusanos adultos de Echinococcus spp. A todos los propietarios de perros que tenían nematodos gastrointestinales se les recomendó la administración de tratamiento antiparasitario con albendazol. En ninguna de las 42 ovejas cuyas vísceras se examinaron durante su necropsia, así como en las 186 examinadas con ultrasonido, se identificaron quistes de Echinococcus; en un borrego se identificó, por ultrasonido, un absceso hepático no parasitario, el cual fue confirmado durante la necropsia.

El presente estudio se llevó a cabo en la comunidad en la que previamente se había identificado un caso de E. ortleppi (E. granulosus s. l, G5).¹¹ La comunidad cuenta con 1.911 habitantes y 375 hogares con 5 personas por hogar, en promedio. Los resultados del presente estudio mostraron una alta concentración de perros y ganado en la zona más poblada de la comunidad, en la que había un perro por cada cuatro personas. Los estudios coprológicos mostraron que los huevos más abundantes fueron de Ancylostoma y Toxocara, que son parásitos zoonóticos, por lo que se recomendó a los propietarios la desparasitación de sus animales, dado que un factor importante para la propagación de estos parásitos es la contaminación del medio ambiente con huevos expulsados en las heces de los perros.

En casi la mitad de las casas había perros, lo que refleja el interés de la gente por ser dueña de un canino¹³ y, como lo muestran los resultados de éste y otros trabajos, ¹⁴ las personas prefieren tener perros machos que hembras. Los perros menores de 1 año de edad tienen un mayor riesgo de adquirir infecciones por helmintos; ^15-17 aunque en el presente estudio un tercio de la población canina eran cachorros de esta edad y muchos de ellos estaban parasitados, no se encontró una asociación significativa (P > 0,05); además, alrededor de la mitad de las perras residentes estaban en edad reproductiva, lo que potencialmente podría aumentar la población de cachorros. Resultados similares se encontraron en un estudio desarrollado en perros urbanos de Irán. ¹⁷

La ausencia de gusanos adultos de Echinococcus spp en los perros de la comunidad contrasta con el caso de equinococosis hepática humana que se describió no hace mucho tiempo.¹¹ Este hecho podría justificarse con base en la falta de sensibilidad de la técnica de Faust, pero algunos estudios muestran que si un perro ingiere un solo quiste de Echinococcus, el animal puede desarrollar hasta 13,000 parásitos adultos y liberar 150.000 huevos en sus heces al día, los cuales se identifican fácilmente en los estudios coproparasitos-cópicos.^6,18 Por ello, el caso del perro que tuvo huevos de tenia, pero que fue negativo después de la purga, podría explicarse por la liberación espontánea del parásito. Asimismo, no se encontraron quistes de Echinococcus en los ovinos después de la necropsia ni por ultrasonido. La confiabilidad del ultrasonido en el diagnóstico ha sido documentada, ^8-10 y es congruente con el hallazgo del absceso hepático no parasitario que se confirmó a la necropsia.

La posible explicación en sentido estricto, para la ausencia de E. granulosus en la comunidad, a pesar de la identificación de un caso humano de equinococosis, es el tiempo, ya que la sintomatología en los seres humanos por lo general aparece muchos años después de la infección.⁶ Sin embargo, las condiciones que favorecen el potencial biótico de Echinococcus y otros parásitos zoonóticos se hace evidente a partir de la interacción permanente de los perros con el ganado y con los niños, la falta de desparasitación de los perros, su alimentación con vísceras frescas y la eliminación indistinta de las heces de los perros. ^8,19 Por otro lado, es posible que algunas prácticas de riesgo, particularmente la de alimentar a los perros con vísceras infectadas, sea poco frecuente, porque las vísceras de los animales de abasto tienen una gran demanda comercial dentro de la comida tradicional mexicana, por lo que los perros tendrían un acceso restringido a las vísceras, lo que interrumpiría la transmisión del parásito. Llama la atención que aunque no se encontró evidencia de Echinococcus spp en animales, hubo un caso humano autóctono de EQ detectado en 2006; lo que, sumado a prácticas propicias para el mantenimiento del ciclo de vida de este parásito, sugiere que la equinococosis en México tiene un patrón de comportamiento aleatorio.

 

Agradecimientos

Se agradece a la Dirección General de Asuntos del Personal Académico (DGAPA) por el apoyo brindado mediante el proyecto PAPIIT/UNAM IN218503, que permitió subvencionar el trabajo de campo para el análisis coprológico de los perros; al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (Conacyt) SNI/2543, por la beca otorgada a América Gutiérrez Marín.

 

Referencias

1. RODRÍGUEZ-VÍVAS RI, COB G, DOMÍNGUEZ A. Frecuencia de parásitos gastrointestinales en animales domésticos diagnosticados en Yucatán, México. Rev Biomed 2001; 12:19-25.         [ Links ]

2. FERNÁNDEZ CF, CANTÓ AGJ. Frecuencia de helmintos en intestinos de perros sin dueño sacrificados en la ciudad de Querétaro, Querétaro, México. Vet Méx 2002; 33:247-53.         [ Links ]

3. EGUÍA-AGUILAR P, CRUZ-REYES A, MARTÍNEZ-MAYA JJ. Ecological analysis and description of the intestinal helminths in dogs in Mexico City. Vet Parasitol 2005; 127:139-46.         [ Links ]

4. MARTÍNEZ-MAYA JJ, ZÚÑIGA AI, JARAMILLO ACJ, CÁRDENAS LJ, NAVARRO FR. Caracterización epidemiológica de la equinococosis/hidatidosis en Zacatecas, México. Vet Méx 1994; 25: 231-37.         [ Links ]

5. RODRÍGUEZ-VIVAS RI, GUTIERREZ-RUIZ E, BOLIO-GONZÁLEZ ME, RUIZ-PIÑA H, ORTEGA-PACHECO A, REYES-NOVELO E et al. An epidemiological study of intestinal parasites of dogs from Yucatan, Mexico, and their risk to public health. Vector Borne Zoonotic Dis 2011; 11:1141-4.         [ Links ]

6. ECKERTJ, GEMMELL MA, MESLIN FX, PAWLOWSKI ZS. WHO/OIE Manual on Echinococcosis in Humans and Animals: A Public Health Problem of Global Concern. Paris: World Organization for Animal Health, 2001.         [ Links ]

7. SCHANTZ PM. Guía para el empleo de bromhidrato de arecolina en el diagnóstico de la infección por Echinococcus granulosus en el perro. Bol Chil Parasitol 1973; 28: 81-90.         [ Links ]

8. CARMONA CR, PERDOMO A, CARBO C, ALVAREZ J, MONTI R, GRAUERT D et al. Risk factors associated with human cystic echinococcosis in Florida, Uruguay: results of a mass screening study using ultrasound and serology. Am J Trop Med Hyg 1998; 58: 599-605.         [ Links ]

9. MACPHERSON CNL, BARTHOLOMOT B, FRIDER B. Application of ultrasound in diagnosis, treatment, epidemiology, public health and control of Echinococcus granulosus and E. multilocularis. Parasitology 2003; 127: S21-S35.         [ Links ]

10. LAHMAR S, CHÉHIDA FB, PÉTAVY AF, HAMMOU A, LAHMAR J, GHANNAY A et al. Ultrasonographic screening for cystic echinococcosis in sheep in Tunisia. Vet Parasitol 2007; 143: 42-9.         [ Links ]

11. MARAVILLA P, THOMPSON RCA, PALACIOS R, ESTCOURT A, RAMIREZ S, MONDRAGÓN C et al. Echinococcus granulosus cattle strain identification in an autochthonous case of cystic echinococcosis in central Mexico. Act Trop 2004; 92: 231-36.         [ Links ]

12. MATA-MIRANDA P, OSNAYA-PALMAI I, RODRÍGUEZ-PRADO U, GUTIÉRREZ-MARÍN A, TAWIL M, HERNÁNDEZ-GONZÁLEZ S et al. Epidemiologic and ultrasonographic study of echinococcosis in a community in the state of Mexico. Am J Trop Med Hyg 2007; 77: 500-03.         [ Links ]

13. SERPELL J. The domestic dogs. Its evolution, behavior and interactions with people. Cambridge, England: Cambridge University Press, 1995.         [ Links ]

14. ORIHUELA TA, SOLANO VJ. Demographics of the owned dog population in Miacatlán, Morelos, México. Anthrozoos 1995; 8: 171-75.         [ Links ]

15. SAVILLA TM, JOY JE, MAY JD, SOMERVILLE CC. Prevalence of dog intestinal nematode parasites in south central West Virginia, USA. Vet Parasitol 2011; 178: 115-20.         [ Links ]

16. JOFFE D, VAN NIEKERK D, GAGNÉ F, GILLEARD J, KUTZ S, LOBINGIER R. The prevalence of intestinal parasites in dogs and cats in Calgary, Alberta. Can Vet J 2011; 52: 1323-28.         [ Links ]

17. MIRZAEI M, FOOLADI M. Prevalence of intestinal helminths in owned dogs in Kerman city, Iran. Asian Pac J Trop Med 2012; 5: 735-37.         [ Links ]

18. TORGERSON PR, HEATH DD. Transmission dynamics and control options for Echinococcus granulosus. Parasitology 2003; 127: S143-S158.         [ Links ]

19. BUDKE MC, CAMPOS PM, WANG Q, TORGERSON PR. A canine purgation study and risk factor analysis for echinococcosis in a high endemic region of the Tibetan plateau. Vet Parasitol 2005; 127: 43-49.         [ Links ]

 

Nota

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