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Introducción
El fruto de chile (Capsicum annum L.) contiene proteínas, carbohidratos, fibras, lípidos y sales minerales como calcio (Ca), fosforo (P) y hierro (Fe) (Gou et al., 2020); además, se le conocen propiedades antioxidantes, hipocolesterolémicas e inmunosupresoras (Sanati, Razavi y Hosseinzadeh, 2018), por ello se le considera parte de una dieta saludable. Por estas razones es cultivado a nivel mundial, lo que genera alta derrama económica. En México, en el periodo de 2018 a 2023 la producción incrementó en 12%, los principales estados productores fueron Chihuahua, Sinaloa y Zacatecas, el volumen de producción en el año 2023 fue de 3 681 061 Mg ha-1 (SIAP, 2024).
La Comarca Lagunera es un territorio que abarca porciones de los estados de Coahuila y Durango (al norte de México), reconocida como productora de vegetales a pesar de contar con problemas de salinidad en suelo, altas temperaturas atmosféricas y baja disponibilidad de agua (Andrade-Sifuentes et al., 2020). El clima de la región es seco y se le considera una zona semidesértica con base en la clasificación de Köppen modificado por García (2004). La producción del fruto de chile en la Comarca Lagunera durante 2023 fue de 43% de la producción total de los estados de Coahuila y Durango (SIAP, 2024).
Se ha encontrado que los sistemas de producción convencional de chile, pueden generar problemas ecológicos como la generación de gases de efecto invernadero por el uso de fertilizantes inorgánicos (Zhai et al., 2023) y exacerbar el problema de salinidad en suelo (Liu et al., 2023). Esto ha llevado a buscar formas de producción sostenible y ecológica, un ejemplo de ello es la aplicación de microorganismos conocidos como biofertilizantes, los cuales son ecológicamente amigables y se componen principalmente de células vivas de microbios seleccionados que aportan nutrientes a las plantas a través de su sistema radicular (Wang et al., 2025). A estos biofertilizantes se les conoce como rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal, que colonizan las raíces, estimulan el crecimiento vegetal y aumentan la absorción de nutrientes del suelo (Lugtenberg y Kamilova, 2009; Raffi y Charyulu, 2021). Uno de los principales problemas de la efectividad de los biofertilizantes, es que fueron desarrollados en entornos específicos y, por tanto, su desempeño está condicionado por el tipo de cultivo, el suelo y las condiciones ambientales (Zambrano-Mendoza, Sangoquiza-Caiza, Campaña y Yánez, 2021). Para avanzar en la sustentabilidad agrícola, es crucial investigar y desarrollar microorganismos que se adapten a condiciones edafoclimáticas extremas y puedan ser utilizados como biofertilizantes en estos ambientes (Armenta-Bojórquez et al., 2010). Basado en lo anterior, el objetivo de este trabajo consistió en determinar el impacto de la bioinoculación con cepas nativas de Bacillus velezensis, Bacillus subtilis y Azospirillum brasilensis en rendimiento y contenido de compuesto bioactivos de los frutos de chile serrano en la Comarca Lagunera, México.
Materiales y Métodos
Localización del estudio
El experimento se llevó a cabo en el campo experimental de la Facultad de Agricultura y Zootecnia de la Universidad Juárez del Estado de Durango (FAZ-UJED), ubicada en el ejido Venecia, municipio de Gómez Palacio, Durango (25° 78’ N, 103° 34’ E), dentro de la Comarca Lagunera de Durango, con 1110 m de altitud. Esta zona se caracteriza por precipitaciones medias anuales de 248.4 mm con temperaturas promedio máximas de 20.5 °C (CONAGUA, 2024).
Tipo de suelo del estudio
Los suelos del área experimental son de aluvión, tipo Aridisol, con un contenido pobre de materia orgánica (1.3); pH poco alcalino (7.75) y ricos en carbonatos, y conductividad eléctrica poco elevada de 3.3 dS m-1, los cuales son valores típicos de la Comarca Lagunera (Cervantes-Vázquez et al., 2018).
Manejo del cultivo
Se utilizó la semilla de Chile serrano Camino Real F1 (Semillas Harris Moran Mexicana®), el fruto es de madurez intermedia, posee larga vida de anaquel, gran tamaño y amplia adaptabilidad a distintas regiones. La germinación se realizó en charolas de 200 cavidades utilizando como sustrato una mezcla de Peat Moss y vermiculita con relación 2:1. Posteriormente, se cubrió el almácigo con un plástico negro manteniendo una humedad relativa de 44% y temperaturas de 22±3 °C medido con un higrómetro análogo (Tyler®, Alemania). A los 22 DDS, después de identificar cuatro hojas verdaderas, las plántulas de chile se trasplantaron en camas de siembra con distancia entre plantas de 40 cm, con espacio entre surcos de 0.7 cm y densidad de 35 500 plantas ha-1. Se regó dos veces por semana considerando una evapotranspiración media del 60% (tanque evaporímetro tipo A) con ayuda de un sistema de riego por goteo por cintilla (espacio entre gotero de 30 cm), con un gasto de 2.5 L h-1 m-1 lineal. Como control preventivo de plagas y enfermedades se aplicó bioinsecticida comercial EAUBA-HIPER (MICRO VIDATM, México). Se cosecharon los primeros frutos de chile a los 68 DDT, seleccionando 20 frutos por tratamiento que mostraran un color verde uniforme (Vázquez-García, Ramírez, Mata, Ariza y Alia, 2010).
Biofertilizantes
Se diseñó un tratamiento de biofertilizante (VSA) con base en una mezcla de tres bacterias nativas promotoras del crecimiento vegetal (Bacillus velezensis, Bacillus subtilis y Azospirillum brasilensis) aisladas en estudios previos en la comarca lagunera y evaluadas por su potencial agronómico a través de variables bromatológicas, nutracéuticas y de rendimiento (Rodríguez-Hernández et al., 2020; González-Salas et al., 2021). La reactivación de las cepas fue en medio de enriquecimiento YPG fuente de carbono antes de que se efectuara la bioinoculación de las plántulas en semillero. Las condiciones de incubación consistieron en agitación continua (120 rpm) y una temperatura de 30 °C durante 36 horas para alcanzar la máxima fase logarítmica (Andrade-Sifuentes et al., 2020), la concentración del cultivo microbiológico se determinó midiendo 1 mL de las cepas reactivadas a una longitud de onda de 540 nm utilizando un espectrómetro uv-visible (Hach®, DR500), realizando la lectura de absorbancia por triplicado en comparación con un líquido NFb (medio de cultivo libre de nitrógeno) con medio YPG y un control con medio ácido málico sin bacterias hasta ajustar a 1x108 UFC mL-1 de cada bacteria (Sangoquiza, Viera y Yánez, 2018). Después se procedió a bioinocular las plántulas de chile a los 22 días después de la siembra (DDS), se sumergió el cepellón en 100 mL de PBS estéril (Solución salina tamponada con fosfato) el día del trasplante a una concentración de 1×108 UFC mL-1 por planta.
Fertilización química
La fertilización química sugerida aplicada en el cultivo de chile fue de 220-108-00: N-P2O5-K2O, (Macias-Rodríguez et al., 2013), Las fuentes de nitrógeno y fósforo para los tratamientos químicos fueron urea (46-0-0) y fosfato monoamónico (MAP; 11-52-0), respectivamente. Para la fertilización nitrogenada se aplicó en tres partes iguales (seis días después del trasplante, floración y cuando los frutos tenían una longitud de 5 cm) y la fertilización fosfatada se aplicó en su totalidad en la primera escarda después del trasplante.
Diseño experimental y tratamientos
Se evaluaron cinco tratamientos, 220FQ = fertilización química sugerida al 100% (Macias-Rodríguez et al., 2013); VSA = mezcla de biofertilizantes (Bacillus velezensis, Bacillus subtilis y Azospirillum brasilensis) a una concentración de 1×108 UFC mL-1 de cada bacteria; 110FQ+VSA = fertilización química con 110-54-00 N-P2 O5-K (50% de fertilizante químico) más mezcla de biofertilizantes; 110FQ = fertilización química con 110-54-00 N-P2 O5-K (50% de fertilizante químico). Cada unidad experimental fue de 17.5 m2 (7 × 2.5 m) con 17 plantas por surco, bajo un diseño de bloques al azar con tres repeticiones por tratamiento, obteniéndose un total de 15 unidades experimentales.
Variables en planta y calidad de fruto
Las variables evaluadas en planta fueron altura de planta, diámetro de tallo y volumen de raíz, se analizaron 5 plantas de la parte central por tratamiento a los 125 DDT. La altura de planta se midió en cm con ayuda de un flexómetro (Truper®, México) y el diámetro de tallo en cm (calibrador analógico Truper®, México). Para el volumen de raíz se lavaron las raíces con agua para eliminar los agregados de suelo, posteriormente se sumergieron a una probeta de 500 ml llena hasta 200 ml y se registró el volumen desplazado en cm3 (Díaz-Vargas, Ferrera-Cerrato, Almaraz-Suárez y Alcántar-Gonzalez, 2001). Finalmente se pesó la raíz en fresco (g) con una báscula digital (Ohaus®, Suiza).
La cosecha se realizó cuando los frutos mostraron un color verde uniforme, realizando el primer corte a los 68 ddt y posteriormente se dieron 3 cortes, para cada corte se tomó al azar 4 frutos por planta, de las 5 plantas evaluadas previamente de la parte central de cada tratamiento, teniendo un total de 20 frutos por tratamiento. Después de la cosecha, los frutos seleccionados se trasladaron al laboratorio y se procedió a registrar el peso fresco de cada fruto de chile (g) mediante una báscula digital (Ohaus®, Suiza), el diámetro y longitud de fruto fresco (cm) se midió con un calibrador analógico (Truper®, México).
Contenido fenólico total
Se seleccionaron al azar cinco frutos de chile serrano por tratamiento y se lavaron con agua corriente del grifo para eliminar impurezas y luego liofilizadas durante 10 días. Se seleccionaron 100 mg de tejido vegetal liofilizado y se pulverizó manualmente con mortero y se almacenaron a -18°C en tubos Eppendorf. El extracto se obtuvo del sobrenadante después de 5 minutos a 25 °C a una velocidad de 3000 rpm centrifuga POWERSPIN HX 6 (UNICO®) de la mezcla del material liofilizado más 5 mL de metanol (80%) en tubos plásticos con rosca (López-Martínez et al., 2016). Se determinó utilizando el método descrito por Esparza-Rivera, Stone, Stushnof, Pilon y Kendall (2006), que se basa en añadir reactivo de Folin-Ciocalteu (Singleton, Orthofer y Lamuela, 1999) al extracto metanólico, posterior adición de carbono de sodio y calentamiento en baño maría a 45°C. La absorbancia de la solución se leyó a 765 nm en un espectrofotómetro HACH 4000 (HACH®, USA). Se calculó el contenido fenólico mediante una curva de calibración utilizando ácido gálico (Sigma) como estándar. Los resultados se registraron en mg de equivalente de ácido gálico (AG) por 100 g-1 de base fresco (BF), todos los análisis se realizaron por triplicado.
Contenido de vitamina C
La determinación del contenido de vitamina C (mg g-1 PF) se realizó por triplicado, pesando 10 g de pulpa obtenida de la trituración de fruto de chile serrano con ayuda de una licuadora (Oster®, USA.), con el método descrito por Doner y Hicks (1981). Las muestras se filtraron y se inyectaron en un equipo de cromatografía líquido de alto rendimiento (HPLC, Varian ProStar Inc®, USA) con detector UV-Vis (Prostar Varian Inc®., USA). Se utilizó una columna de Amina de 10 cm y un serpentín de inyección de 20 L-1.
Contenido de capsaicina
Se cuantificó mediante una adaptación del método de Cisneros-Pineda et al. (2007), con ayuda de una curva de absorbancia para capsaicina. La absorbancia de los extractos metanólicos de las muestras se midió a 273 nm en un espectrofotómetro HACH 4000 (HACH®, USA). Las pruebas se realizaron por triplicado y se expresó en µg g-1 de BS (base seca).
Análisis estadístico
Los datos obtenidos para cada variable fueron sometidos a sanálisis de varianza mediante el paquete estadístico SAS (SAS Institute, 1999) y para la comprobación de medias se realizó la prueba de Tukey (P ≤ 0.05).
Resultados y Discusión
Variables en planta
Las variables analizadas en planta afectadas por los tratamientos fueron volumen de raíz y peso fresco de raíz (Cuadro 1). El volumen y el peso fresco de raíz mostraron diferencia estadística significativa, el tratamiento con la mezcla de biofertilizantes más el 50% de la dosis recomendada de fertilizante químico (110FQ+VSA), fue superior en un 25% y 56% para el volumen y peso fresco de raíz respectivamente, en comparación con el tratamiento 220FQ (100% dosis recomendada de fertilizante quimico). Los biofertilizantes comúnmente utilizados en la agricultura son el A. brasilence y B. subtilis por la función de fijar biológicamente el nitrógeno y solubilizar fosfatos (Suhag, 2016), así como aumentar la superficie de absorción de las raíces, lo cual, ha sido demostrado, incrementa significativamente la altura de plantas (Gamboa-Angulo et al., 2020; Turchetto et al., 2023). Aunque la biomasa de la raíz es importante para la absorción de nutrientes como el nitrógeno (Iversen, Bridgham y Kellogg, 2010), es más adecuado atribuir el déficit de este nutrimento a un aumento en la captura de nitrógeno (inmovilización biológica) por las bacterias presentes en el suelo (Zhu, Vivanco y Manter, 2016). Además, estos resultados se deben al efecto inhibidor del fertilizante químico en la colonización de los biofertilizantes ya que las bacterias tienen dificultades para usar los nutrientes que se encuentran en los fertilizantes sintéticos agrícolas (Reid et al., 2021), es posible que por esta razón no se encontraron diferencias en la altura de planta y diámetro de tallo, sugiriendo aplicar una dosificación química mínima sin afectar el desarrollo fisiológico de la planta de chile serrano.
Table 1: Comparison of means of variables of plant serrano pepper.
| Tratamiento | Volumen de raíz | Diámetro de tallo | Altura de planta | Peso fresco de raíz | |
| g | cm3 | cm | g | ||
| 220FQ | 19.70 c† | 1.01 a | 45.44 a | 17.54 b | |
| VSA | 31.15 b | 1.07 a | 44.47 a | 22.44 ab | |
| 110FQ+VSA | 44.90 a | 1.23 a | 46.95 a | 25.95 a | |
| 110FQ | 17.70 c | 1.07 a | 43.61 a | 19.44 b | |
| DMS | 4.64 | 0.24 | 8.80 | 7.14 | |
| CV | 8.20 | 11.27 | 9.75 | 35.65 | |
† Medias con letras iguales en columnas no son significativas (Tukey P ≤ 0.05). * = significativa, ns = no significativa según Tukey (P ≤ 0.05).
† Means with equal letters in columns are not significant (Tukey P ≤ 0.05). * = significant, ns = not significant according to Tukey (P ≤ 0.05).
Calidad comercial en fruto
El tratamiento 220FQ tuvo el mayor efecto en la longitud (6.56 cm), diámetro (1.77 cm) y peso fresco (6.15 g) de fruto de chile serrano respectivamente (Cuadro 2), siendo similar a los tratamientos VSA y 110FQ+VSA. Para la longitud, diámetro y peso por fruto de chile serrano, los tratamientos VSA y 110FQ+VSA fueron superiores al tratamiento FH y 110FQ en un 14, 21 y 11% respectivamente. Estudios demuestran que el diámetro de chille tiene una correlación positiva con elpeso de chile (Díaz-Pérez, Muy y Mascorro, 2007; Vázquez-García et al., 2010). Se observó que los rendimientos fueron superiores con el tratamiento de 220FQ (33.17 Mg ha-1) y similar a 110FQ+VSA (32.67 Mg ha-1) (Figura 1). Los tratamientos con menores rendimientos fueron el FH (26.29 Mg ha‑1) y 110FQ (25.21 Mg ha-1), ambos fueron inferiores a los tratamientos 22OFQ Y 110FQ+VSA en un 22%. Se ha comprobado que la bioinoculación con biofertilizantes más fertilizantes químicos mejoran los indicadores fisiomorfológicos, así como la calidad y rendimiento de frutos de chile (Sharma, Sharma, Delta y Kaushik, 2022; Vakili-Ghartavol, Babaei y Karimi, 2023). Los resultados mostraron que los tratamientos con binóculo (Bacillus velezensis, Bacillus subtilis y Azospirillum brasilenses) aseguraron el suministro nutrimental de las plantas, porque las bacterias nativas están adaptadas a factores de estrés abióticos y bióticos por consecuencia de millones de años de evolución (Niehus, Picot, Oliveira, Mitri y Foster, 2017), lo que les permite la liberación gradual de los bioestimulantes de crecimiento y nutrimentos vegetativos esenciales.
Table 2: Comparison of means of biophysics variables of serrano pepper.
| Tratamientos | Longitud | Diámetro | Peso |
| - - - - - - - - - - cm - - - - - - - - - - | |||
| 220FQ | 6.56 a† | 1.74 a | 6.15 a |
| VSA | 6.11 a | 1.59 b | 5.97 a |
| 110FQ+VSA | 6.27 a | 1.66 ab | 6.07 a |
| 110FQ | 5.08 b | 1.37 c | 5.26 b |
| DMS | 1.07 | 0.11 | 0.29 |
| CV | 8.96 | 3.42 | 2.52 |
† Medias con letras iguales en columnas no son significativas (Tukey P ≤ 0.05). * = significativa, ns = no significativa según Tukey (P ≤ 0.05).
† Means with equal letters in columns are not significant (Tukey P ≤ 0.05). * = significant, ns = not significant according to Tukey (P ≤ 0.05).
Figura 1: Efectos de los tratamientos sobre el rendimiento en frutos de chile serrano. FQ = fertilización química; FH = bioestimulantes comercial; VSA = mezcla de biofertilizantes; 110FQ+VSA = fertilización química al 50% más mezcla de biofertilizantes y 110FQ = fertilización química al 50%. Letras diferentes en las barras indican diferencia significativa con P ≤ 0.05
Figure 1: Effects of treatments on the yield of serrano peppers. FQ = chemical fertilization; FH = commercial biostimulants; VSA = mixture of biofertilizers; 110FQ+VSA = 50% chemical fertilization plus mixture of biofertilizers; 110FQ = 50% chemical fertilization. Different letters in the bars indicate significant difference with P ≤ 0.05.
Compuestos bioactivos
Los tratamientos tuvieron efecto en el contenido de fenoles, vitamina C y capsaicina del fruto de chile serrano (Cuadro 3). El mayor contenido de fenoles en el fruto fresco (6.56 mg AG 100 g-1 PF) fue en las plantas de chile con la fertilización química al 100% (220FQ), estadísticamente fue similar a los tratamientos bioinoculados (VSA; 110FQ+VSA). La concentración total de fenoles varió de 5.08 a 6.56 mg AG 100 g-1 de PF, estos valores son similares a los reportados para el chile serrano por otros autores, con 568 mg AG 100 g-1 de PS y 219.84 a 840.95 µg AG g-1 PF correspondientemente (Álvarez-Parrilla, de la Rosa, Amarowicz y Shahidi, 2011; Domínguez-Martínez, Meza, Osorio, Proal y Gallardo, 2014). El tratamiento 220FQ fue el que afecto el mayor contenido de vitamina C (1.10 mg g-1 PF), siendo estadísticamente similar al tratamiento 110FQ+VSA (0.82 1.10 mg g-1 PF). Con respecto al tratamiento 220FQ, el contenido de vitamina C, fue inferior en un 50% en el tratamiento VSA. El contenido de vitamina C obtenido para chile serrano es similar a lo reportado por Preciado-Rangel et al. (2019) con valores de hasta 1.06 mg g-1 P. Para la capsaicina se reportaron valores dentro del rango del chile serrano de acuerdo con Álvarez-Parrilla et al. (2011). El mayor contenido de capsaicina se encontró con los tratamientos de 220FQ (274.75 µg g-1 de BS) y 110FQ+VSA (269.25 µg g-1 de BS), fueron superior hasta en un 56% al tratamiento FH. Los capsaicinoides están presentes hasta en un 90% de los chiles y están relacionados a la pungencia (Brouk y Fishman, 2016), lo cual es una característica importante para el sabor (Zhang et al., 2023) algunos estudios demuestran que es una característica que se ve afectada por factores como el ambiente o ante un estrés biótico durante el crecimiento de la planta (Valadez-Sánchez et al., 2016; Rathnayaka, Kondo, Sathya, Nemoto y Matsushima, 2021). Aunado a esto, la capsaicina tiene propiedades antiinflamatorias, analgésicas, antimicrobianas y anticancerígenas (Popelka, Jevinová, Šmejkal y Roba, 2017). Los tratamientos con mayor contenido de fenoles, vitamina C y capsaicina fueron el 220FQ y el 110FQ+VSA, esto se atribuye a la suficiencia de nutrimentos como el nitrógeno y el potasio en el caso del primero, lo que se atribuye a la actividad de las bacterias nativas promotoras del crecimiento al solubilizar dichos elementos (Preciado-Rangel et al., 2019).
Table 3: Comparison of means of bioactive compounds of serrano pepper.
| Tratamientos | Fenoles | Vitamina C | Capsaicina |
| mg AG 100 g-1 BF | mg g-1 BF | µg g-1 de BS | |
| 220FQ | 6.56 a† | 1.10 a | 274.75 a |
| VSA | 6.11 ab | 0.55 b | 160.00 b |
| 110FQ+VSA | 6.27 a | 0.82 ab | 269.25 a |
| 110FQ | 5.08 b | 0. 55 b | 140.25 c |
| DMS | 1.15 | 0.39 | 6.12 |
| CV | 9.61 | 26.49 | 1.45 |
† Medias con letras iguales en columnas no son significativas (Tukey P ≤ 0.05). * ns = significativa y no significativa según Tukey (P ≤ 0.05).
† Means with equal letters in columns are not significant (Tukey P ≤ 0.05). * ns = significant and not significant according to Tukey (P ≤ 0.05).
Conclusiones
La bioinoculación con cepas nativas de Bacillus velezensis, Bacillus subtilis y Azospirillum brasilensis en combinación con la fertilización química al 50% de la dosis recomendada tuvo mayor peso y volumen de raíz; rendimiento y cantidad de fenoles, vitamina C y capsaicina, similar a la obtenida con la fertilización química completa; demostrando un método sostenible para producción de chile serrano, para poder disminuir hasta en un 50% los niveles de fertilización química promoviendo la salud de suelo.
