Introducción

La soya (Glycine max L.) es una oleaginosa de importancia agrícola, en la producción de lípidos y proteínas para el sector agropecuario mundial. En México la demanda aproximada es de 5 millones de toneladas. La producción es menor a la demanda, entre grano y subproductos, mientras que la importación es de 4.7 millones de toneladas (^{García-Fernández, Legarreta, Serna y Wallace, 2018}). Al cierre del año agrícola 2020 en México, de un total de 165.5 mil hectáreas, la producción fue de 266.4 mil toneladas; el estado de Tamaulipas produjo el 22% de la superficie nacional (^{SIAP, 2020}). Este cultivo se concentra en el sur del estado, en modalidad tradicional o de temporal, donde la siembra es el 25% de los costos, mientras que la preparación del terreno y la fertilización, representan el 17%, respectivamente (^{FIRA, 2020}). En la región norte del estado la importancia de la superficie sembrada ha variado con el tiempo (^{SIAP, 2020}), en función de los esquemas de comercialización del grano. La soya incorporada al sistema de producción sorgo y maíz, representa una opción para la rotación de cultivos, también puede incrementar la productividad y sostenibilidad de la agricultura, ya que se ha desarrollado un paquete tecnológico para soya en la región Norte de Tamaulipas (^{Magallanes et al., 2014}). Esa tecnología deberá ser acorde a un manejo eficiente y tener un enfoque de sostenibilidad agrícola, rentable y con el menor impacto ambiental (^{Nath et al., 2017}).

Los insumos naturales como abonos orgánicos, compostas, biosólidos, hongos micorrízicos arbusculares (HMA) y rizobacterias son una alternativa de fertilización biológica. Se ha reportado que pueden mejorar la absorción de nutrimentos en la rizósfera, producir hormonas vegetales, mejorar las propiedades físicas del suelo, favorecer la biodegradación de sustancias, reciclar nutrimentos, favorecer sinergias microbianas, entre otros (^{Beltrano, Ruscitti, Arango y Ronco, 2013}; ^{Yaish et al., 2016}). Adicionalmente, su uso permite incrementar la productividad por área cultivada en corto tiempo, consumir menor cantidad de energía, mitigar la contaminación del suelo y el agua, incrementar la fertilidad del suelo y favorecer el control biológico de fitopatógenos (^{Kumar y Verma, 2019}; ^{Bouajila y Sanaa, 2011}; ^{Carvajal y Mera, 2010}; ^{Adesemoye y Kloepper, 2009}).

En Brasil la inoculación a la semilla de soya con la bacteria fijadora de nitrógeno Bradyrhizobium spp., es una práctica regular (^{Cassán et al., 2009}; ^{Zilli, Campo y Hungria, 2010}). Al inocular semilla de soya con Bradyrhizobium spp. en Argentina, ^{Lodeiro (2015)} encontró que hay factores que pueden influir en la efectividad del tratamiento como: la adhesión a la testa de la semilla, supervivencia, liberación y movimiento de los rizobios en la periferia de las raíces hasta los sitios de infección. En regiones productoras de México, en general se recomienda fertilizar con la fórmula 18‑46‑00 (^{García, 2017}). Comercialmente en el norte de Tamaulipas, la inoculación a la semilla se realiza con Bradyrhizobium japonicum y micorriza arbuscular. La respuesta sinérgica ha sido demostrada en soya (^{Babalola, Atayese y Soyoye, 2009}; ^{Díaz-Franco, Gálvez-López y Ortiz-Cháirez, 2015}; ^{Sharma et al., 2016}).

Los HMA tienen diferentes actividades simbióticas. Se ha observado que el crecimiento del micelio, aumenta la capacidad de exploración radicular y como consecuencia disminuyen los efectos de condiciones abióticas adversas para el cultivo, tales como la salinidad (^{Beltrano et al., 2013}) e inmovilidad del fósforo (^{Zhang et al., 2011}). Estos microorganismos sintetizan promotores del crecimiento vegetal, que favorecen la absorción de nutrimentos tales como: N, P, Fe, Zn, Cu y Mn (^{Smith y Read, 2008}). Producen glomalina que adhiere las partículas del suelo, e inducen acción protectora contra algunos fitopatógenos del suelo ^{Kumar y Verma, 2019}).

El estiércol es una fuente de macronutrientes (N, P y K) y micronutrientes (S, Ca y Mg) que requieren las plantas. El efecto del estiércol en el suelo y su valor nutricional varía en función de la fuente animal, aplicación en campo y el clima (^{Burton, 2007}). El estiércol influye en la infiltración del suelo (^{Ojeniyi, Amusan y Adekiya, 2013}), capacidad de retención de agua, compactación y erosión (^{Rasoulzadeh y Yaghoubi, 2010}; ^{Salahin et al., 2011}). Hay diferencias entre los tipos de estiércol. La gallinaza y la porqueraza tienen mejores características que el vacuno y equino, porque se mineralizan en menor tiempo, después de su incorporación al suelo (^{Hue y Silva, 2000}). Objetivos: 1) Evaluar el efecto de fertilizantes biológicos, gallinaza y fertilización mineral reducida en el cultivo de soya y 2) Determinar a productividad estimada con la relación beneficio/costo, como estrategias sustentables en el manejo de la fertilización al cultivo.

Materiales y Métodos

El sitio experimental fue el Campo Experimental Río Bravo (CERIB) del INIFAP, con localización geográfica en 25º 57’ 16.9” N, 98º 01’ 05.7” O; altitud de 25 m. El suelo se muestreó a una profundidad de 0-30 cm antes de la siembra. Las determinaciones fisicoquímicas se hicieron en el laboratorio. En la estación climática se registraron: precipitación, temperatura ambiente y humedad relativa durante el ciclo del cultivo.

La variedad de soya utilizada fue ‘Huasteca 400’ sembrada manualmente el 25 de agosto de 2015. Se evaluaron los siguientes tratamientos: 1) HMA Rhizophagus spp. (Biogea^®, Abonos Biológicos, S.A. de C.V.) + 9-23-00 (50% FQ); 2) HMA Rhizophagus intraradices (micorriza INIFAP) + 50% FQ; 3) Rhizophagus spp. + gallinaza [Meyfer^®, Verita, S. A. de C.V. (4.64% N total, 5.42% P, 3.13% K, 338 mg kg^-1 Cu, 6588 mg kg^-1 Fe, 799 mg kg^-1 Mn, 568 mg kg^-1 Zn, 42.1% M.O.)] 1 Mg ha^-1 + 50% FQ; 4) Rhizophagus spp. + sulfato de calcio (yeso) 0.5 Mg ha^-1 + 50% FQ; 5) fertilización convencional, 18-46-00 (100% FQ); y 6) Cell-Tech^®, Novozymes BioAg, Inc. (Bradyrhizobium japonicum, 175 mL 50 kg^-1 de semilla) + R. intraradices (^{Díaz-Franco et al., 2015}). Los hongos micorrízicos Rhizophagus spp. y R. intraradices se inocularon en la semilla, a razón de 100 mL ha^-1 y 2 kg ha^-1, respectivamente. La gallinaza, el yeso y el fosfato diamónico (DAP, 18-46-00) se aplicaron en presiembra durante el mes de julio, mientras que el tratamiento de semilla con los inoculantes fue el día de la siembra. El diseño experimental fue en bloques completos al azar, con cuatro repeticiones. El tamaño de la parcela fue de cuatro surcos de 4 m × 0.81 m. La clorosis férrica se corrigió desde la etapa vegetativa V2 a la V3 con tres aplicaciones foliares de sulfato ferroso (FeSO₄) al 1.5%, con una aspersora manual, cada siete días a partir del 8 de septiembre. En forma preventiva se hizo una aplicación con el fungicida Opera^® (piraclostrobina + epoxiconazol), al inicio de la floración, contra la roya asiática (Phakospora pichyrhizi). El manejo agronómico del cultivo se efectuó conforme a ^{Magallanes et al. (2014)}.

Las variables medidas fueron: índice SPAD (Minolta SPAD 502^®) o clorofila foliar se determinó en el tercio superior de la planta con lecturas del 25 de septiembre (V1), 17 de octubre (V5) y 17 de noviembre (R2); y altura de planta (cm) el 17 de octubre en floración (R2) y 17 de noviembre (R5). En madurez se estimó el rendimiento de grano de los surcos centrales de las parcelas, ajustado al 12% de humedad. En tres repeticiones se tomó un kilogramo de grano por tratamiento para su posterior análisis del contenido (%) de proteína con el método Kjeldahl (^{García-Martínez y Fernández-Segovia, 2012}), y aceite (%) determinado mediante el método de Resonancia Magnética Nuclear (NMR) (^{Costa, Balparda, Mazzuco y Nascimento, 2004}). La diferencia entre los tratamientos se calculó con el Análisis de Varianza y prueba de medias DMS (P ≤ 0.05) con el programa SAS^® (^{SAS, 2014}).

El análisis económico se realizó a través del indicador de rentabilidad o ganancia y la relación beneficio-costo (RBC) para cada tratamiento, según los insumos: HMA Biogea, $320 ha^-1; micorriza INIFAP, $40 ha^-1; Cell-Tech, $72 ha^-1; yeso, $1300 Mg ha^‑1; gallinaza, $1600 Mg ha^-1; 18-46-00, $870 ha^-1. La rentabilidad del cultivo se calculó por medio restar del costo total menos el ingreso total (^{Mejía y Castellanos, 2018}). La relación beneficio-costo con la ecuación RBC = IT/CT, donde IT es el ingreso total resultado del rendimiento obtenido por el precio de mercado y CT el costo total de la producción (^{Salinas, Espinosa, Martínez y Cadena, 2017}; ^{Retes et al., 2018}).

Resultados y Discusión

El pH del suelo fue 7.7, 1.5% de MO y conductividad eléctrica 1.21 dS m^-1 de textura arcillosa. Macroelementos: N inorgánico (20.1), P Olsen (20.4) y K extraíble (851) en mg kg^-1. Microelementos: Fe (0.32), Cu (0.7), Mn (0.4) y Zn (0.2) en mg kg^-1, CIC (35 meq/100 g suelo), bicarbonatos (1.3), cloruros (5.6), sulfatos (15.6) y Na (8.6) en meq L^-l. Estos resultados indican, un suelo de textura fina, ligeramente alcalino, sin problemas de salinidad y bajo contenido de materia orgánica (< 2%), niveles medianamente altos de nitrógeno y fosforo y contenidos ligeramente bajos de potasio y deficiente en microelementos Fe, Cu y Zn. Con alta capacidad de intercambio catiónico, bajo en cloruros y sodio. Las condiciones ambientales registradas durante el experimento se presentan en el Cuadro 1. Previo a la siembra durante el mes de julio, la precipitación fue muy escaza. Mientras que en agosto y septiembre se acumuló el 42 y el 37% de lo que llovió durante todo el ciclo del cultivo.

En cultivo de temporal, las variedades de soya Huastecas crecen en regiones con precipitaciones entre 800 a 1000 mm (^{Maldonado, Ascencio y García, 2017}). La disponibilidad de agua en la región Norte del estado es importante, porque se presentan variaciones drásticas, debido a las sequias recurrentes y cambios en la distribución de la misma. La situación se agrava por la presencia en México de la sequía intra estival llamada “canícula” (del 22 de julio al 22 de agosto). Este decremento ocurre en los meses del verano (junio, julio, agosto y septiembre) y la magnitud de los cambios varía entre años (^{Sánchez-Santillán, Binnqüist y Garduño, 2018}). Este factor influye en el aprovechamiento de la fertilización química. En cuanto a la temperatura, el amarre de las vainas se retarda cuando se presentan temperaturas < de 22 °C y cesa cuando hay valores de < 14 °C (^{Toledo, 2018}). En este experimento, durante la etapa reproductiva (septiembre a noviembre), la temperatura estuvo dentro del rango de tolerancia.

Las diferencias entre tratamientos de fertilización fueron solo numéricas (Cuadro 2), estadísticamente no hubo efecto estadístico (P ≤ 0.05), en el índice de clorofila y altura. Las variaciones se observaron entre las fechas de muestreo. Los cambios en el crecimiento y en el contendido de clorofila de la hoja, están relacionados con la etapa fenológica de la soya. En etapas tempranas de crecimiento (expansión de las hojas verdaderas), hasta prefloración (24-51 DDS), los valores oscilan entre 35 a 40 unidades SPAD; posteriormente llega a un máximo de 45 unidades; en la fase reproductiva a los 80 DDS ocurre una disminución gradual hasta 28 unidades; la magnitud de los cambios, varía entre genotipos (^{Yasuta y Kokubun, 2014}). Respecto al crecimiento, en las variedades de hábito determinado como la Huastecas-400, después del inicio de floración en la etapa R2 (52 DDS), el crecimiento de la planta cesa al inicio de la formación de vainas en R5 (83DDS), cuando se observa la formación de semillas (^{Toledo, 2018}) y se alcanza la altura máxima.

La fertilización biológica y mineral reducida tuvo el mismo efecto que la fertilización mineral convencional (18-46-00) en la producción de grano, contenido de proteína y aceite en soya (Cuadro 3). De igual forma, el contenido proteico del grano de sorgo, según ^{Díaz-Moreno, Díaz, Garza y Ramírez (2007)} no cambia por efecto de la fertilización biológica con HMA o mineral. En los tratamientos que llevaron triple combinación de componentes, no tuvieron un efecto aditivo en los resultados. ^{Trasviña et al. (2018)} reportan que el yeso agrícola a dosis de 5 y 10 Mg ha^-1 en suelos con un pH (7.5) y CE (12.4 dS m^-1), el pH aumenta después de la aplicación, disminuye los valores de la conductividad eléctrica, la relación de absorción de sodio y porcentaje de sodio intercambiable. En este experimento, el tratamiento 4 (HMA Biogea+yeso+50% FQ), fue aplicado asumiendo, que el yeso agrícola podría favorecer la absorción de los micronutrientes y el crecimiento radical del cultivo, en combinación con el HMA. Los resultados de este tratamiento pueden atribuirse al nivel de salinidad en sitio experimental (1.21 dS m^-1), más que al pH (7.7). En soya se ha observado que aplicar S (como sulfato), solo o en combinación con P, en las dosis mayores y con la combinación P+S+Mg incrementan la producción de grano, proteína aceite, en suelos con un pH entre 5 y 6 (^{Martínez y Cordone, 2015}).

La producción de grano promedio entre tratamientos correspondió a 3.120 Mg ha^-1; con un contenido de 31.9% de proteína y 19.7% de aceite (Cuadro 3). Estos valores se encuentran dentro del rango, registrado en parcelas comerciales de la región (^{Magallanes et al., 2014}). ^{Clemente y Cahoon (2009)} y ^{de Mello et al. (2004)}, indicaron que la calidad de grano en las variedades comerciales de soya muestra variaciones, dichas fluctuaciones para el contenido de proteína son de 30‑53% y las de aceite van de 10‑27%. La co-inoculación de B. japonicum (Cell-Tech) + R. intraradices (HMA INIFAP) produjo una respuesta semejante al resto de los tratamientos sin la adición de fertilizante mineral. En un estudio previo, ^{Díaz-Franco et al. (2015)} registraron una respuesta similar en la concentración de clorofila, biomasa, vainas/planta y grano/hectárea, utilizando como inoculante la combinación de B. japonicum y R. intraradices o la de B. japonicum y R. intraradices + 18-46-00, estos tratamientos fueron superiores a la inoculación independiente de cada uno de ellos. Además, el número de vainas y el rendimiento fueron positivamente correlacionados (r = 0.97) con las unidades de clorofila SPAD. Igualmente, ^{Sharma et al. (2016)} determinaron que mediante la inoculación combinada Bradyrhizobium-HMA en soya, registraron los mayores incrementos en nodulación, colonización micorrízica, absorción de N, actividad de fosfatasas, además del rendimiento de grano.

El efecto sinérgico de la combinación de Bradyrhizobium-HMA, es potencialmente una estrategia ecológica para mejorar el equilibrio de la rizósfera, por la reducción de fertilizantes químicos y por lo tanto, de la acumulación de residuos, que modifican la fertilidad del suelo (^{Wichern et al., 2020}). ^{Meena, Vijayakumar, Yadav y Mitran (2018)} señalaron que, en los sistemas de producción sostenible de soya, se espera en el futuro una mejor comprensión de la interacción de los efectos de la combinación Bradyrhizobium y HMA, que al optimizar las combinaciones de microorganismos se pueda aplicar de forma eficiente como inoculantes para la promoción del crecimiento y sanidad vegetal.

En leguminosas tales como el chícharo (Pisum sativum L.), la aplicación combinada de fertilizantes orgánicos e inorgánicos en combinación con la inoculación de biofertilizantes mejora las propiedades biológicas y bioquímicas del suelo (^{Kaur, Gosal y Walia, 2017}). ^{Kyei-Boahen, Savala, Chikoye y Abaidoo (2017)} encontraron que la aplicación dual de inoculantes de rizobios con fertilizante mineral (P) en alubia (Vigna unguiculata L.) tiene mayor eficiencia agronómica en comparación con cualquier inoculante o aplicado solo fósforo. La proporción N:P en la fórmula de fertilización mineral en combinación con los biofertilizantes (BF), tiene un efecto en la respuesta del cultivo, sobre todo en las leguminosas. En este contexto, los resultados esperados entre N:F+B, parten de la disponibilidad de P en el suelo y la eficacia en la absorción radicular, porque el uso de P estimularía el funcionamiento de la simbiosis en términos de nutrición con el N (^{Bargaz et al., 2018}).

El análisis económico en función al rendimiento de grano obtenido en los tratamientos, indicó que el manejo con la mayor rentabilidad fue mediante la inoculación conjunta de B. japonicum y R. intraradices (Cell-Tech + HMA INIFAP), tratamiento que tuvo un valor de 2.6 en beneficio-costo, con un incremento de 23% de rentabilidad, en comparación con la fertilización del paquete tecnológico o testigo (18-46-00). A valores actuales hubo un incremento en los insumos, en la fertilización fue del 6.8% (Cuadro 4). ^{Salinas (2007)} comparó la rentabilidad de la producción entre la inoculación micorrízica con la fertilización mineral durante un periodo de cinco años consecutivos, con los cultivos de sorgo, maíz y frijol, con y sin irrigación. En los tres cultivos y en ambas condiciones de humedad, el beneficio-costo fue mayor con la inoculación micorrízica. La combinación de Cell-Tech + HMA INIFAP es una opción, que tiene potencial para su validación en parcelas comerciales entre los productores de la región, porque disminuye la dependencia de la fertilización mineral.

^{Reganold y Wachter (2016)} presentaron una revisión y análisis sobre las tendencias de la agricultura orgánica desde cuatro perspectivas; sustentabilidad, ambiental, productivo y económico. Los principales factores que determinan la rentabilidad de la agricultura orgánica incluyen el rendimiento de los cultivos, mano de obra y costos totales, primas de precios para productos orgánicos, potencial de ingresos reducidos durante el período de transición orgánica (generalmente tres años), y posibles ahorros de costos de la reducción dependencia de recursos no renovables e insumos adquiridos. La agricultura orgánica demuestra ser significativamente más rentable (22 a 35% valores actuales netos), con relación de beneficio-costo más alto (20 a 24%), que la agricultura convencional.

Conclusiones

El contenido de clorofila de acuerdo al índice SPAD, la altura de planta, el rendimiento y el contenido de aceite y proteína del grano de soya, no fueron afectados con la combinación de fertilización biológica y mineral reducida. La inoculación conjunta de B. japonicum y R. intraradices (Cell-Tech + HMA INIFAP), demostró ser el manejo más eficiente y rentable, con una relación beneficio-costo de 2.6.

Declaración de Ética

No aplicable.

Consentimiento para Publicación

No aplicable.

Disponibilidad de Datos

Los conjuntos de datos generados o analizados durante el estudio actual no están disponibles públicamente debido [el autor principal se ha jubilado y se ha retirado de la actividad profesional] pero están disponibles del autor correspondiente a solicitud razonable.

Conflicto de Intereses

Los autores declaran que no tienen intereses en competencia.

Fondos

Se agradece a patronato para la investigación, fomento y sanidad vegetal (PIFSV) en el norte de Tamaulipas.

Contribución de los Autores

Conceptualización: A.D.F. Metodología: A.D.F. y F.A.A. Análisis formal: F.E.O.C. y M.E.C.L. Investigación: A.D.F. y F.E.O.C. Curación de datos: M.E.R. Escritura: preparación del borrador original: A.D.F. y M.E.C.L. Escritura: revisión y edición: F.A.A. Administración del proyecto: A.D.F.